UNIVERSIDAD COMPLUTENSE DE MADRID FACULTAD DE MEDICINA TESIS DOCTORAL MEMORIA PARA OPTAR AL GRADO DE DOCTOR PRESENTADA POR Manuela Roldán Pallarés Madrid, 2015 © Manuela Roldán Pallarés, 1982 Proyecciones aferentes desde tronco del encéfalo y cerebelo a colículo superior : un estudio topográfico con la técnica del HRP en el gato adulto Departamento de Oftalmologia Manuela Roldan Pallar~s \IIIIIIIIIIIJ * 5 3 0 9 8 5 8 6 3 1 UNIVERSIDAD COMPLUTENSE y -- r ')_ ,.- ' '--'../ PROYECCIONES AFERENTES DESDE TRONCO DEL ENCEFALO Y CEREBELO A COLICULO SUPERIOR. UN ESTUDIO TOPOGRAFICO CON LA TECNICA DE LA IIRP EN El. GATO ADULTO Departamento de Oftalmolog{a Facultad de Medicina Universidad Complutense de Madrid 1982 [:''")f. ~ t -l ""'_;.. .... DIOLIOTE Cll Coleccion Tesis Doctorales. NG 105/82 @) Hanuela Roldan Pallares Edita e imprime la Editorial de la Universidad Complutense de Madrid. Servicio de Reprograf!a Noviciado, 3 Madrid-8 Madrid, 1981 Xerox 9200 XB 480 Dep6sito Legal: M-6256-1982 I MANUELA ROLDAN PALLARES PROYECCIONES AFERENTES DESDE TRONCO DEL ENCEFALO Y CEREBELO A COLICULO SUPERIOR. UN ESTUDIO TOPOGRAFICO CON LA TECNICA DE LA HRP EN EL GATO ADULTO. Dirigida por los Profesores: DR. D. FERNANDO REINOSO-SUAREZ, Catedr4tico y Director del D~ partamento de Morfolog!a de la Facultad de Mediclna de la Un! versidad Aut6noma de Madrid y DR. D. JULIAN GARCIA SANCHEZ, Catedr4tico y Director del De­ partamento de Oftalmolog!a de la Facultad de Medicina de la Universidad Complutense de Madrid. Universidad Complutense de Madrid. Departamento de Oftalmolog!a. Facultad de Medicina 1981 II FERNANDO REINOSO SUAREZ, Catedr~tico de Anatomta y Director del Departamento de Morfologta de la Facultad de Medicina de la Universidad Aut6noma de Madrid y JULIAN GARCIA SANCHEZ, Catedr~tico de Oftalmologta y Director del Departamento de Oftalmolog!a de la Facultad de Medicina de la Universidad Complutense de Madrid CERTIFICAN: Que Dfia. MANUELA ROLDAN PALLARES ha realizado ba­ jo su direcci6n los trabajos de investigaci6n correspondientes a su Tesis Doctoral "PROYECCIONES AFERENTES DESDE TRONCO DEL ENCEFALO Y CEREBELO A COLICULO SUPERIOR. UN ESTUDIO TOPOGRA­ FICO CON LA TECNICA DE LA HRP EN EL GATO ADULTO", que ha ter­ minado con el mayor aprovechamiento. Revisado el presente trabajo, quedan conformes con su presentaci6n para ser juzgado. Y para que as! conste y surta los efectos oportunos, fi~ man el presente en Madrid a veinte de Mayo de mil novecientos ochenta y uno. Fdo.: Prof. Reinoso Su~rez Fdo.: Prof. Garcia S~nchez III A mi familia. A mis amigos. IV Toda obra grande es el fruto de la paciencia y de la perseverancia. Santiago Ram6n y Cajal v Mi agradecimiento al Pro£esor Reinoso-Su~rez no puede ex­ presarse con palabras. Si en lo cient!fico ha sido para m! un maestro, ha sido un padre en lo humano. Su dedicaci6n constan­ te y abnegada y su trato familiar han contribuido a enriquecer y hacer feliz esta ~poca de mi vida. Agradezco al Profesor Garc!a S~nchez todo lo que ha hecho por mt, desde que era estudiante y entr~ como alumno interno en su c&tedra, hasta la actualidad. Su esttmulo constante y 1~ bor formativa contribuyen a fomentar en nosotros el amor a la ciencia como fundamento b&sico de todo diagn6stico. La realizaci6n de esta tesis doctoral ha sido posible gr~ cias a la ayuda constante y diaria de todos los miembros del Departamento de Morfologta de la Universidad Aut6noma, donde siempre me he encontrado como uno m~s de ellos. El Dr. Alfonso Llamas, con su amistad, paciencia y rigor cient!fico, verti6 siempre sabios consejos sobre nuestro trab~ jo. Tambien los doctores Carlos Avendafio, Jos~ Luis Velayos y Enrique Martinez Moreno, nos ayudaron en diferentes facetas del mismo. Al Dr. Aloisio Tortelly tengo que dedicar un recuerdo transatl&ntico. Con ~1 realic~ la preparaci6n del material de esta tesis. Trabajamos juntos y de ~1 aprend! las t~cnicas qui VI rdrgicas que aqui expongo. La ayuda de la Dra. Carmen Cavada ha sido esencial, sobre todo, en la etapa final, aunque ha sido constante durante toda mi estancia en ese departamento, sirvi~ndome de ejemplo permane~ te de dedicaci6n e inter~s cientifico. La Dra. Margarita Rodrigo Angulo tambien ha dedicado gran parte de su tiempo a ayudarme en esta etapa final, contribuyen­ do con su alegria a levantar nuestro ~nimo caido. A Dfia. Inmaculada Benitez Quevedo las muchas horas que sa­ crific6 altruistamente a mecanografiar esta tesis, haci~ndome con ello un favor inolvidable. A Dfia. Josefina Hern~ndez Claumarchirant, siempre fraternal, y a Dfia. Hortensia Fern~ndez Lomana, la brillante ejecuci6n del trabajo del laboratorio. A Dfia. Marta Teresa Fern~ndez Yuste, su contribuci6n a la realizaci6n de la iconograf!a. A D. Agapito Garcia Sanz y a D. Bautista Garcia Sanz, su trato cordial y su labor en el animalario. Ya que he llevado a cabo este trabajo paralelamente a mi formaci6n cl!nica quiero agradecer el apoyo y estimulo que me brind6 siempre el Dr. Pablo Zaragoza, comprendiendo y resolvien­ do mis problemas, y al Profesor Barahona Hortelano el haber pen- VII sado en la posibilidad de mi integraci6n en el Departamento de Morfolog1a. Finalmente, tengo que agradecer a mi familia su sacrifi­ cio y ayuda constantes. VIII IN DICE 1 • INTRODUCCION • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • 1 2 • PLANTEAMIENTO • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • . • • • • • • • • • • • 9 3. MATERIAL Y METODOS • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • 29 3. 1. CASUISTICA • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • . • • • • • • • • • 30 3. 2. TECNICA QUIRURGICA • • • • • . • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • 31 3.2.1. Tipos de abordaje a col1culo superior •••• 31 3.2.2. Acto quirurgico ••••••••.•••.••.•••.•••••• 32 3.3. SACRIFICIO DE LOS ANIMALES ••••..••••••••••••. 36 3.4. PROCESAMIENTO HISTOQUIMICO 39 3.5. ESTUDIO DEL MATERIAL. "ALORACION DE I.AS RF.AC­ CIONES HISTOQUIMICAS • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • 45 4 • HALLAZGOS • . . . • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • . • • • • • • • • • • • 59 4.1. DESCRIPCION DE LOS HALLAZGOS •••••••.••••••••• 60 4.2. FIGURAS 122 5. DISCUSION • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • . • • • • • • • • • • • • • 205 6. CONCLUSIONES 265 7. ABREVIATURAS 272 B. BIBLIOGRAFIA 276 1. IN T R 0 D U CCI 0 N 2 Junto a la v!a 6ptica "principal" o "primaria" cl.1sica o v!a retino-geniculo-cortical, est§ cobrando vida, en la actualidad, gracias al esfuerzo continuo de muchos investigadores (SPRAGUE, 1966: GRAYBIEL, 1972b: KAWAMURA, 1974: SPRAGUE, 1975: GRAYBIEL, 1975: GRAYBIEL, 1977), otra v!a 6ptica. Esta, recibe el nornbre de "accesoria" 6 "secundaria", en contraposici6n al nornbre de "principal" otorgado a la primaria y no por su funci6n que es realmente importante y compleja, aunque no bien conocida todav!a. Todo ello ha llevado a que hoy d!a se !lame a esta otra v!a "extrageniculada", pues en su camino hacia corteza cerebral no usa el nucleo geniculado lateral que es el nucleo tal§mico de la v!a principal o "geniculada". Forman parte de esa via "extrage­ niculada" multitud de estructuras del sistema nervioso. Pequefios pasos en el conocimiento de cada una de ellas y de sus conexiones perrniten sugerir las funciones del conjunto. Como dec!a LE GROS CLARK las funciones de un determinado "centro" dependen de sus conexiones anat6micas (1948). Los col!culos superiores son una de esas estructuras. Cono­ cidos cl§sicamente como tub~rculos cuadrig~minos anteriores o na­ tes, son las dos eminencias anteriores de las cuatro que componen la l§mina tectal mesencef.1lica. En las aves y vertebrados no mamr­ feros son muy volurninosos, se conocen como "16bulos 6pticos" y coordinan la conducta de esos animales ya que son importantes cen­ tros primarios auditivos y visuales. Al ascender en la escala 3 !ilogen~tica, va aumentando el desarrollo de la corteza cerebral que adquiere funciones propias, en principio, del col!culo. Hay una verdadera semejanza histol6gica entre col!culo y corteza, pa­ tente en el patr6n laminar de ambos (RAMON Y CAJAL, 18951~ y SPRAGUE, 19741 GOLDBERG y ROBINSON, 1978). Son muchas las funciones atribuidas al col!culo superior. En las aves se considera centro visual primario, acustico prima­ rio y centro de v!as sensitivas medulares y de nervios craneales. JASSIK-GERSCHENFELD (1966); STEIN y ARIGBEDE (1972)1 CYNADER y BERGMAN (1972); GORDON (1973) y UPDYKE (1974), demostraron que las capas intermedias del col!culo superior del gato respond!an a est!mulos acasticos y visuales. STEIN y cols. (1975) estudiaron la correspondencia de respuestas visuales y tactiles en col!culo superior, concluyendo que las neuronas coliculares con represen­ taci6n trigeminal se ubicaban en la zona colicular de representa­ ci6n visual central, y las correspondientes a los miembros en ~reas coliculares de representaci6n visual perif~rica. Provocando excitaciones propioceptivas por movimientos de la musculatura ex­ tr1nseca del ojo, ABRAHAMS y ROSE (1975a) detectaban estimulaci6n en neuronas coliculares sensibles a est!mulos visuales. BISTI y cols. (1974) investigaron los efectos de los cambios posturales sobre las neuronas superficiales del col!culo. Fue APTER (1945) qui~n estudi6 la organizaci6n retinot6pica del col!­ culo superior provocando respuestas evocadas, en col!culo a un est!mulo visual contralateral. 4 Se admite cl~sicamente que las conexiones aferentes a col!-. culo desde retina y corteza (RAMON Y CAJAL, 1904; ALTMAN, 1962; KUYPERSj 1962; SPRAGUE, 1963; MYERS, 1963b; KUYPERS y LAWRENCE, 1967; GAREY y cols., 1968; SPATZ y cols., 1970; WYLSON y TOYNE, 1970; ASTRUC, 1971; STERLING, 1971; PAULA-BARBOSA y SOUSA-PINTO, 1973; KAWAMURA y cols., 1974b) terminan en las capas superficia­ les del coliculo superior y dan consistencia a la funci6n visual colicular. Las respuestas coliculares, en monos, secundarias a un esti­ mulo visual se incrementan como consecuencia de movimientos de sacudida ocular (GOLDBERG y WURTZ, 1972) y ese incremento no pa­ recia regulado por la corteza estriada (MOHLER y WURTZ, 1976). ADAMUK (1980) obtenia movimientos oculares hacia el lado con­ tralateral al col!culo estimulado. PRECHT y cols. (1974) recogian potenciales excitatorios bi y polisin~pticos en motoneuronas del nGcleo abducente contralateral al col!culo estimulado, y potenciales inhibitorios reciprocos en el ipsilateral. GOLDBERG y WURTZ (1970) y WURTZ y GOLDBERG (1971) detectaron neuronas en capas intermedias del col!culo superior del mono, que descargaban antes de iniciarse un movimiento ocular "neuronas de pre-movimiento ocular". MOHLER y WURTZ (1976), abortando el movi­ miento ocular del animal por un cambio en la posici6n del estimu­ lo comprobaron que las neuronas segu!an descargando como si el mo­ vimiento se hubiera realizado. 5 Esas funciones se sustentan en las conexiones aferentes a coliculo desde los "Frontal Eye Field" o corteza de movimientos oculares (LIVINGSTONE, 1950; BERKOWITZ y SILVERTONE, 1956: ASTRUC, 1971; CAMARDA y RIZZOLATTI, 1976 y TORTELLY y cols., 1980) yen sus eferentes a nucleos reticulares del puente oral y caudal, que est~n relacionados con los movimientos de sacudida y de seguimien­ to lento, respectivamente (NAUTA y JUYPERS, 1958; RAPHAN y COHEN, 1978). En 1972, SCHILLER y ROBINSON propusieron la llamada "Foreation hypothesis" considerando al coliculo, pieza fundamental en la ma­ quinaria de base neural de los movimientos oculares. Segun ellos, programaba previamente, las coordenadas del objeto que iba a ser fijado por la fovea, iniciando el programa de motilidad ocular necesario para ello. Afirmaron que existia correspondencia entre el mapa visual colicular y el de movimientos oculares, ya que obtenian movimientos oculares estimulando el coliculo segun una distribuci6n ordenada retinot6picamente. Tambi~n en 1972 apareci6 la "Attention hypothesis" de WURTZ y GOLDBERG. Para ellos el col!culo tenia como misi6n seleccionar el objeto m~s importante del campo visual digno de ser fijado, generando un ~rea celular de respuesta incrementada en col!culo que corresponderra a un ~rea determinada del campo visual y a una zona del mapa de motilidad ocular en col!culo. Han aparecido tambi~n agrupaciones estructurales funcionales que incluyen al coliculo. Para GOEBEL y cols. (1971) coliculo 6 superior, nucleos pretectales y nucleo gigantocclular del puen­ te constituian el !!amado "centro de mirada horizontal". El "centro de mirada vertical y rotatoria" hab!a sido descrito an­ teriormente por COHEN y cols. (1965) como formado por los nu­ cleos de DARKSCHEWITZ y de CAJAL. El col!culo superior tiene pues una funci6n visual y ocu­ lomotora cl~sicamente admitidas. Como otras muchas estructuras troncoencef~licas y cerebe­ losas interviene en la organizaci6n premotora encargada de la coordinaci6n final de la informaci6n que llega a las neuronas motoras oculares. Los trabajos fisiol6gicos de DELGADO-GARCIA y LOPEZ-BARNEO (1979) sobre la organizaci6n troncoencef~lica de los movimien­ tos oculares sefialan al col!culo superior y a algunas zonas cerebelosas como fundamentales en el control y organizaci6n de esos movimientos, concepto ya propuesto por RON y ROBINSON, 1973; LLINAS y WOLFE, 1977; LLINAS y WALTON, 1977; GRANTYN y BARTHOZ, 1977; ITOH, 1977 a y b; GRANTYN y cols., 1977 y 1979; y proponen al nucleo prcp6sito del hipogloso, tradicionalmente implicado en los movimientos de la lengua (BRODAL, 1952; SOUSSA­ PINTO, 1970) como el principal nucleo precerebeloso, con res­ puesta a movimientos horizontales, verticales y rotatorios. Ese nucleo se encarga, segun ellos, de enviar una copia efe~ te del estado funcional de todo el sistema oculomotor troncoen­ cef~lico hacia cerebelo, coordinando, asi, esos dos sistemas de 7 control. El tectum opticum, 16bulo 6ptico o col!culo superior, como hemos visto a lo largo de esta introducci6n se puede estudiar como estructura aislada con importantes funciones visuales, au­ ditivas, tactiles, vestibulares y oculomotoras; pero, tambi~n, como centro motor perteneciente a la compleja v!a de control supranuclear de los movimientos oculares; o bien, como centro sensorial de la via 6ptica extrageniculada, aun poco conocida. Desde que CASAGRANDE y cols. (1972) en base a resultados morfol6gicos y funcionales propusieran una subdivisi6n en el col!culo superior en capas superficiales de naturaleza princi­ palmente sensorial y capas profundas asimilables al tegmento mesencef4lico subyacente, hallazgos antiguos y recientes pa­ recen indicar cada vez m4s seftaladamente esta doble funci6n (RAMON Y CAJAL, 1904; AMASSIAN y DEVITO, 1954; BELL y cols. 1964; VICTOROV, 1966; SPRAGUE y cols., 1968; STRASCHILL y HOFFMANN, 1969; STEIN y ARIGLADE, 1972; STEIN y cols., 1976; EDWARDS y cols., 1980; RODRIGO-ANGULO y REINOSO-SUAREZ, 1980; TORTELLY, 1981; entre otros muchos). Todos estos hallazgos sefta­ lan cada vez m~s una participaci6n de las capas superficiales (hasta stratum opticum) en el sistema visual extrageniculado y de las capas profundas, principalmente strata grisea intermedium y profundum como un componente m4s de la formaci6n reticular troncoencef~lica. 8 En cualquiera de los casos sus-funciones siempre estartan condicionadas por sus conexiones anat6micas. 2. P LAN TEAM I EN T 0 10 Las conexiones entre diferentes estructuras del sistema nervioso se han ido matizando siguiendo el ritmo de aparici6n de nuevas t~cnicas de investigaci6n en el campo neurobiol6gico. CAMILO GOLGI y SANTIAGO RAMON Y CAJAL fueron pioneros en esa l!nea, trabajando con t~cnica de GOLGI. En 1950 NAUTA in­ trodujo la t~cnica de su nombre. En nuestros d!as dominan las tecnicas de transportc anter6grado de amino~cidos marcados: leucina y lisyna (COWAN y CUENOD, 1975) y las tecnicas de transporte retr6grado axonal con la peroxidasa de r~bano (HRP). La prueba definitiva del transporte intraaxonal retr6grado ser!a aportada por KRISTENSSON (1970,1971) al demostrar que la seroalb6mina bovina y una peroxidasa vegetal, la peroxidasa de r~bano, eran transportadas desde la uni6n neuromuscular hasta las motoneuronas espinales. Esta va a ser la t~cnica utilizada por m! en esta tesis doctoral para estudiar las conexiones afe­ rentes al col!culo superior desde el tronco del enc~falo. En literatura aparecen multitud de trabajos dedicados aar nexiones aferentes a col!culo superior de los que mencionaremos los rn~s importantes. SPRAGUE (1963) con degeneraci6n anter6grada, en gatos, des­ cribi6 proyecciones a co11culo superior desde gyrus 1atera1i~ giri suprasilvio superior y medio, giri sigmoideo posterior y 11 lateral y gyrus ectosylvius anterior. ASTRUC (1971), utilizando t~cnicas arg~nticas, estudi6 las proyecciones a coltculo desde corteza premotora, en Macaca mu­ latta. Combinando degeneraci6n anter6grada y transporte axonal~ tr6grado de HRP, HOLLANDER (1974), en gatos, describi6 proyec­ ciones a coltculo desde Area de CLARE-BISHOP 17, 18 y 19J ~ ~plenialis, supraesplenialis, lateralis y suprasylvio. KAWAMURA y KONNO (1979) inyectando HRP, en gatos, encontra­ ron neuronas marcadas en sulcus cruciatus y sugirieron que toda la corteza cerebral proyecta a coltculo superior. UPDYKE (1978), con autorradiografta, en gatos describi6una proyecci6n retinot6pica desde Areas 17, 18 y 19 a col!culo supe­ rior. PAULA BARBOSA y SOUSSA-PINTO (1973) encontraron proyeccio­ nes desde corteza auditiva a ambos coltculos superiores. Desde corteza somatosensorial a coltculo describieron conexiones con transporte anter6grado, en ratas WISE y JONES (1977). Proyecciones desde Areas corticales no visuales han sido descritas por TORTELLY y cols. (1979) citando sobre todo la car.a medial de la corteza prefrontal y corteza ltmbica anterior, gi­ rus suprasilviano, ectosilviano anterior y posterior, girus sil­ vyus anterior y sulcus rhinicus; enfatizando la hip6tesis del 12 posible papel del col!culo superior en la transferencia de comportamiento e informaci6n de localizaci6n al sistema oculo­ motor. EDWARDS y cols. (1979) estudiaron las afer~ntes diencef§­ licas a col!culo superior en gatos, citando subt§lamo, zona in­ certa, nucleo reticular del t!lamo y nucleo geniculado lateral ventral. Esas estructuras, junto con §rea hipotal§mica dorsal, proven!an de la misma matriz embrionaria, como fue demostrado en el hombre por REINOSO-SUAREZ (1966). Tambi~n encontraron celulas HRP positivas en nucleo ventromedial hipotal~mico, §rea hipotal§mica lateral y nucleo mamilar lateral. Esas mismas es­ tructuras fueron descritas por GROFOVA y cols. (1978) inyectan­ do HRP en col1culo superior en gatos. Utilizando la misma t~c­ nica, en gatos, TORTELLY y REINOSO-SUAREZ (1980) han encontrado neuronas marcadas en !rea hipotal!mica dorsal, hipot!lamo late­ ral, zona incerta, nucleo reticular del t§lamo, geniculado late­ ral ventral y globo p§lido, ellos agrupan gran parte de esases­ tructuras como derivados subtal!micos de origen comun embriona­ rto. TORTELLY (1981) ha precisado la topografia de las termina­ les prosencef!licas en col1culo superior, resumiendo que la proyecci6n a col!culo superior desde sulcus cruciatus, sulcus splenialis, sulcus suprasplenialis, gyrus parasplenialis, ~ suprasplenialis, sulcus presylvius, sulcus coronalis, gyrus sigmoidP.us posterior, sulcus ectosylvius anterior, gyrus ecto- 13 sylvius anterior, medio y posterior, sulcus y gyrus suprasyl­ vius, sulcus y gyrus lateralis, sulcus sylvius, sulcus rhinicus anterior, se realiza de forma marcada y constante. Las proyec­ ciones ipsilaterales a la parte lateral de col!culo son superio­ res con relaci6n a los surcos spl~nialis y suprasylvius1 las proyecciones a la mitad medial son inferiores con relaci6n a es­ tos mismos surcos1 las proyecciones a la mitad posterior son m§s rostrales y a la mitad anterior son m4s caudales. La topo­ graf!a de las proyecciones corticales contralaterales, a cual­ quier cuadrante del col!culo superior, es similar a la de las proyecciones corticales ipsilaterales a la porci6n central del col!culo superior. Las proyecciones corticales m§s importantes al col!culo superior son las procedentes de §reas de asociaci6n pr6xima (GRAYBIEL, 1972) • Hay proyecciones desde 4reas cortica­ les funcionales: visual, auditiva, somest~sica, asociativa, ves­ tibular y de movimientos oculares. La corteza visual env!a la gran mayor!a de sus proyecciones a la mitad lateral del col!culo superior y la corteza de los movimientos oculares al cuadrante posteromedial del col!culo superior. Desde dienc~falo proyectan a col!culo superior el nucleo reticular del t4lamoJ nucleo gen~ culado lateral ventral1 zona incerta1 4reas hipotal!micas dor­ sal, anterior, posterior, lateral, ventromedial, nucleo ento­ peduncular y globus pallidus. En dienc~falo la topograf!a m4s definida se encuentra en las estructuras subt§lamicas. Entre estas, la zona incerta, el nucleo reticular del t4lamo y el na­ cleo geniculado lateral ventral proyectan desde sus partes m4s 14 laterales a la mitad medial del coltculo superior y desde sus partes m~s mediales a la mitad lateral del coltculo superior. El globus pallidus proyecta solamente a la mitad lateral del coltculo superior. El pretectum o reg16n pretectal, se consideraba cl~sicamen­ te como centro 6ptico primario para e1 reflejo pupilar (RANSON y MAGOUN, 1933; MAGOUN y RANSON, 1935). Hoy se cree que est~ integrado en el sistema subcortical de comportamiento visual (THOMPSON y MASSOPUST, 1960; THOMPSON, 1963; SPRAGUE, 1966, 1972; BERLUCCHI, 1972). GRAYBIEL (1972 y 1974) estudi6 las vtas afe­ rentes de esa regi6n en el gato, citando al coltculo superior como zona terminal. CARPENTER y PIERSON ( 1973) demostraron que lesiones en nti­ cleo de comisura posterior y sustancia gris central impedtan los reflejos directo o consensual a la luz en gatos, cosa que no ocurr1a al lesionar otros nticleos de regi6n pretectal; se pensaba, por eso, que era el ~s relacionado con impulsos ocu­ lomotores. GRAHAM (1976) apoya esa teorta demostrando que ca­ pas intermedias de coliculo superior proyectan a ese nucleo en gatos. RINVIK y cols. (1976) encontraron, en gatos, c~lulas marca­ das en nucleo de comisura posterior, secundarias a inyecci6n de HRP en coltculo superior. BERMAN (1977) combin6 autorradiografia y HRP para estudiar 15 las conexiones del complejo pretectal, demostrando, en el gato, la proyecci6n a capas superficiales de coltculo superior ipsila­ teral. ITOH (1977) estudi6 las proyecciones eferentes del pretec­ tum en el gato por los m~todos de FINK-HEIMER y de NAUTA-GYGAX, tratando de buscar un sustrato morfol6gico a los mecanismos de comportamiento visual y reflejos. Observ6 fibras terminando ipsilateralmente en coltculo superior, en sus 14rninas I, III y IV. Las fibras de pretecturn anterior terminaban en !!minas II y III. GROFOVA y cols. (1978), describieron proyecciones a coltcu­ lo superior desde regi6n pretectal, con HRP en gatos, citando nucleo de comisura posterior y ndcleos pretectales, en general. EDWARDS y cols. (1979) estaban de acuerdo con las proyecciones desde esas estructuras, que especificaron como nucleos pre~l anterior, posterior y nucleo del tracturn opticurn. TORTELLY (1981) sefial6 que enviaban proyecciones al col!cu­ lo superior diferentes estructuras de la uni6n mesodiencef!lica: nucleos pretectales medial, anterior y posterior: nucleo de la comisura posterior: nucleo del tractum opticum: sustancia gris central: formaci6n reticular y sustancia negra. Encontraba una topografia ordenada en las proyecciones a col!culo desde nucleo pretectal medial, anterior y posterior, nucleo de la comisura posterior y nucleo del tracturn opticum. 16 Las proyecciones desde sustancia negra a coltculo s~ior fueron descritas, por vez primera, por LLAMAS (1966) y luego, por LLAMAS y REINOSO-SUAREZ (1969), usando m~todos de degenera­ ci6n anter6grado en gatos. GRAYBIEL (1978), haciendo un trabajo combinado de autorra­ diografta y HRP, en gatos, estudi6 de forma detallada, las pro­ yecciones nigrotectales, afirmando que son m~s densas desde la parte reticular del mismo lado. Expuso el concepto de que la vta nigrotectal representaria la transferencia de informaci6n desde cortezas visuales a coltculo superior, a trav~s, de un escal6n trans-estriado, haciendo analogta con lo que ocurre oon lo que ocurre con las proyecciones visuales trans-pontinas o trans-olivares a cerebelo. Sugiri6 aue la distribuci6n colum­ nar de esa proyecci6n correspondta a registros verticales enoo­ ltculo superior, segun una organizaci6n retinot6picamente orde­ nada y trataba de dar consistencia por ese sistema de integra­ ci6n funcional en la motilidad ocular a los hallazgos cltnicos de alteraci6n oculomotora en enfermedad de Parkinson por DE JONG y cols. (1971) y por CORIN y cols. (1972). Utilizando experimentos de ablaci6n electrolttica REAVILL y cols. (1979) sugirieron que la via nigrotectal no se encontra­ ba bajo la influencia dopamtnica a diferencia de lo que ocurrta con el circuito nigroestriado. EDWARDS y cols. (1979) han estudiado de forma global las aferentes subcorticales a coltculo superior, con el m~todo de 17 HRP, coincidiendo con GROFOVA y cols. (1978) en que lases~, ras mesencef~licas que m~s densamente proyectan a coltculo su­ perior son sustancia negra reticular y n6cleo parabigeminal. En la actualidad, CHEVALIER y cols. (1981) han evidenciado la naturaleza gaba~rgica de la proyecci6n inhibitoria desde zo­ na reticular de sustancia negra a coltculo superior utilizando registros extracelulares y microiontoforesis. Concluyendo que el GABA es el transmisor inhibitorio de la proyecci6n nigrotec­ tal. Las aferencias tectales provenientes de diferentes zonas de sustancia gris periacueductal, sobre todo de zonas perinu­ cleares de n6cleos de Cajal, Darkschewitsh, abducente, fueron estudiadas por m~todos de degeneraci6n (MACIEWICZ, 1975). EDWARDS (1977), con HRP en gatos, describi6 aferencias al tectum desde sustancia gris periacueductal, sobre todo, de sus ~reas perinucleares, d~ndoles un significado de control oculo­ motor. Fibras comisurales interconectando ambos coltculos superio­ res fueron descritas en el tectum opticum de diferentes verte­ brados por KAPPERS y cols. (1936) con t~cnicas de degeneraci6n. Seccionando la comisura tectal en gatos, SPRAGUE (1966) demos­ traba una alteraci6n en el comportamiento visual, sugiriendo que la hemianopsia funcional completa causada por lesionescor­ ticales unilaterales se debtan parcialmente a inhibici6n del 18 col!culo ipsilateral por el contralateral; inhibici6n normarnen­ te regulada por la influencia facilitadora cortical. Descru­ bri6 el llamado "efecto Sprague" como una interacci6n entre cor­ teza y coliculo superior en el comportamiento de "gu!a" visual que ha sido confirmado por KIRVEL y cols. (1974) en ratas a las que hac!an ablaci6n de col!culo superior; por SARAIRA y cols. (1976) en el opossum; por SHERMAN (1977) que describi6 las al~ raciones en el campo visual secundarias a la ablaci6n de col!­ culo superior en gatos decorticados. Sobre la naturaleza de esas conexiones son cl§sicos los trabajos de HOFFMANN y STRASCHILL (1970) que utilizando choques el~ctricos en gatos demostraron la influencia predominantemente inhibitoria de las aferencias corticotectales sobre la descarga de neuronas en el tectum. La principal influencia del col!culo superior contralateral sobre las respuestas visuales de las c~­ lulas tectales era, segun ellos, tambi~n inhibitoria. Se ha demostrado fisiol6gicamente (SCHILLER y KOESNER, 1971; SCHILLER y STRYKER, 1972; WURTZ y GOLDBERG, 1972; R:ElliSCN y JARVIS, 1974; SPARKS y cols, 1976; MOHLER y WURTZ, 1976) que hay descargas celulares selectivas en las capas profundas coli­ culares antes de movimientos de la sacudida ocular, siendo las capas superficiales de col!culo las que reciben las aferencias retinianas corticales y de v!a tal§mica. Conclu!an que la fun­ ci6n de esa conexi6n podia ser la de mediar un efecto mutuamen­ te supresivo entre los col!culos, similar al mecanismo de inhi- 19 bici6n espinal rec!proca que previene la acci6n del mfisculo an­ tagonista. GRAHAM (1977), con m~todos de autorradiograf!a, describi6 la conexi6n intertectal en gatos. EDWARDS (1977) ha sido qui~ ha estudiado m!s detalladamente el origen, curso y terminac16n de esas fibras combinando las t~cnicas de HRP y autorradiogra­ f!a en el gato. La localizaci6n de esas fibras coincid!a ~ ~1, con la zona de representaci6n de la cara y de la vis16n ~ tral en un !rea pequefia que afectaba, fundamentalmente a capas intermedias y profundas de col!culo, donde se registraban res­ puestas a est!mulos som!ticos y visuales. Anat6micamente, esa proyecci6n ha sido confirmada en mam1- feros por RAFOLS (1970), con autorradiograf!a en el oposum: por HARTING y cols. (1977) en macaca mulatta tambi~n con autorradio­ graf1a: por MAGALHAES-CASTRO (1978) y TORTELLY (1981) en gatos mediante HRP. En el golden hamster la demostrac16n anatomofisiol6gica de la v!a tectotectal ha sido realizada por RHOADES y cols. (1981) que relacionaron el grado de conectividad intertectal con el de binocularidad en diferentes especies. Segfin ellos a m!s bino­ cularidad en el col!culo, m!s grado de conexi6n intertectal. Todos estos hallazgos sugieren que las proyecciones comi~ rales pueden intervenir en la regulaci6n de los movimientos de los ojos y de la cabeza. 20 La proyecci6n parabigeminotectal fue descrita original~ teen tupaia glis por HARTING y cols. (1973), por m~todos de degeneraci6n anter6grada y confirmada en el gato mediante auhr radiograf!a por GRAHAM y cols. (1976). GRAYBIEL (1978) combinando las tecnicas de autorradiogra­ f!a y HRP, en gatos, encontr6 una organizaci6n topogr~fica en ese sistema de fibras, que relacionaba con los mapeos fisio- 16gicos coliculares (LARRE y cols., 1974), sugiriendo una ver­ dadera visuotop!a en ese nucleo. La organizaci6n parabigemi­ notectal desde el punto de vista retinotopico ha sido estudiada en el oposum por MENDEZ OTERO y cols. (1980). SHERK (1978, 79a y 79b) confirm6 esa organizaci6n visuot6- pica fisiol6gicamente en gatos, viendo que diferentes celulas parabigeminales respond1an a diferentes est1mulos visuales; concluy6 que el campo visual ipsilateral estaba representado en la parte rostral del nucleo, mientras que la representaci6ndel campo visual contralateral ocupaba las zonas central y caudal del nucleo. Todo eso sugiere la existencia de una retinotop!a clara en nucleo parabigeminal y de una importante misi6n deese nucleo en el procesamiento de los movimientos oculares a nivel colicular. Los hallazgos de EDWARDS (1975) con autorradiograf1a deUM proyecci6n reticular a nucleo parabigeminal justificar!an el papel de este ultimo en los movimientos relacionados con aten­ ci6n-fijaci6n. En cuanto a la naturaleza de esa v!a los ~studios 21 de esa via los estudios de REUB! y CUENOD (1976), en p!jaros, demuestran que se trata de una via inhibitoria glicin~rgica que podria ser muy importante en el procesamiento visual tecta!. POWELL y HATTON (1969) describieron una proyecci6n densa desde col!culo inferior a capas profundas del superior en gatos. TARLOV y MOORE (1973) aportaron hallazgos similares simila­ res especificando que la proyecci6n terminaba principalmente en la parte lateral de las capas profundas de coliculo superior. EDWARDS y cola. (1979) concluyeron que en general las cone­ xiones auditivas terminan en la parte caudal del col!culo supe­ rior y su principal origen estaba en el sector rostral del nu­ cleo externo del col!culo inferior y en menos cantidad, en el pericentral. Ellos son los unicos ~ue han descrito proyeccio­ nes aferentes desde otras estructuras auditivas: nucleo sagulum, del braquium del col!culo inferior, periolivar y del cuerpo tra­ pezoide. Tambi~n son ellos los unicos que han descrito proyec­ ciones desde nucleos catecolaminicos: locus coeruleus, rafe ~ sal y ndcleos parabraquiales: as! como desde nucleos de forma­ ciOn reticular: gigantocelular, del puente oral y caudal: nu­ cleo vestibular medial y nucleo prep6sito del hipogloso. KAWAMURA y cols. (1974) y EDWARDS (1977) describen, con HRP, en gatos la existencia de una conexi6n reciproca entre co­ l!culo y formaci6n reticular. Fisiol6gicamente, BAKER y cols. (1976) encontraron ~lulas 22 visuales en los nucleos del puente del qato. BUETTNER-ENNEVES y cols. (1977) describieron fisiol6gica­ mente la actividad de formaci6n reticular mesencef~lica rostral en la motilidad ocular vertical. GRAYBIEL (1977) estudi6 la formaci6n reticular del puente en el gato autorradiograficamente y sugiri6 que era un centro de influencia sobre la coordinaci6n de movimientos de los ojos y de la cabeza. EDWARDS y cols. (1979) destacan la gran similitud histo~ gica, anat6mica y fisiol6gica que existe entre capas profundas de col!culo superior y la formaci6n reticular adyacente en ~1, pero no senalan neuronas marcadas en elias despu~s de inyectar HRP en col!culo. Con el mismo m~todo ~ROFOVA y cols. (1978) describieron esa proyecci6n. Mediante t~cnicas anter6gradas (LASEK y cols., 1968: ~ y cols., 1972) y retr6gradas (KRISTENSSON y OLSSON, 1971). LA VAIL y LA VAIL (1972) y GRAYBIEL y HARTWIEG (1974) estudiaron las conexiones aferentes al complejo oculomotor. Son multiples los trabajos sobre aferentes, pero no de eferentes. DARIAN SMITH y cols. (1962) investigaron con registros fisiol6gicos la organizaci6n somatot6pica existente en nucleo sensorial principal, nucleo oral del tracto espinal, nucleo in­ terporal y del tracto espinal caudal, tambi~n estudiada por GORDON y cols. (1961). 23 BALAYDIER y MAUGUIERE (1978) inyectando HRP en coliculoffir perior de gato describieron neuronas marcadas en complejo tri­ geminal (nucleo sensorial principal, sub-nucleo caudal y oral) contralaterales a la inyecci6n y estudiaron adem!s las restan­ tes vias ascendentes somest~sicas a coliculo superior, encon­ trando tambi~n neuronas marcadas en nucleos de columna dorsal contralateral, sobre todo, en nucleo cuneatus. WICKELGREEN (1971), DRAGER y HUBEL (1975) con experimen­ tos neurofisiol6gicos en ratones y STEIN (1976) en gatos, han descrito, en las capas intermedias de coliculo superior una or­ ganizaci6n somatot6pica que registraban sobre la visuot6pica. Hoy, la funci6n de esa via somest~sica a coliculo superior no est! clara, se piensa que el coliculo superior puede generar respuestas motoras de cabeza y ojos secundarias a est1mulos~ soriales. Informaciones somest~sicas de receptores perif~ricos de cara y extremidad anterior pueden jugar un papel importante en la programaci6n de esas respuestas. Segun el cl~sico esquema de GRAYBIEL (1973) el coliculosu­ perior puede ser una estaci6n a lo largo de la via somest~sica a corteza. TASHIRO y cols. (1980) demostraron con autorradio­ grafia aferencias tectales desde el nucleo sensorial del tr~ mino en el gato, con una distribuci6n laminar. Tambi~n EDWARDS y cols. (1979) inyectando HRP en coliculo superior describen neuronas marcadas en complejo trigeminal 24 (divisi6n magnocelular del nucleo trigeminal espinal alaminar) contralateral a la inyecci6n. Describen c~lulas marcadas en nucleo principal yen el resto del complejo sensorial del tri­ g~mino, sugiriendo que la presencia de una organizaci6n somato­ t6pica en capas intermedias de col!culo superior es necesaria para la orientaci6n som!tica y el comportamiento, de la misma forma que es necesaria una organizaci6n visuot6pica en las ca­ pas superficiales para la orientaci6n visual y el comportamiento consiguiente (STEIN y cols., 1976). Muchas c~lulas del col!cu­ lo parecen capaces de captar informaci6n sobre la localizaci6n del est!mulo, su velocidad y la direcci6n de su movimiento se­ gun experimentos fisiol6gicos (STEIN y cols., 1976). Esas c~­ lulas quiz! son las que coordinan los movimientos de los ojos y de la cabeza. HUERTA (1980) estudia la via trig~mino-colicular en elgato con autorradiografia y HRP. Inyectando Prolina-H3 en subdivi­ si6n alaminar magnocelular de nucleo espinal del trig~mino en­ encuentra tinci6n contralateralmente en el centro de la divi­ si6n dorsoventral del estrato gris intermedio en un numero m!s discreto en estrato gris profunda y no afecta al polo caudalde col!culo superior. Encuentra la asociaci6n m!s Intima entre transporte anter6grado y retr6grado a nivel de estrato gris in­ termedio. La existencia de una via espinotectal fue demostrada enel mono por POIRIER y BERTRAND (1955) y MEHLER y cols. (1960) yen 25 el gato por ANDERSON y BERRY (1959). Mediante t~cnicas de degeneraci6n, han descrito proyeccio­ nes desde n6cleo cuneatus a coltculo superior: en rata, LUND y WEBSTER (1967); en mono, KUYPERS y LAWRENCE (1967); en gato, KUYPERS y TUERK (1964). ABRAHAMS y ROSE (1974) demostraron fisiol6gicamente que aferentes desde los musculos del cuello llegaban a coltculo su­ perior, donde junto con aferentes de musculos extraoculares y de retina, terminaban sobre c~lulas de origen del tracto ~s­ pinal; vta que justificaria en parte porqu~ el coliculo superior puede participar en el control de los movimientos.de la cabeza. BALAYDIER y MANGUIERE (1978) tras inyectar HRP en col!culo superior encontraban neuronas marcadas en las laminas interme­ dias IV y VII de REXED contralaterales a la inyecci6n. En cuan­ to a nucleos de columna dorsal, describian neuronas a diferentes niveles de nucleos gracilis y cuneatus. HENKEL y EDWARDS (1978) asociando t~cnicas de autorradio­ grafia y HRP en gatos sugieren unas posibles zonas de conexi6n anat6mica entre coliculo superior y nucleo del nervio facial,a nivel de zona paralemniscal de cerebro medio, nucleo cuneifonne regi6n perinuclear del III par, formaci6n reticular dorsal y oliva superior. SPRAGUE y MEIKLE (1965) demostraron que lesio­ nes en coliculo causaban un marcado d~ficit en la orientaci6n de la cola del gato. 26 BERKLEY y cols. (1980) utilizando tecnicas de doble tin­ ci6n en gatos, demostraron la existencia de proyecciones desde nucleos de columna dorsal y cervical lateral a tectum. JANSEN y BRODAL (1954) utilizando metodo de Marchi, en ga­ tos, estudiaron las proyecciones desde nucleos cerebelosos pro­ fundos, para ellos las de fastigio eran diferentes a las de dentado e interp6sito, y solo las de los dos ultimos llegaban a mesencefalo. JANSEN y JANSEN (1955) con metodo de degeneraci6noonclu!an que los tres nucleos enviaban fibras a mesencefalo y que unos 2/3 de ellas proven!an del nucleo lateral. RAND (1954) usando metodo de Harchi en monos, tras lesio­ nar los nucleos cerebelosos profundos encontraba degeneraci6n tectal. THOMAS (1956) confirm6 esos hallazgos con metodo de Nauta. THOMAS y cols. (1956) con metodos de degeneraci6n argen­ tica detectaron en gatos conexiones, s6lo desde el 1/3 caudal de fastigio a col!culo superior. COHEN y cols. (1958) con metodos de Marchi y Nauta, en gatos, concluyeron que los campos de proyecci6n de fastigio, interp6sito y dentado se sobrepon1an a diferentes niveles, en­ tre ellos, en col!culo superior. WOOGD (1964) tambien con tecnicas de degeneraci6n en 27 gatos describi6 una superposici6n de las fibras de terminaci6n de los nucleos cerebelosos en col!culo superior. ANGAUT (1970) usando m~todos de degeneraci6n arg~ntica en gatos sefial6 al nucleo interp6sito posterior como uno de los nucleos cerebelosos que proyectaba a col!culo superior. ~ y BOWSHER (1970), con la misrna t~cnica especificaron que la proyecci6n fastigio-tectal s6lo se realizaba desde la mitad caudal de fastigio. LAGO (1977), deduc!a, lesionando braquium conjuntivo en gatos que las fibras que llegaban a estrato gris intermedio de col!culo superior lo hac!an desde interp6sito anterior y lateral. EDWARDS y cols. (1979) con HRP, en gatos, encontrabanneu­ ronas en los tres nucleos cerebelosos profundos, bilateralmente en fastigio y s6lo ipsilateralmente en dentado e interp6sito posterior. Como se puede observar, han sido muchos y contradictories los trabajos publicados sobre las conexiones aferentes a col!­ culo superior, en distintas especies y utilizando t~cnicas di­ versas. En algunos se ha utilizado el m~todo de transporte axonal retr6grado de HRP, pero siempre para estudiar aspectos parciales de las conexiones aferentes a col!culo superior. No se ha usado, en ningun caso, un m~todo sistem~tico que per­ mitiera estudiar todas las aferentes a col!culo superior, de­ tallando su topograf!a exacta tanto en el lugar de origen como en el de terminaci6n. 28 Motivados por la creciente atribuci6n de funciones a coli­ culo superior (tanto como componente de la via visual extrage­ niculada como en su papel en la organizaci6n de los rnovirnientos de los ojos y cabeza), pensarnos que era preciso un conocirniento lo rn~s perfecto posible de sus conexiones aferentes desde pro­ senc~falo, tronco del enc~falo y retina, precisando la organi­ zaci6n topogr~fica de estas proyecciones y las posibles in~e­ laciones de las procedentes de las diferentes estructuras. ~ nernos en esta tesis las troncoencef~licas y cerebelosas. Dada la gran sensibilidad del rn~todo del transporte axonal retr6grado de HRP, sobre todo, despu~s de la introducci6n de las modificaciones de MESULAM (1978), hernos planteado nuestro tra­ bajo con el uso de esa t~cnica en el gato, realizando inyeccio­ nes masivas y pequefias y localizadas en los distintos cuadran­ tes del col!culo superior y a diferentes profundidades. Nos proponernos, de ese modo, detallar el origen de las aferentes troncoencef~licas y cerebelosas y su terrninaci6n en diferentes zonas y capas del coliculo superior, precisando su distribuci6n topogr~fica. 3. MATE R I A L Y MET 0 D 0 S 30 3.1. CASUISTICA Hemos operado 40 gatos adultos de ambos sexos, de peso os­ cilante entre 2,5 y 4 Kg., de los ~ue hemos podido utilizar 30, los restantes o no han resultado positives en cuanto a marcaje celular o la inyecci6n no se encontraba en col1culo superior. Inyectamos dos de esos animales en gyrus retroesplenialis, uno en hipot~lamo y otro en geniculado, que nos sirvieron como con­ trol. En tres animales, de los cuales uno recibi6 una inyecci6n de 0,1 pl. y los otros dos de 0,08 pl. de soluci6n de HRP, re­ sult6 impregnada la mayor parte del coltculo superior. La m~­ xima concentraci6n de HRP qued6 localizada en el sitio de la inyecci6n. En uno de estos casos en que inyectamos en la par­ te posterior de col1culo superior, la HRP difundi6, discreta­ mente, a coltculo superior inferior. En otro caso, de inyec­ ci6n en zona anterior de col1culo, la HRP se propag6 a regi6n pretectal. En el resto de los gatos, la cantidad de HRP in­ yectada fue de 0,04 pl. y la inyecci6n qued6 limitada a col1cu­ lo superior, excepto en un caso, en que la inyecci6n, localiza­ da medial y posteriormente, se extendi6 a sustancia gris peri­ acueductal. Usamos HRP (horseradish peroxidase, Sigma tipo VI) alta- 31 mente purificada, en toda nuestra casu!stica, diluida en agua destilada a una concentraci6n del 50%. 3.2. TECNICA QUIRURGICA 3.2.1. Tipos de abordaje a col!culo superior Hernos utilizado tres tipos de abordaje a col!culo superior. La v!a de acceso ha sido siempre supra-tentorial y sub-occipital. El primer tipo de abordaje {T~cnica A) consisti6 en exponer el col!culo correspondiente al lado de acceso e inyectar, en ~1, la HRP. Este abordaje sol!a conllevar la producci6n de nec~is y hemorragias de intensidad variable, sobre todo en el polo oc­ cipital, y aunque realizasemos su desplazarniento lo m~s delica­ damente posible. Dada la estricta relaci6n de corteza occipi­ tal con sistema visual e intentando mantenerla lo m~s integra posible, intentamos un segundo tipo de abordaje {T~cnica B) que consist!a en inyectar HRP en el col!culo superior contralateral a la v!a de acceso, pasando por debajo de la hoz del cerebro. Con esa t~cnica conseguimos integridad cortical en el gato 154, pero solamente conseguiamos hacer inyecciones mediales en col!­ culo, ya que no podiamos desplazar, lo necesario para hacer in­ yecciones laterales, la corteza medial contralateral. Con ese Gltimo fin, pusimos en pr~ctica la tercera t~cnica {Tecnica C), que consist!a en abordar el col!culo superior, con tralateral a la v!a de acceso, por estereotaxia, incidiendo en 32 forma de cruz y pasando a trav~s de la hoz del cerebro. El ~rea afectada por el trayecto de la aguja quedaba restringida a cor­ teza retroesplenial y la extensi6n de corteza lesionada en ese caso era mucho menor que con la t~cnica estereot~xica cl~sica. Al conseguir una zona de contaminaci6n m~s pequena, logr~bamos disminuir la posibilidad de enmascarar los hallazgos. Esta t~cnica planteaba problemas de contaminaci6n con la HRP y de inyecci6n en una zona colicular previamente estableci­ da. Comparando las tres t~cnicas descritas, concluimos que la mejor era la primera (T~cnica A), ya que nos permit!a una vi­ si6n completa del col!culo, pudiendo as! inyectar la HRP a cie­ lo abierto y en el lugar id6neo en cada uno de los casos, para conseguir fotografiarlo. Esta t~cnica, por las razones expues­ tas, es la que utilizamos en casi todos los gatos de nuestro mg terial. 3.2.2. Acto guirurgico Utilizamos anestesia general en todos los gatos, adminis­ trada intraperitonealmente. El anest~sico de elecci6n fue el pentobarbital s6dico (Nembutal Abbot), en soluci6n al 3%, de la que inyectabamos 1 ml. por Kg. de peso. Esperabamos siempre que el animal se encontrase en el plano anest~sico ideal, que valor&bamos por la miosis de sus pupilas, antes de colocarlo en el aparato estereot~xico. 33 Rasurada la cabeza, practic4bamos con bistur1, una inci­ si6n cut4nea y aponeur6tica longitudinal, desde el nivel de la sutura coronaria hasta la nuca. Aplic4bamos, despu~s, un sepa­ rador auto-est4tico de Weitlaner para separar los dos bordes de la herida operatoria, procediendo entonces a incidir la inser­ ci6n superior del musculo temporal y a separarlo de la calota, rebati~ndolo lateralmente. Tras desperiostizar la linea media, haciamos una craniectom1a parieto-occipital, mediante fresa de dentista y pinzas gubias de Olivecrona y de Leksell. La cra­ niectom{a se extend1a desde la sutura coronaria hasta la uni6n de la calota con el tentorium que, en el gato, es osificado. Al mismo tiempo que realiz4bamos la craniectom{a haciamos he­ rnostasia del diploe utilizando cera de hueso (Cera de Horsley). Incidiamos la duramadre en forma de H abatida ( ), rebatiendo la mitad anterior de la misma hacia adelante y, hacia atr4s, su mitad posterior. Al rebatir la mitad posterior teniamos que seccionar una vena emisaria constante, usando los recursos dis­ pobibles para hacer hemostasia. Us4bamos el disector de Olivecrona para desplazar el 16bu­ lo occipital, separ4ndolo del tentorium. Para proteger la cor­ teza occipital, en ese acto, coloc4bamos una capa delgada de algod6n mojado entre el separador y la corteza. Simult4neamente a la separaci6n del 16bulo occipital, as­ pir~bamos el 11quido cefalorraqu{deo que se expulsaba por la compresi6n. El terminal de aspirador lo fabric~bamos nosotros 34 doblando al fuego una pipeta Pasteur de fino calibre, en !ngulo de 120Q, a 3 em. de la punta. A partir de ese momento comenz!bamos a utilizar microsc6- pio quirurgico (Carl Zeiss), para ver, con m!s perfecci6n, las estructuras profundas. La primera estructura que nos aparec!a era col!culo inferior y, separando un poco m§s, cisterna aribiens y col!culo superior. Basta ese momento la actuaci6n quirurgica era id~ntica para los tres tipos de t~cnica de abordaje descri­ tos, variando nuestra actuacion en las etapas siguientes de acuerdo a la t~cnica empleada. T~cnica A Para conseguir una visi6n completa del col!culo superior, abriamos la cisterna ambiens con una aguja de inyecci6n de fino calibre, con la punta doblada en !ngulo recto. Colocabamos una pequefia bolita de algodon humedecido en el campo operatorio pre curando, asi, mantener desplazado el 16bulo occipital, conser­ vando el acceso quirurgico mientras prepar!bamos la soluci6nde HRP en agua destilada al 50%. La peroxidasa hab!a sido pesada, antes de iniciar el acto quirurgico, en balanza electr6nica Mettler H-51. Preparada la soluci6n de HRP en un pocillo de crista!, la aspir§bamos mediante una jeringuilla Hamilton de 1 pl., la mis­ ma que us§bamos, para inyectar, en todos los casos. La inyec­ ci6n la realiz§bamos, despu~s de quitar del campo la bolita de 35 algod6n, en el sitio del col!culo superior previamente estable-. cido. T~cnica B Visualizados los col!culos inferior y superior homot6pi­ cos a la via de acceso, levant!bamos la corteza medial contra­ lateral por debajo de la hoz del cerebro, descubriendo as! el tercio medio del col!culo superior contralateral, donde ~­ t!bamos. T~cnica C Expuestos los col!culos inferior y superior ipsilaterales ala via de acceso, hac!amos una incisi6n en cruz en la hozdel cerebro, abordando estereot!xicamente, a su trav~s, el coltcu­ lo superior contralateral, atravesando la corteza limbica del otro lado. En el caso en que utilizamos la t~cnica B, en los dos ca­ sos de t~cnica C y en algunos casos de t~cnica A, sujetamos la jeringuilla al cabezal del aparato estereot!xico para inyectar. En los restantes casos en que seguimos la t~cnica A, efectua­ mos la inyecci6n manualmente. Para disminuir al m!ximo la efusi6n del marcador al espa­ cio sub-aracnoideo esper!bamos 2 6 3 minutos, ya realizada la inyecci6n, antes de sacar la aguja. 36 Termin~bamos el acto operatorio haciendo la hemostasia ne­ cesaria y cerrando la herida operatoria, aunque la duramadre quedaba abierta. D~bamos unos puntos en mGsculo temporal y cerr~bamos la piel en un plano, con sutura continua, utilizan­ do Certix de algod6n nGmero "0". Utilizamos abordaje directo en los casos de inyecci6n en gyrus retrosplenialis y estereot~xico para las inyecciones en hipot~lamo y en geniculado. 3.3. SACRIFICIO DE LOS ANIMALES Tras un periodo de supervivencia variable, que oscil6 en­ tre 43 y 50 horas, perfundiamos los animales bajo anestesia~ bitGrica profunda, administrada por via intraperitoneal. Despu~s de hacer una incisi6n t6raco-abdominal mediana y disecar la piel a ambos lados de ella, abriamos peritonea ydi~ fragma, cortando la parrilla costal por la linea axilar ante­ rior para proceder luego a levantar el colgajo esterno-costal. Abriamos, despu~s, el pericardia; separ~bamos aorta ascendente de arteria pulmonar pasando un hilo de lino alrededor de lapr! mera. Pinz~bamos la punta del coraz6n, seccion~bamos el v~rt! ce del ventr!culo izquierdo e introduc1amos por la c~nula rig! da del sistema de perfusi6n. llegando en su introducci6n hasta aorta ascendente. Fij~bamos la c~nula a ese nivel anudando el hilo que habiamos colocado anteriormente alrededor de la aorta, al separarla de la pulmonar, dejando as1 fijo el sistema de 37 perfusi6n. Abr!amos auricula derecha para facilitar la salida de los 11quidos de perfusi6n. Consegu!amos limitar la perfu­ si6n a cabeza y miembros anteriores del animal, siendo as! m!s r!pida, pinzando la aorta descendente. En los tres primeros gatos (142, 144 y 146), usamos elm~ todo de KARNOVSKI (1965), con las modificaciones introducidas por LLAMAS y MARTINEZ-MORENO (1974). La t~cnica consist!a en realizar primero un lavado del t~ jido cerebral con 400 ml. de suero salino, para eliminar la m2 yor cantidad posible de eritrocitos. Hac1amos pasar despu~s, utilizando siempre el mismo sistema de perfusi6n, 400 ml. de una soluci6n diluida de fijadores, compuesta de paraformaldeh! do (Trioximetileno, Carlo Erba) y glutaraldeh!do (Glutardial­ deh!do, Merck), en una soluci6n de buffer-fosfato (DihidrogenQ fosfato s6dico hidratado - Fosfato bipot!sico) 0,2 M. Las con centraciones de los fijadores eran de 2 y 2,5%, respect!vamen­ te. Despu~s, introduc!amos 300 ml. de una soluci6n de doble concentraci6n, conteniendo los mismos fijadores, al 4 y 5%. En ambas soluciones el buffer era similar, con un pH de 7,2. La duraci6n del paso de esos l!quidos era de unas dos ho­ rae. Proced!amos, lueqo, a decapitar el animal y a exponer ~ hemisferios cerebrales, en su totalidad, ampliando la craniec­ tom!a mediante pinzas gubias. 38 Colocabamos la cabeza del gato en el aparato estereot~xico, tallando el cerebro en dos bloques con un bisturt de doble filo colocado en el cabezal del aparato estereot~xico. Efectu~bamos la talla del cerebro por delante del plano 4, limite anterior del col!culo superior, situ~ndose normalmente entre los planes 7 y 10. Conseguidos los dos bloques, procedtamos a sacarlos delcr~ neo para continuar luego su procesamiento. Utilizamos, en todos los dem~s gatos, la t~cnica de ~ (1978), que se diferenciaba de la anterior fundamentalmente en los l!quidos de perfusi6n. El primer paso de ltquido por elsi~ tema de perfusi6n tenia como ftn limpiar bien de eritrocitos el sistema vascular del enc~falo y consistta en pasar 150 ml. de suero saline. Introductamos despu~s en el sistema 2000 ml. de una soluci6n unica de fijador, que 1,25% de glutaraldehtdo y 1,00% de paraformaldehido en soluci6n de fosfato buffer 0,1 M. Cuidando, siempre, la perfecci6n de la perfusi6n, vigil~b~ mos que no entrase aire en el sistema entre uno y otro ltquido. Despu~s de pasar el fijador, comenzaba el paso del ultimo liquido de perfusi6n, una soluci6n buffer de sacarosa, guardaba a 4Q C, que conten!a 10% de sacarosa en fosfato buffer 0,1 M. El tiempo de perfusi6n de estos ltquidos fue alrededor de 2 horas para el fijador y 1 hora para el buffer. 39 La sistem~tica usada para sacar el cerebro fue la mismadel m~todo anterior. 3.4. PROCESAMIENTO HISTQQUIMICO Las reacciones histoqu!micas tienen una relaci6n trascen­ dental con la mayor o menor capacidad de la HRP de catalizaruna reacci6n de 6xido-reducci6n entre un per6xido y un sustrato ox! dable. Por tanto, muchas han sido las variantes de t~cnicas empleadas en este sentido. En nuestro trabajo, usamos la t~cnica de GRAHAM-KARNOVSRI (1966) y lade MESULAM (1978), cuyas diferencias en el sistema de perfusi6n ya hemos expuesto, revisando ahora el sistema de procesamiento histol6gico en cada una de ellas. T~cnica de GRAHAM-RARNOVSKI Los dos bloques obtenidos tras el tallado del cerebro se manten!an introducidos en una soluci6n tamp6n de Imidazol, de 12 a 18 horas, siempre que no se pudieran cortar inmediatamen­ te. Para el proceso de corte, us~bamos un microtomo de conge~ ci6n graduado a 40 p. Recog!amos los cortes en cuatro pocillos. El primero ~ tenia Imidazol con sacarosa al 20%; el segundo, Formol al 10%; el tercero, Imidazol con sacarosa al 20%, y el cuarto, Formol 40 al 10%. El primer corte era recogido en Imidazol, el segundo en Formol, el tercero se despreciaba, el cuarto en Imidazol, el quinto en Formol, el sexto se despreciaba y, a partir del~ timo, se iniciaba una nueva serie. Solamente cuando se al~ zaba la zona de inyecci6n, se recog!an todos los cortes sin despreciar ninguno y cuando aqu~lla terminaba, se retornaba al primer sistema de recogida. Terminada la fase de corte, dispon!amos de dos series de pocillos, pero solo us5bamos para la reacci6n histoqu!mica el contenido de los pocillos de Imidazol (NQ. 1) que segu!a las siguientes etapas: a) Pre-incubaci6n en Imidazol (sin sacarosa) y DAB (3.3, diamino-benzidina, Sigma) durante una hora y media. b) Incubaci6n en nuevo Imidazol con DAB y agua oxigenada al 30% (Perhydrol, Merck) en proporci6n de 30-50 ul/50 ml., durante media hora. c) Lavado en Imidazol con sacarosa, permaneciendo ah! hasta la hora de montar. Los cortes recogidos en Formol (2Q pocillo) se montaban directamente para someterlos a una tinci6n de Nissl. Hac!a­ mos esta tinci6n para identificar mejor las diferentes es~ turas encef~licas, sobre todo en el momento de dibujar sus 41 contornos, ya que la primera serie quedaba muy t~nuamente tefti­ da. Los cortes de los pocillos Jg y 4a se guardaban para uti­ lizarlos en caso de que fallase el procesamiento de los dospr! meros pocillos. El montaje se efectuaba sobre portas previamente albumin! zados, que despu~s se guardaban en estufa hasta el d!a siguie~ te, a 372 C de temperatura. Utiliz~bamos una variante r~pida del m~todo de Nissl para tefiir los cortes del primer pocillo, con el objetivo de que las preparaciones quedaran m4s claras. Finalmente, fij4bamos los cubre-objetos sobre los porta­ objetos con DPX. T~cnica de MESULAM Obtenidos los dos bloques de cerebro, proced!amos a dej~ los en una soluci6n de KARNOVSKI (si la perfusi6n no hab!a con seguido la suficiente fijaci6n del tejido) o en buffer (si ya ten!a la consistencia deseada), a una temperatura de 4Q C, ha§ ta el momento de cortarlo. Era cortado, normalmente, dentro de las 24 horas siguien­ tes, en microtomo de congelaci6n graduado a 50 u. Recog!amos las secciones en una soluci6n que se preparaba, 42 para obtener 1000 ml., de la siguiente forma: - 300 gr. de sacarosa. - 300 ml. de etileno-glicol. - 500 ml. de fosfato-buffer 0,05 M (heche por la disolu­ ci6n de 250 ml. de fosfato-buffer 0,1 Men 250 ml. de agua de§ tilada) . Los cortes de cada bloque se recog!an en cajas de plast! co, conteniendo cada una dieciseis pocillos perforados en el fondo. El sistema de recogida consistta en guardar las dos primeras secciones en los dos primeros pocillos, despreciando los dos siguientes~ volver a guardar otras dos en el tercero y cuarto pocillo, despreciando las dos pr6ximas~ continua~ as! hasta el d~cimosexto pocillo, en que empez§bamos de nuevo la serie, hasta terminar el proceso de corte de cada bloque. Mientras cort§bamos, mantentamos las cajas sobre hielo picado. Recog!amos, sistematicamente, todos los cortes afectados por la lesi6n, sin despreciar ninguno, en un pocillo aparte. Las secciones de ese pocillo se procesaban con DAB para la fiel evaluaci6n de los !!mites de la inyecci6n. El contenido de los pocillos impares de cada caja se ~ t!a a la t~cnica histoqu!mica. Las secciones de los pocillos pares se reservaban por si habta un deterioro accidental de los primeros o para poder explorar, mas a fondo, una zona de esp~ 43 cial inter~s. Terminada la fase de corte, coloc~bamos los pocillos ~­ res de ambas cajas en una bandeja met~lica cuadrada con dieci­ seis agujeros. Encaj~bamos los pocillos en esos agujeros, te­ niendo dos series, casi id~nticas, de secciones. A continuaci6n, la bandeja con los pocillos era sometida a tres baftos de un minuto cada uno, en recipientes de vidrio­ pirex, conteniendo soluci6n de lavado. Esta consist!a en una rnexcla de 50 ml. de acetato-buffer pH 3,3 con 950 ml. de agua destilada. Terminado el lavado, traslad~bamos la bandeja con los po­ cillos a un recipiente con soluci6n de incubaci6n, colocado sg bre un agitador. La soluci6n de incubaci6n consist!a, b§sica­ mente, en alcohol et1lico al 99%, acetato-buffer 0,2 M a pH 3,3, nitroferricianato s6dico y TMB (tetrametil benzidina). Manten!amos los cortes 20 minutos agit§ndose en esa solu­ ci6n, aftadiendo, despu~s, 7,5 ml. de agua oxigenada al 0,3%, agit~ndolos otros 20 minutos. Esta etapa del proceso tiene CQ mo finalidad reducir al maximo la formaci6n de cristales arte­ factuales. A continuaci6n, pas~bamos los pocillos por tres baftos en soluci6n de lavado de un minuto cada uno. El montaje de las secciones se realizaba en porta-objetos, 44 previamente sometidos a un bafio de gelatina al 2,5% y cromalu­ minio al 25%, en soluci6n. Para montar, divid!amos los poci­ llos en dos series, de las que una se tefi!a y la otra solo se deshidrataba. Dej~bamos, luego, secar los cortes ya montados unas dos horas. Las secciones que no iban a ser tefiidas eran sometidasal proceso de deshidrataci6n, que consist!a en pasarlas sucesiv~ mente por: a) Alcohol etilico al 99%, durante 15 minutos. b) Alcohol etilico al 99%, durante 15 minutos. c) Xilol, durante 5 minutos. d) Xilol, durante 5 minutos. Los cortes destinados a tinci6n pasaban por las siguien­ tes soluciones: a) Soluci6n roja neutra durante 3,5 minutos. b) Agua destilada durante 15 segundos. c) Alcohol etilico al 70%,durante 15 segundos. d) Alcohol etilico al 95%, durante 15 segundos. e) Alcohol etilico al 99%, durante 15 segundos. f) Alcohol etilico al 99%, durante 15 segundos. g) Xilol, durante 1 minuto. h) Xilol, durante 10 minutos. A continuaci6n de esos procesos, coloc~bamos los cubre­ objetos, utilizando DPX como adhesivo. 45 3.5. ESTUDIO DEL MATERIAL. VALORACION DE LAS REACCIONES HISTO­ QUIMICAS. Para el estudio de nuestro material, hemos seguido la si! tem4tica que exponemos a continuaci6n, variando pequefios deta­ lles segun el m~todo histoqu!mico utilizado en cada caso. Primero, antes de iniciar el estudio propiamente dicho de un animal, confirm4bamos que el procesamiento fuese positivo. Para ello, identific4bamos la zona de inyecci6n compar!ndola con el sitio previamente establecido y, busc!bamos c~lulas He! cadas con peroxidasa en sitios "claves", considerando como t~ les los que sab!amos aue proyectaban a la zona de inyecc16n. Estudi!bamos al microscopio uno o m!s cortes de la estru£ turasupuestamente inyectada, observando, a pequefios aumentos, si hab!a 1nyecc16n y, a mayores aumentos, si hab!a peroxidasa a su alrededor. Confirmada la existencia de 1nyecc16n, busc!bamos aquellos cortes de estructuras "claves en que deber!an existir neuronas HRP positivas. La estructura que sol!amos tomar como referencia era sus­ tancia negra por ser una de las que env!a mayor ndmero de pro­ yecciones a col!culo superior, como se puede constatat en los hallazgos. Si consider4bamos "v!lido" el animal, pas!bamos a estudiar 46 todos sus cortes, con minuciosidad. Recorr!amos el corte, sis­ tem~ticamente, con el objetivo de 20 aumentos. Cuando encontr~ bamos una neurona marcada, la pon!amos en el centro del campo y apunt~bamos sus coordenadas microsc6picas. Si encontr~bamosrnas de una c~lula en el mismo campo, artot~bamos tambi~n su cantidad. Examinada, al microscopio, toda una secci6n, llev~bamos el po~ objetos a un proyector de mesa y la dibuj~bamos. El dibujo era lo m~s fie! posible, en lo que se refiere a detalles y acciden­ tes (orificios vasculares, agujeros y arrugas del tejido, trac­ tos de fibras, nucleos, etc.). Con ~sto, lograr!amos, poster!~ mente, una correcta localizaci6n de las neuronas positivas. Terminado el dibujo, volv!amos a colocar la preparaci6n en el microscopio y, usando el objetivo panor~mico de 4X, nos arie~ t~bamos por las coordenadas apuntadas y sefial~bamos, con puntos rojos, las c~lulas en sus sitios correspondientes. Tras usar las t~cnicas de GRAHAM-KARNOVSKI y la de MESULAM, pudimos observar diferencias importantes entre ellas. Con la t~cnica de GRAHAM-KARNOVSKI, las celulas marcadas con HRP se tifien de color marr6n claro, ofreciendo, a veces, d~ das en su identificaci6n. Por esa raz6n, en muchas ocasiones, ten!amos que utilizar campo oscuro para confirmar la presencia de una c~lula contrastada. Este m~todo sol!a ser definitivo en su identificaci6n, en virtud de la birrefringencia de los gr~n~ los del producto de reacci6n de la HRP. 47 Con la t~cnica de MESULAM, las c~lulas marcadas adoptaban un color azul oscuro, cas! negro, contrastando con el fondo, azul o rojo, segGn la tinci6n. Adem~s, eran menores las posi­ bles dudas entre c~lulas marcadas y artefactos, haciendo inne­ cesarios los recursos extras. Los artefactos que encontr~ba­ mos m~s frecuentemente eran hemat1es fragmentados o cristales de ferricianuro, que se distingu1an perfectamente de las c~lu­ las marcadas. La t~cnica de MESULAM nos ofrec1a, entre otras ventajas, una superior sensibilidad, marcando un nGmero mayor de neuro­ nas. Adem~s, permit1a ver, con mucho m~s detalle, las termi­ naciones ax6nicas y dendr1ticas y la forma del soma celular. Los gatos en que usamos la t~cnica de MESULAM, aGn con inyecciones muy pequefias, ten1an un nGmero mayor de neuronas marcadas que los gatos en que usamos la t~cnica de GRAHAM­ KARNOVSKI, a pesar de poseer estos Gltimos inyecciones m~s grandes. Con la primera t~cnica (G-K), us~bamos, sistem~ticamente, el objetivo de 20X para estudiar las preparaciones, mientras que, con la segunda (MESULAM), pod1amos estudiarlas con el ob­ jetivo de lOX y, en algunos sitios, incluso con el de 4X. El estudio de los animales en los que usamos t~cnica de MESULAM fue mucho m~s c6modo y r~pido que con la t~cnica de GRAHAM-KARNOVSKI. 48 La t~cnica de MESULAM permite, no solo el estudio del transporte retr6grado, sino tambi~n del anter6grado de la HRP. Nosotros no hemos valorado este Gltimo por limitarnos a estu­ diar proyecciones aferentes a col1culo superior. T A B L A I PESO SEXO PESO G-96 r! 4,0 Kg. G-139 ~ 2,6 Kg. G-142 ~ 2,5 Kg. G-143 c! 2,8 Kg. G-144 c! 2,8 Kg. G-146 cf 3,0 Kg. G-147 ~ 2,8 Kg. G-149 r! 3,0 Kg. TIEMI?O IE SU- HRP rnYECTA- PERVIVENCIA DA ALSO% 48 haras 0,04 Jll. 46 horas 0,04 Jll. 48 horas 0,08 J.ll. 48 horas 0,08 ].11. 47 horas 0,1 J.ll. 45 horas 0,04 pl. 48 horas 0,06 Jll. 48 horas 0,06 pl. 'l'CII?OORAFIA u- 4) (continGa) ZeNAS A ES'l'UDIAR Trcnc:o del encMalo y c:erebelo. ----------- Tronco del enc:Malo y recebelo. ----------- Trooc:o del el'lCMalo y cerebelo. Tra1c:o del enc:Malo y cerebelo. ----------- Trooc:o del ~falo y cerebelo. • ID T A B L A I (continuaci6n) PESO TIEMPO DE su-CAS() SEXO PERVIVENCIA G-153 ~ 2,5 Kg. 46 horas G-154 r:! 2,9 Kg. 48 horas G-156 ~ 2,6 Kg. 48 horas G-161 c! 2,9 Kg. 48 horas G-166 c! 2,0 Kg. 48 horas G-173 ~ 2,6 Kg. 45 horas G-174 c! 2,9 Kg. 45 horas HRP INYEcrADA 'IDPOOPAFIA AL 50% 0,04 J,J.l. NO INYECTAOO 0,04 J,J.l. SG1 Medial (A+1) 0,06 J,J.l. SG1 Medial (A+ 1) 0,06 ].11. ~SG1 Medial (A+4) 0,04 ul. SG1 lat. (A+4) 0,04 J.ll. SG1 Interm. (A+3) 0,04 J,J.l. SG1 Medial (A+ 1) (ccntinUa.l ZeNAS A ESTUDIAR - - - - - - - - - - - - Trance del en~falo, cere- belo, m1Sdula cervical, to- t!cica y luni:>ar. Trcnco del ~falo, cere- belo y ltll§dula ce!:Vical. Trance del ~al.o, cere- belo y ~ula cervical. Tronco del encMal.o, cere- belo y ~la cervical. '!'ronco del ~alo, cere- belo y m1Sdula cervical. Tronco del encMalo, cere- belo y ~ula cervical. V1 0 T A B L A I (continuaci6n) CASe SEXO PESO Tm1PO DE su- HRP mYECI'ADA P.ERVIVEN:IA .AL 50% G-181 d' 218 Kq. 48 ooras 0104 Jl].. G-191 c! 310 Kq. 45 horas 0104 Jl].. G-193 d' 21R Kq. 46 horas 0104 Jl].. G-196 r! 216 Kg. 45 horas 0102 Jl].. G-207 ~ 215 Kq. 49 haras 0104 Jl].. G-215 ~ 215 Kg. 43 horas 011 Jl].. G-218 d" 310 Kg. 47 horas 011 Jl].. G-221 d' 2,8 Kg. 48 horas 0104 Jl].. ~ SG!-SGP ( lleqa a coil- culo inferior) SGt lat. (A+4) 00 mYECI'ADO 00 :mlECI'ADO 00 mYECI'ADO Hipot.Ucm:> dorsal izquierdo. NU:leo geniculado la~ ral dorsal. 00 INmCl'ADO (HRP en cristales) ( CXI'ltinOa) ZCNAS A ESIUDIAR ------------ Tronco del erdfalo 1 cere- belo y mMula cervical. ------------ I ------------ ------------ Tronco del enc6falo 1 cer~ belo y ntill.a cervical. '!'ronco del erlO§falo 1 ~ belo y ~ cervical. ------------ U1 ..... TABLA I (continuaci6n) SEXO PESO TIEMPO IE SU- CAOO PERVIVENCIA G-226 d' 2,8 Kg. 48 horas G-228 ~ 2,5 Kg. 44 horas G-236 d' 2,8 Kg. 46 horas G-242 cf 3,0 Kg. 48 horas G-245 ~ 2,5 Kg. 42 horas G-249 r:! 2,8 Kg 46 horas HRP lNYEcrADA 'IQP(X;RAFIA AL 50 % 0,04 ).11. SG1 Medial (A+ 1) 0,04 ).11. SG1 Medial (A+l) 0,04 pl. SGS (A+4) (A+l) 0,06 pl. SG1 Medial (A+4) 0,04 pl. SG1 Lateral (A.,..4) 5 inyec. de SGS (A+4) (A+l) 0,04 ).11. (oontinGa) ZeNAS A ESWDIAR i Tronco del erdfalo, cer~' belo y nB:1ul.a cervical. Tronco del enrefalo, cer~ belo y medula cervical. Tronoo del en:::efalo, cer~ belo y I.'TBiula cervical. Tronco del encefalo, cer~ belo y n8iula cervical. Tronco del encefalo, cer~ belo y ~ula cervical. Tronco del encefalo, ~ belo y mMula cervical. U1 (\,) T A B L A I (continuaci6n) SEXO PESO TIEMPO DE SU- CNXJ PERVIVENCIA G-253 ~ 2,5 Kg. 48 haras G-259 rl' 2,8 Kg. 46 horas G-261 2 3,0 Kg. 43 horas G-319 ~ 2,5 Kg. 46 horas G-321 r! 2,8 Kg. 48 horas G-322 (/ 3,0 Kg. 47 haras HRP INYEcrADI\ '1'0POORAFIA AL 50% 0,06 J,ll. NO HAY TRANSPORl'E 0,06 J,ll. SG1 Intenn. y Lat. (A+2) 0,06 pl. SG1 InteJ:m. (A+2) (0,04 - 0,02) 0,04 pl. SG1 InteJ:m. (A+2) 0,04 )ll. SGi Intenn. y. Lat. (A+2) 0,04 J,ll. SG1 Lateral (At3) (continUa.) ZrnAS A FSl'UDIAR ------------ '!'ronco del erclfalo, cez'! belo y m§dula cervical. '!'ronco del erx:Malo, CE!r! belo y W!dula cervical. Tronoo del erx:Malo, ~ belo y mMula cervical. Tronco del erdfalo, ~ belo y ~ cervical. Tronoo del ~falo, ~ belo y m.Mula cervical. U1 w T A B L A I (continuaci6n) CAS() SEXO PESO TIEMPO DE SU- PERVIVENCIA G-324 d' 315 Kg. 46 horas G-325 cl' 310 Kg. 46 horas G-328 2 2 1 5 Kg. 47 horas G-333 c! 310 Kg. 48 horas G-342 c! 3,0 Kg. 48 horas HRP rnYECTADA 'ro.POORAFIA AL 50% 0104 ).11. SG1 Intenn.anterior (A+3) 0104 ).11. SG1 Medial (A+ 3) 0104 ).ll. SG1 Lateral (A+3) 0104 ).ll. SG1 Intenn. y Medial (At2) 0,04 ).ll. SG1. Intenn. y Medial (A+2) (continGa) ZCNAS A ESTUDIAR Trcnco del elclfalo 1 cere- belo y nedula cervical. Tronco del encefal0 1 cere- belo y nedula cervical. '!'ronco del enc~falo 1 cere- belo y nBiula cervical. Tronco del erx:efalo 1 cere- belo y rcBlula cervical. Tronco del el'ld!falo, cere- belo y nedula cervical. I I U1 ~ T A B L A II CAS() 'lEaiTCA ClJIRI]a3ICA G-96 Abordaje directo ip;ilateral G-139 Id. id. id. G-142 Id. id. id. G-143 Id. id. id. G-144 Id. id. id. G-146 Id. id. id. G-147 Id. id. id. G-149 Id. id. id. G-153 Id. id. id. G-154 Id. id. contralateral G-156 Id. id. id. (continGa) 'IEaiTCA Hisro,:uiMICA Llamas - Martinez M:>rerx> Llamas - Martinez M:>reno Llamas - Martinez M:>rero Llamas - Martinez M:>rerx> Llamas - Mart!nez M:>reno Llamas - Mart!nez M:>reoo Mesulam MesUlam Mesulam MesUlam Mesulam U1 U1 TAB LA I I (continuaci6n) ---------------- CAS() TECNICA CUIRJRGICA G-161 Abordaje stereo~oo contralateral G-166 Id. id. id. G-173 Id. directo ipsilateral G-174 Id. id. id. G-181 Id. id. id. G-191 Id. id. id. G-193 Id. id. id. G-196 Id. id. id. G-207 Id. id. id. G-215 Id. id. id. G-218 Id. id. id. (oontinGa) 'IECNICA Hisro;:uiMICA ~sulam Id. Id. Id. Id. Id. Id. Id. Id. Id. Id. U1 0\ T A B L A II (continuaci6n) CAS() 'IOCNICA ~ICA G-221 Abordaje directo ipsilateral G-226 Id. id. id. G-228 Id. id. id. G-236 Id. id. id. G-242 Id. id. id. G-245 Id. id. id. G-249 Id. id. id. G-253 Id. id. id. G-259 Id. id. id. G-261 Id. id. id. G-319 Id. id. id. ( oontinila) TECm:CA HISIWJIMICA Mesu1am Id. Id. Id. Id. Id. Id. Id. Id. Id. Id. V1 ...., TABLA I I (continuaci6n) CASO TECNICA QUIRURGICA G-321 Abordaje d.irecto ipsilateral G-322 Id. id. id. G-324 Id. id. id. G-325 Id. id. id. G-328 Id. id. id. G-333 Id. id. id. G-342 Id. id. id. TECNICA HISTOQUIMICA Hesulam Id. Id. Id. Id. Id. Id. ! I ! I i I I U1 00 59 4. HALL A Z G 0 S GO 4. 1. DESCRIPCION DE LOS HALLAZGOS 61 Inyectando peroxidasa de r~bano en col!culo superior hemos observado la aparici6n de neuronas marcadas en diferentes es­ tructuras troncoencef~licas, cerebelosas y de m~dula cervical. Las estructuras marcadas son siempre las rnismas para todos los tipos de inyecci6n colicular, salvo pequeftas variacionesque describiremos a lo largo de este cap!tulo, lo que var!a es la localizaci6n de las neuronas en cada una de esas estructuras. Estudiaremos la posici6n de esas c~lulas marcadas en cada una de las estructuras, siguiendo una ordenaci6n rostrocaudal, segan su aparici6n en los planos correspondientes del atlas de REINOSO-SUAREZ (1961), y para cada una de esas secciones dare­ mos preferencia a las estructuras dorsalmente situadas. En cada estructura analizaremos la posici6n de las neuro­ nas marcadas en relaci6n a los tipos de inyecci6n realizadosen col!culo. Agrupando los gatos correspondientes a la misma zona de inyecci6n en col!culo y teniendo en cuenta que hemos hecho in­ yecciones a diferentes niveles en profundidad, podemos clasif! car nuestro material de la siguiente forma: - Inyecciones masivas G-142 G-144 G-149 lj2 - Inyecciones superficiales G-161 G-236 G-249 - Inyecciones pro­ fundas (SGM-SGP) Inyecciones anteriores Inyecciones posteriores Inyecciones centrales mediales later ales mediales laterales intermedias later ales mediales anteriores I G-166 G-242 G-325 G-191 G-245 G-322 G-329 G-154 G-226 G-146 G-228 G-173 G-174 G-261 G-319 G-321 G-333 G-342 G-324 63 Nuestra valoraci6n ser~ de car~cter cuantitativo global, relacionando primero las estructuras, unas con otras, para ~ parlas segun est~n m~s o menos densamente tefiidas. Asl, pode­ mos dividirlas en: 1) Estructuras muy fuertemente marcadas (tienen m~s de 34 c~ly las tefiidas. Hemos efectuado ese contaje neuronal sumando las neuronas marcadas de los pianos del atlas de REINOSO­ SUAREZ (1961) que comprende cada nucleo. Considerando, pna ello, los cortes que ~s se pareclan a esos planos tipo: en una secuencia aproximada de un corte por mil1~~tro): - Formaci6n reticular mesencef~lica. - Collculo superior. - Nucleos del Braquium del collculo inferior. - Nucleo Parabigeminal. 2) Estructuras fuertemente marcadas (con un total comprendido entre 17 y 34 neuronas marcadas): - Sustancia negra lateral. - Nucleo Pretectal posterior. - Sustancia gris central ipsilateral. - Nucleo del tracto 6ptico accesorio dorsal. - Nucleo central del collculo inferior - Nucleo Sagulum. 64 3) Estructuras medianamente marcadas (entre 8 y 16 c~lulas rna~ cadas): - Ndcleo de la comisura posterior dorsal. - Ndcleo pretectal anterior (pars compacta) • - Ndcleo pretectal anterior (pars reticular) • - Sustancia negra reticular. - Ndcleo del tracto 6ptico lateral. - Formaci6n reticular del puente oral. - Ndcleo pericentral del col1culo inferior. - Ndcleo externo del coliculo inferior. - Ndcleo vestibular medial. - Porci6n magnocelular del ndcleo espinal del trig~mino, alaminar. - Formaci6n reticular gigantocelular. - Formaci6n reticular magnocelular. - Nucleo cuneatus medial. - Ndcleo gracilis. 4) Estructuras d~bilmente marcadas (tienen de 3 a 7 neuronas tefiidas): - Nucleo pretectal medial. - Ndcleo de la comisura posterior lateral. - Sustancia negra compacta. - Ndcleo del tracto 6ptico medial. - Sustancia gris central dorsal. - Ndcleo de la comisura del col1culo inferior. 65 - NGcleos parabraquiales. - NGcleo cuneiforme. - Locus coeruleus. - NGcleo reticular del puente caudal. - NGcleo vestibular inferior. - Comisura del col!culo superior. - NGcleo del tracto 6ptico accesorio lateral. - Porci6n parvocelular del nGcleo trigeminal espinal ala- minar. - NGcleo prep6sito del hipogloso. 5) Estructuras muy d~bilmente marcadas (entre 1 y 2 neuronas marcadas): - Sustancia gris central medial. - NGcleo de Darkschewitsch. - NGcleo IV par (pat~tico) • - NGcleo intercalatus. - NGcleo tegmentario dorsal. - NGcleo marginal del braquium conjuntivo. - Divisi6n ventral del nacleo sensorial principal del trig~mino. - NGcleo central superior. - NGcleo del rafe magno. - NGcleos del cuerpo trapezoide. - NGcleo del III par (motor ocular coman). - NGcleo del VI par (motor ocular externo). 66 - Nucleo dorsal del rafe medio. - Nucleo reticular parvocelular. - Nucleo del VII par (facial). - Nucleo del rafe p~lido. - Nucleo reticular lateral. - Nucleo cuneatus lateral. - Nucleo del tracto solitario. - Nucleo paramediano. - Nucleo reticular ventral. - Nucleo espinal laminar del trigemino. En este ultimo grupo queremos aclarar que la mayoria de las pocas neuronas que incluimos en los nucleos de los pares craneales se encuentran realmente en el espacio perinuclear, cosa ya demostrada en el gato en relaci6n a la sinapsis de otras vias. En la descripci6n individual de cada estructura, nuestra valoraci6n cuantitativa se atiene a la posici6n de la inyec­ ci6n de HRP en cada cuadrante del col!culo y en su centro (Fig. 1 y 2), comparando la zona en que aparecen las celulas marcadas y la cantidad en que lo hacen. As!, segun los ha­ llazgos, hemos dividido, en esta fase, nuestras inyecciones en: - Inyecciones rostrolaterales (Fig. 4). Id. rostromediales. Id. caudomediales. 67 - Inyecciones caudomediales (Fig. 3). Id. centrales. Con respecto a las estructuras marcadas, suelen ser global mente las mismas en todos los casos (Fig. 5-29), como ya hemos dicho, salvo en los casas en que la inyecci6n qued6 en capas s~ perficiales del col!culo, en que solamente aparecen neuronas marcadas en nGcleos parabigeminales y nGcleos del tracto 6ptico, y no aparecen en ninguna otra estructura. En algQn caso hab!a variaciones individuales, que expondr~ mos en su momenta. Hacienda las agrupaciones pertinentes, pasamos a describir las caracter!sticas de nuestros hallazgos en cada una de las e§ tructuras mencionadas. REGION PRETECTAL Como caracter!sticas generales, encontramos un claro pre­ dominio de proyecci6n contralateral al !rea de inyecci6n, en esa regi6n, en los casas en que ~sta se hab!a realizado ros­ tralmente en col!culo. La proyecci6n ipsilateral es m4s densa secundariamente a inyecciones caudalmente situadas. Las neuronas secundarias a inyecciones laterales se si­ tGan en los nGcleos m4s laterales de esa regi6n, predominando en los nGcleos m4s mediales las neuronas secundarias a inyec­ ciones mediales. 68 En general, la bilateralidad de la proyecci6n es m!s mar­ cada en los casos de inyecciones mediales y en los de inyecci2 nes centrales en col!culo. Analizaremos, ahora, por separado, los nacleos que com~ nen esa regi6n: Nacleo pretectal medial La proyecci6n desde ese nacleo a col!culo no es muy marc~ da. Es unilateral, del mismo lado de la inyecci6n para las in yecciones caudales (Fig. 104 y 146), y del !ado contrario para las inyecciones rostrales (Fig. 31 y 60). Solo observamos bi­ lateralidad en los casos de inyecci6n central (Fig. 179). No se observa una topograf!a especial en sentido mediolateral. Nacleos de la comisura posterior dorsal Tienen una proyecci6n bilateral en todos los casos. La mayor densidad de neuronas marcadas suele corresponder a cases de inyecciones caudales en coliculo (Fig. 104, 105, 146, 147 y 148) y el mayor !ndice de bilateralidad a los de in yecciones caudomediales (Fig. 146, 147 y 148). La proyecci6n es preferente del mismo lado de la inyec­ ci6n cuando la inyecci6n es caudal (Fig. 104, 146, 147 y 148) y del otro lado, cuando se trata de una inyecci6n situada ros­ tralmente en coliculo (Fig. 31 y 60). 69 Las neuronas se situan m!s lateralmente en el nQcleo en los casos de inyecciones laterales (Fig. 31, 104) que en los de inyecciones med~ales (Fig. 60, 146 y 147). En todos los casos las neuronas se situan, con preferencia, en los niveles m!s rostrales del nucleo (Fig. 30, 60, 104, 146, 179) • Las inyecciones centrales marcan neuronas bilateralmente en esos nucleos, sobre todo a niveles rostrales y con un claro predominio en el mismo lado de la inyecci6n (Fig. 179, 180, 181, 182) • Nucleo de la comisura posterior lateral La proyecci6n de esos nucleos es tambi~n bilateral, siendo m!s densa para las inyecciones medialmente situadas (Fig. 60, 61, 62, 146, 147, 148), sobre todo para las mediocaudales (Fig. 146). Las neuronas que encontramos despu~s de inyecciones rostr~ les en col!culo aparecen, preferentemente, en el nucleo contr~ lateral (Fig. 30, 31, 60 y 62). Despu~s de inyecciones cauda­ les las neuronas tefiidas se encuentran m!s densamente en el ng cleo ipsilateral, a nivel del polo caudal y siguiendo el borde medial del nucleo (Fig. 104, 105, 146, 147 y 148). Las neuro­ nas del contralateral se situan bordeando su l!mite externo (Fig. 104, 146). 70 Secundariamente a inyecciones centralmente situadas la b! lateralidad es la regla, con algo de predominio ipsilateral y en el polo caudomedial y ventral del nucleo (Fig. 179-182). NGcleo pretectal anterior Incluye una parte reticular y una compacta. En sus niveles m§s rostrales, encontramos gran cantidadde neuronas que corresponden a inyecciones caudolaterales de sit~ ci6n en coliculo ipsilateral (Fig. 104, 105 y 133). Tambi~n a ese nivel tostral y en el nucleo contralateral a la inyecci6n se encuentran las celulas secundarias a inyecciones rostrolat~ rales en col!culo (Fig. 31). Con algo de menor densidad aparecen neuronas lateralmente situadas en el nucleo ipsilateral a inyecciones rostromediales en coliculo (Fig. 60). No se observa bilateralidad en estes hallazgos y no apar~ cen c~lulas en esos nucleos secundarias a inyecciones caudome­ diales ni a inyecciones centrales. Tiene una proyecci6n bilateral. Las neuronas secundarias a inyecciones rostrales en col!culo se situan, de preferencia, en el nucleo contralateral, y a niveles caudales del mismo. 71 Llegando algo m§s rostralrnente las de inyecciones mediales (Fig. 60-62) que las de inyecciones laterales (Fig. 31 y 32). En el ndcleo ipsilateral a la inyecci6n aparecen, predomi­ nantemente, las neuronas de inyecciones caudales (Fig. 132), siendo en este caso m§s rostrales las correspondientes a inyes ciones laterales (Fig. 104) que las correspondientes a inyec­ ciones mediales (Fig. 147). La mayor densidad neuronal ipsilateral corresponde a ~as ciones caudolaterales (Fig. 104 y 105) y el mayor !ndice de b! lateralidad lo encontrarnos en los casos de inyecciones rostra­ lea (Fig. 31, 61 y 62), siendo m4s rostrales esas neuronas bi­ laterales (las menos nurnerosas) en las inyecciones laterales (Fig. 31) que en las rnediales (Fig. 61 y 62). RESUMEN En nGcleos pretectales anteriores, llegan a zonas m~s ro§ trales las neuronas secundarias a inyecciones laterales en cg l!culo (Fig. 31 y 104). Ocupando las de inyecci6n caudolateral una posici6n m4s lateral (Fig. 104) que las de inyecci6n caudornedial que se s! tdan siguiendo el borde medial de esos nGcleos (Fig. 147). La proyecci6n contralateral, que es poco significativa, va muy a favor en esos niveles de las inyecciones rostrolaterales (Fig. 31). 72 Las neuronas de inyecci6n rostromedial en los nucleos ips! laterales adoptan una distribuci6n difusa y bastante lateral (Fig. 60 y 61) y no se encuentran contralateralmente. No aparecen a ese nivel neuronas de inyecci6n caudomedial. A niveles caudales encontramos predominio de neuronas se­ cundarias a inyecciones caudales, ipsilateralmente (Fig. 105 y 147), y de inyecciones mediales, contralateralmente (Fig. 62 y 148). Las correspondientes a inyecciones caudales se situan a niveles ventromediales (Fig. 105, 147 y 148) estando m~s dorso lateralmente situadas las correspondientes a inyecciones ros­ trales (Fig. 32, 61 y 62). En la parte compacta contralateral solo encontramos neur2 nas secundarias a inyecciones rostrolaterales tanto a niveles rostrales (Fig. 31) como caudales (Fig. 32). No aparecen a n! veles caudales del nucleo ipsilateral (Fig. 32) y s! a niveles rostrales del mismo (Fig. 31). Las neuronas correspondientes a inyecciones centrales no aparecen en zonas rostrales de esos nucleos, solo hay alguna neurona caudalmente situada en parte compacta ipsilateral (Fig. 181) • En zonas caudales de la parte reticular en casos de inye£ ciones centrales hay una distribuci6n de neuronas bilateralmen te y de una forma bastante limitada a los polos ventromediales de los nucleos de ambos !ados (Fig. 180-182). 73 Nucleo pretectal posterior La mayor densidad de su proyecci6n se encuentra en el nu­ cleo ipsilateral y corresponde a inyecciones caudomediales {Fig. 147 y 148) • Tambi~n son abundantes ipsilateralmente las neuro­ nas de inyecciones centrales {Fig. 180-182) y escasas las in­ yecciones rostrales {Fig. 32, 61 y 62) que son las que se si­ tuan m4s dorsolateralmente en el nucleo. Contralateralmente a la inyecci6n, la densidad neuronal sigue estando a favor de las inyecciones caudomediales {Fig. 147 y 148) que se situan bordeando ventromedialmente el nucleo. Difusas entre ellas se situan neuronas secundarias a los restantes tipos de inyecci6n, siendo las m4s escasas las de ig yecci6n caudolateral {Fig. 105) y adoptando, en general, las neuronas de inyecciones rostrales la posici6n m4s medial en el nucleo (Fig. 32 y 61). Nucleosdel tracto 6ptico La proyecci6n desde el nucleo medial es bilateral para tQ dos los tipos de inyecci6n, situ4ndose m4s medialmente las ne~ ronas secundarias a inyecciones mediales (Fig. 61, 147 y 148) y m4s lateralmente las de inyecciones laterales (Fig. 32). L~ teralmente se ve aumentar en ambos lados la densidad de las neuronas correspondientes a inyecciones centrales, que consti­ tuir4n la proyecci6n m!s abundante desde el nucleo del tracto 74 6ptico lateral (Fig. 180). Observamos en este nucleo una gra­ daci6n topogr!fica de neuronas mediolateralmente. Se situan en el borde medial del nucleo las de inyecci6n medial (Fig. 61, 62, 94 y 148) y en el borde lateral, las de inyecci6n lateral (Fig. 32), situ!ndose dispersas entre ellas las correspondien­ tes a inyecciones anteriores (Fig. 61 y 62) e inyecciones cen­ trales (Fig. 180), aunque se situan m!s dorsalmente las de in­ yecciones rostrales (Fig. 62) y m!s ventralmente las de inyec­ ciones caudales (Fig. 148). Aunque hay bilateralidad en todos los casas, la densidad es mayor en el mismo !ado de la inyecci6n en los casas en los que esta es medial en col!culo (Fig. 61 y 148), siendo mayor la densidad contralateralmente en los casas en los que esta es lateral en col!culo (Fig. 32). Para las inyecciones centrales la bilateralidad demuestra clara predominio a favor del lado contralateral (Fig. 180). FORMACION RETICULAR MESENCEFALICA Las neuronas de inyecciones laterales en col!culo se si­ tuan m!s rostralmente en ella, siendo, de preferencia, ipsila­ terales las de inyecciones caudales (Fig. 104 y 105), y con­ tralaterales, las de inyecciones mediales (Fig. 31). La densidad neuronal ipsilateralmente est! claramente a favor de las inyecciones caudolaterales a niveles rostrales 75 (Fig. 104-106), aumentando la proyecci6n caudomedial a niveles inferiores aunque se encuentra siempre en rnenor cantidad (Fig. 152-154). La proyecci6n contralateral corresponde a inyecciones la­ terales y de preferencia rostrolaterales (Fig. 31-33), en sus niveles m!s rostrales, aumentando la cantidad de neuronas se­ cundarias a inyecciones mediales a niveles caudales (Fig. 64- 68) • La densidad celular que en los cortes rostrales tiene un claro predominio ipsilateral (Fig. 61 y 104), se iguala ani­ veles medios y caudales (Fig. 66-68). A esos niveles seen­ cuentra el fuerte de la proyecci6n debida a inyecciones cen­ trales, cuya densidad es muy parecida ipsi y contralateralmen te (Fig • 1 8 4 y 1 8 5 ) • En los casos de inyecci6n lateral (caudolateral) las neg ronas se extienden en el nucleo ipsilateral, ventrolateral y dorsolateralmente, siendo masiva su densidad, sobre todo, en el polo m4s dorsal del nucleo, a sus niveles rostrales (Fig. 106). Las neuronas secundarias a inyecciones caudomediales aumentan en nGmero caudalmente y se extienden en direcci6n m~ diolateral dorsoventralmente (Fig. 151-154). Las neuronas correspondientes a inyecciones rostrales se situan dispersas en la zona central del nucleo extendi~ndose 76 lateromedialmente en direcci6n dorsoventral, situ~ndose m!s 1~ terales las de inyecci6n lateral (Fig. 33-35) y ~s medioven­ trales las de inyecci6n medial (Fiq. 63-66). Las de inyecciones centrales ocupan una posici6n dorsome­ dial en el nGcleo en las zonas m~s rostrales (Fig. 183), exte~ diendose lateralmente en las zonas caudales en que la proyec­ ci6n es m~s densa (Fig. 184 y 185). Las neuronas que se sitGan en la zona m~s caudal del nu­ cleo corresponden a inyecciones centrales (Fig. 186) y cauda­ les en col!culo (Fig. 158). En el nGcleo contralateral, dominan en los niveles m!s rostrales las neuronas de inyecciones rostromediales, que se situan mediolateralmente en direcci6n ventrodorsal (Fig. 61 y 63). A niveles m~s caudales, en que aparecen neuronas de obros tipos de inyecci6n, adoptan la posici6n m~s lateral en el nu­ cleo (Fig. 65-68). Por dentro de esas neuronas se situan las de inyecciones caudolaterales (Fig. 106) y centrales (Fig.183- 185), siendo las m~s mediales las correspondientes a inyecciQ nes caudomediales (Fig. 151, 152 y 155). Las de inyecci6n rostromedial siguen una distribuci6n difusa lateromedialmente en la zona m~s ventral del nGcleo (Fig. 64-68). La proyecci6n central es la que se encuentra en la zona m~s caudal del nGcleo (Fig. 185 y 186) junto a alguna neurona de inyecci6n rostral en col!culo (Fig. 36 y 69). 77 SUSTANCIA NEGRA Hemos considerado sus tres divisiones: compacta, reticu­ lar y lateral. Las aferentes a col!culo desde esta estructura son bila­ terales para todos los tipos de inyecci6n, aunque su mayor densidad corresponde a inyecciones rostrales y m4s aun a las rostromediales (Fig. 62). En general, la proyecci6n es siempre mucho m4s abundante en el lado de la inyecci6n. Las inyecciones rostrales en col!culo marcan neuronas en sustancia negra del mismo lado (Fig. 30 y 60) a niveles m4s anteriores que las inyecciones caudales (Fig. 104 y 147). SQ lo en aqu~llas aparecen neuronas en la divisi6n central de sustancia negra, en el lado ipsilateral (Fig. 60): no aparece ninguna neurona contralateralrnente. La proyecci6n m4s clara desde esa porci6n de sustancia negra es secundaria a inyec­ ci6n rostromedial en col!culo (Fig. 60). Las c~lulas secundarias a inyecciones rostrolaterales y centrales se situan en la porci6n reticular de sustancia ne­ gra, en su zona m4s rostral (Fig. 30 y 179}. Situ4ndose m4s caudalmente las correspondientes a inyecciones rostromediales que se colocan preferentemente en la porci6n lateral de sus­ tancia negra (Fig. 61, 62, 96, 97 y 98). 78 La densidad de proyecci6n es mucho mayor. Las inyeccio~ rostrales en coltculo marcan neuronas en las zonas m4s anteriQ res de sustancia negra. A nivel de parte compacta la proyec­ ci6n m~s densa corresponde a inyecciones rostromediales (Fig. 60) • Predominan las celulas correspondientes a inyecciones 1~ terales en los niveles m4s anteriores de sustancia negra (Fig. 30 y 104) y van aumentando las secundarias a inyecciones media les a niveles caudales (Fig. 61, 62, 147 y 151). Observamos una topografta m4s difusa en sentido rostrocaudal para las c~­ lulas de inyecciones centrales (Fig. 179-184). En cuanto a la topografta mediolateral, encontramos neuronas marcadas tanto en parte reticular como en parte lateral en todos los casos. En las inyecciones laterales hay una distribuci6n de neuronas de forma difusa en los niveles m4s anteriores de ambas partes (reticular y lateral) de sustancia negra (Fig. 30, 104, 105, 134 y 135), quedando concentradas las neuronas m4s lateralmen­ te en los cortes m4s caudales (Fig. 32 y 106). Para las inyecciones mediales y caudales la zona de dis­ tribuci6n neuronal no llega tan rostralmente como en el resto y corresponde fundamentalmente a porci6n reticular7 aunque tambi~n hay neuronas en porci6n lateral, son menos abundantes (Fig. 146 y 147). Esas inyecciones caudomediales son las que tifien neuronas de forma m4s abundante, sobre todo en sustancia negra reticular 79 y tambi~n en sustancia negra lateral (Fig. 147-151). El patr6n de tinci6n celular consecutive a inyecciones oe~ trales es difuso tanto en sentido rostrocaudal como mediolate­ ral (Fig. 179-184). RESUMEN En el lado ipsilateral dominan c~lulas de inyecci6n late­ ral rostralmente (Fig. 30 y 104) y de inyecci6n medial, cauda! mente (Fig. 151 y 63). Son m4s rostrales en sustancia negra las neuronas secundarias a inyecciones m4s rostrales en colic~ lo (Fig. 30 y 60) y, m4s caudales, las caudales en col!culo (Fig. 106, 151 y 152) • Hay m4s cantidad de neuronas tefiidas en las inyecciones mediales (Fig. 147,-151 y61-64) que en las laterales (Fig. 30- 32 y 104-106). Solo tifien c~lulas en la parte compacta las inyecciones rostrales (sobre todo rostromediales) (Fig. 60). Hay m4s densidad neuronal en parte reticular en inyecciQ nes mediales (Fig. 62 y 147-151) .y m4s en porci6n lateral en inyecciones laterales (Fig. 30, 31 y 104-106). La mayor cantidad de neuronas corresponde a inyecciones mediales y m4s a las caudomediales (Fig. 147-151) y la menor a las laterales (rostrolaterales) (Fig. 30-32). 80 En el !ado contralateral encontramos neuronas correspon­ dientes a todos los tipos de inyecci6n pero en muy poca cant! dad. Son m&s rostrales las secundarias a inyecciones rostra­ les {Fig. 30 y 61) que las caudales {Fig. 150 y 151). Corre~ ponden fundamentalmente a zona lateral de sustancia negra, siendo las mas abundantes las de inyecciones rostromediales {Fig. 61-64) seguidas por las de inyecciones rostrolaterales (Fig. 30 y 33) • Las c~lulas secundarias a inyecciones centrales siguen un patr6n difuso rostrocaudalmente (Fig. 179, 181, 182 y 184). SUSTANCIA GRIS PERIACUEDUCTAL La podriamos clasificar para sistematizar sus proyeccio­ nes en 3/3 considerando su extensi6n rostrocaudal. En el po­ lo mas rostral del tercio superior, considerando ~ste entre los planos -6 y -3 del atlas de REINOSO-SUAREZ {1961), encon­ tramos neuronas correspondientes a inyecciones rostrolatera­ les en la parte dorsal de sustancia gris {Fig. 30 y 31), en la parte lateral son mediales y se situan mas dorsales las de inyecci6n caudomedial (Fig. 146) que las de inyecci6n rostro­ medial que se situan mas ventrales {Fig. 60). En la zona medial de sustancia gris encontramos, sobre todo, neuronas de inyecci6n rostrolateral (Fig. 32 y 33) y 81 alguna de inyecci6n caudomedial (Fig. 149 y 150). A niveles m~s caudales de ese tercio superior se ven a~ tar el nftmero de neuronas secundarias a inyecciones laterales, fundamentalmente, en la zona lateral de sustancia gris, situ~ dose m~s rostralmente en ella las secundarias a inyecci6n cau­ dolateral (Fig. 106), que las de inyecci6n rostrolateral (Fig. 34 y 35) que junto a las de inyecciones centrales se situan en la zona m~s caudal del nucleo (Fig. 183 y 184). En el tercio medio del nucleo (entre -3 y 0 del atlas) en la parte rostral, aparecen neuronas secundarias a inyecciones rostromediales, sobre todo, en la zona dorsal y lateroventral (Fig. 68 y 69) ocupando el centro de esa zona lateral las neu­ ronas de inyecciones centrales (Fig. 185 y 186) y aumentando las secundarias a inyecciones caudolaterales en la zona ventrQ lateral (Fig. 108 y 109) y de las rostrolaterales en la zona dorsolateral a medida que nos desplazamos caudalmente (Fig. 35- 37). En el tercio inferior del nucleo (entre 0 y -3 del atlas) se situan m4s rostralmente en el borde lateral las neuronas secundarias a inyecciones centrales (Fig. 187) ocupando a ni­ veles m~s caudales el borde lateral las secundarias a inyec­ ciones caudales (Fig. 111 y 158), situ~ndose las de inyeccio­ nes rostrales en la zona dorsal y ventral de ndcleo (Fig. 38 y 39). 82 En el tercio superior dominan las neuronas secundarias a inyecciones mediales en el polo m~s rostral (Fig. 73) aparecie~ do en mayor n6mero neuronas de inyecci6n caudomedial a niveles mas caudales y aumentan en n6mero, las c~lulas de inyecciones rostrales al acercarnos al tercio medio del nGcleo en que dom! nan claramente las neuronas de inyecci6n rostromedial que adoE tan una situaci6n dorsolateral y ventrolateral dejando libre la zona lateral central (Fig. 99). A niveles rostrales del tercio inferior del nGcleo apare­ cen con la misma distribuci6n neuronas de inyecciones caudales y centrales (Fig. 190) siendo las mas caudales en el borde ve~ trolateral del nGcleo las neuronas de inyecci6n rostral (tanto medial como lateral) (Fig. 42). NUCLEO DE DARKSCHEWITSCH Consideramos como pertenecientes al nGcleo las neuronas marcadas perinuclearmente. La proyecci6n de esta estructura es d~bil, m~s marcada iE silateralmente y se localiza sobre todo en su zona caudolate­ ral secundariamente a inyecciones rostrolaterales (Fig. 31-33) y caudolaterales (Fig. 136). 83 COLICULO SUPERIOR Su proyecci6n es m!s densa ipsi que contralateralmente. Las neuronas de inyecciones centrales se distribuyen de manera bastante uniforme bilateralmente en col!culo (Fig. 183- 187). A niveles rostrales predominan contralateralmente en la zona lateral del estrato superficial (Fig. 183) • A nive­ les m!s caudales el predominio es ipsilateral de preferencia en estado gris intermedio y profundo (Fig. 185 y 186). Tambi~n en la zona lateral del col!culo, con esa misma loca­ lizaci6n aparecen neuronas a nivel medial contralateral que parecen continuarse con las de sustancia gris central en su parte dorsal (Fig. 186). La proyecci6n m!s densa ipsilateralmente corresponde a neuronas de inyecci6n caudomedial, que ocupan una posici6n central y medial en coltculo en sus zonas rostrales (Fig. 150 y 151) y se hacen centrales y laterales en cortes caudales (Fig. 153-156). Se situan superficialmente en las zonas m!s anteriores del col!culo (Fig. 149 y 150), solo profundizan a estrato gris intermedio en la zona medial del mismo, a ese nivel (Fig. 151). M!s caudalmente esas neuronas se lateral! zan profundizando hasta estrato gris intermedio y profundo (Fig. 153-156). Contralateralmente esas neuronas se encuentran, de pr~ ferencia, en la zona medial del coltculo y sobre todo a nivel 84 del estrato gris intermedio (Fig. 149-151), aunque aparece tambi~n alguna neurona aislada en zonas laterales del coltculo a nivel intermedio y profundo (Fig. 150 y 151). Las neuronas de inyecci6n caudolateral se situan centra­ les y mediales en coltculo ipsilateral (Fig. 106-110): en el extreme caudal del coltculc, lateralmente, y solo a ese nivel, alcanzan los estratos intermedio y profunda (Fig. 108-110) del mismo quedando m§s superficiales en los cortes m§s rostrales (Fig. 107) • Estas neuronas son escasas contralateralmente donde se s! tuan en la parte lateral del coltculo, ocupando el estrato gris superficial y, fundamentalmente, el intermedio (Fig. 106 y 109). No observamos neuronas de ese tipo en profundidad. Las neuronas de inyecci6n rostromedial ocupan los dos be~ cios rostrales del col!culo ipsilateral (Fig. 65-68), situ§n­ dose m§s laterales en sus zonas m§s anteriores (Fig. 65-66) y difudi~ndose medialmente en sus cortes m§s posteriores (Fig. 67 y 68) • La densidad de proyecci6n superficial es la que d2 mina anteriormente (Fig. 65) haci~ndolo en estrato gris inte~ medio y profunda, caudalmente (Fig. 67 y 68). La proyecci6n correspondiente a inyecciones rostromedia­ les es la dominante en el nucleo contralateral (Fig. 63-69). Se extiende a todos los niveles del col!culo rostrocaudalmen­ te, siendo m§s densa a niveles rostrales en que predomina en 85 la zona medial y superficial del col1culo (Fig. 63), la proye£ ci6n se hace dominante en estrato gris intermedio, lateraliz~~ dose a niveles m~s caudales del col1culo (Fig. 65-69). Encontramos neuronas de inyecci6n rostrolateral en las z2 nas m~s caudal del col1culo ipsilateral (Fig. 37-39), ocupando estrato gris superficial y extendi~ndose a los estratos profu~ dos en las ~reas m4s medial y lateral de esa zona del col1culo, habiendo escasas neuronas en cortes rostrales, que se situan lateralmente y se extienden a estrato gris intermedio y profu~ do (Fig. 34-36). En col1culo contralateral esas neuronas se encuentran ce~ tralmente situadas en estrato superficial en los cortes muy rostrales (Fig. 33), extendi~ndose mediolateralmente en estra­ to gris intermedio (Fig. 34-36), a ese nivel solo aparece alg~ na neurona a niveles profundos (Fig. 34 y 35). Se situan esas c~lulas, lateralmente en estrato gris in­ termedio a niveles caudales del col1culo (Fig. 36) y se colo­ can en el extremo medial del mismo en el polo caudal del col! culo (Fig. 39). COMISURA DEL COLICULO SUPERIOR Encontramos neuronas secundarias a inyecciones mediales, estando, de ellas, las laterales (Fig. 64) m~s rostrales que las caudales (Fig. 153) y son las neuronas de inyecciones 86 centrales las que se situan en los niveles m~s caudales (Fig. 187). NUCLEOS DEL TRACTO OPTICO ACCESORIO Qi~i~i~n_d_2r~a_! La cantidad de neuronas es mucho mayor en estos nucleos en el mismo lado de la inyecci6n. La mayor cantidad de neuronas marcadas se observa secun­ dariamente a inyecciones mediales, ocupando las de inyecciones rostrales una posici6n mas rostral (Fig. 62) que las caudales (Fig. 152). Hay una cierta topograf{a mediolateral. De inyecciones mediales en col!culo resultan c~lulas tefiidas m~s medialmente en nucleos del tracto 6ptico (Fig. 62-64 y151 y 152) que de las inyecciones laterales (Fig. 33, 34 y 109). Limitando, as!, los lados medial y lateral del nucleo las neuronas de i~ yecci6n caudal. Las correspondientes a inyecciones rostrome­ diales se situan mas dorsalmente en el nucleo (Fig. 62 y 63) que las de inyecciones rostrolaterales (Fig. 33 y 34)·, que lo hacen mas ventralmente. Difundidas entre ellas encontramos c~lulas secundarias a inyecciones centrales (Fig. 183-185). Se observa predominio de tinci6n ipsilateral en todos los casos, salvo en los correspondientes a inyecciones rostrQ laterales en que parece haber mas neuronas marcadas contrala- 87 teralmente (Fig. 33). El predominio en el lado contralateral de neuronas secundarias a inyecciones caudales en col!culo es claro (Fig. 151 y 106) y es m!s abundante el namero de neuro- nas en los niveles nucleares m~s rostrales. Parecen estar s! tuadas, a ese nivel, m!s lateralmente, las neuronas correspo~ dientes a inyecciones laterales en col!culo (Fig. 106), esta~ do las secundarias a inyecciones mediales m!s medialmente (Fig. 151) y adoptando las de inyecciones centrales posicio­ nes dispersas entre ellas (Fig. 184). Divisi6n lateral -------- Es solo ipsilateral en los casos de inyecciones latera- les (Fig. 33), con muy escasas neuronas tefiidas en los casos de inyecci6n caudolateral (Fig. 106). Esas neuronas son las que se situan m4s laterodorsalmente en el nacleo. Se colocan m4s medioventralmente las neuronas secundarias a inyecciones mediales en col!culo, aparecen bilateralmente, aunque de foE rna m4s densa en el nacleo ipsilateral (Fig. 64, 65 y 152). Aparecen algo m~s rostralmente situadas las neuronas de inyeg ciones rostrales (Fig. 33 y 64) que las de inyecciones caud~ les, que lo hacen m4s caudalmente (Fig. 152). RESUMEN Las inyecciones mediales en col!culo se siguen de pocas neuronas en esos nacleos que se sitaan solo ipsilateralmente R8 (Fig. 63 , 64 y 152). Las inyecciones laterales se siguen de tinci6n bilateral aunque mas densa en el lado de la inyecci6n (Fig. 33 y 106). Se situan m§s rostralmente en el nucleo las neuronas de inyecciones rostrales (Fig. 33 y 62), siendo mas laterales las secundarias a inyecciones lateralmente situadas (Fig. 33 y 106) . Las inyecciones centrales tifien neuronas bilateralmente en el nucleo, aunque en poca cantidad y situadas en el tercio caudal del mismo (Fig. 184). NUCLEO DEL TERCER PAR Consideramos en ~1 las neuronas perinuclearmente distri­ bu!das. Su tinci6n es muy d~bil, encontrandose, sobre todo, alguna neurona de inyecci6n central en su polo caudolateral (Fig. 184) ipsilateral. Aparece tambi~n alguna neurona de preferencia ipsilateral y localizaci6n perinuclear en el res­ to de los tipos de inyecci6n (Fig. 34, 35, 65, 66, 100, 107, 108,137, 152y153). NUCLEO BRAQUIUM DEL COLICULO SUPERIOR Ipsilateralmente predominan neuronas de inyecciones cau­ dolateral a niveles rostrales y caudales (Fig. 107 y 110), quedando la zona central para las neuronas de inyecci6n caudQ 89 medial (Fig. 155). Las neuronas correspondientes a inyeccio­ nes rostrales tienen un predominio rostral cuando son rostro­ laterales (Fig. 34) y caudal cuando son rostromediales (Fig. 68y69). Las neuronas de inyecci6n central tienen una posici6n central en el braquium de forma bilateral, muy limitada y que se extiende dorsoventralmente (Fig. 186). Contralateralmente la proyecci6n es mucho menos densa. Aunque todos los tipos de inyecci6n tienen una distribuci6n bilateral, la proyecci6n m4s marcada corresponde a niveles m~ dios del nucleo tras inyecciones rostromediales en col!culo (Fig. 65-68) • Las neuronas de inyecciones mediales se situan m4s late­ ralmente en braquium (Fig. 66, 154 y 155) que las de inyecci2 nes laterales (Fig. 34, 35 y 108) y es mayor tambi~n su exte~ si6n caudalmente (Fig. 69 y 156). NUCLEO PARABIGEMINAL Se observa una topograf!a clara en ese nucleo en relaci6n a las inyecciones situadas medial o lateralmente en col!culo. En todas ellas encontramos bilateralidad en la proyecci6n (Fig. 138 y 139). Pero en las inyecciones mediales el predo- minio neuronal se halla en nucleo parabigeminal ipsilateral (Fig. 66-69 y 153-156), estando en el nucleo contralateral en 90 el caso de inyecciones laterales en col!culo (Fig. 35, 36, 55, 107, 108 y 109). La mayor densidad de neuronas corresponde a inyecciones situadas rostralrnente, tanto rnediales como laterales (Fig. 35, 36, 66-69). Las neuronas en esos casos est~n a niveles m~s rostrales del nucleo (Fig. 35, 36, 66 y 67) que las neuronas secundarias a inyecciones caudales en col!culo, que adern~s, est~n en mucho menor nUmero (Fig. 110 y 156). Las neuronas que encontramos despu~s de inyecciones cen­ trales en col!culo, adoptan una topograf!a m~s difusa bilate­ ralrnente en los nucleos parabigeminales (Fig. 185 y 186). RESUMEN La mayor cantidad de neuronas marcadas corresponde a in­ yecciones situadas rostralmente en col!culo (Fig. 35, 36, 66- 69). La mayor bilateralidad corresponde a inyecciones situadas centralmente en coltculo (Fig. 185 y 186). La proyecci6n es fundamentalmente contralateral para las inyecciones situadas lateralmente en coliculo (Fig. 35, 36, 107-109) e ipsilateral para las situadas medialmente (Fig.66- 69 y 153-156). Las inyecciones rostrales muestran una proyecci6n m4s 91 densa en cuanto a nGmero de neuronas y m~s extensa topogr!fic~ mente en sentido rostral (Fig. 35 y 36). Las neuronas de in­ yecciones caudales dan neuronas situadas en el nGcleo m~s cau­ dalmente (Fig. 110 y 157). Siguiendo las pautas expuestas, la proyecci6n m~s significativa es la correspondiente a inyeccio­ nes rostrolaterales (Fig. 35 y 36) y la m~s d~bil la de inyec­ ciones caudolaterales (Fig. 107-19). La proyecci6n de las inyecciones centrales guarda una bi­ lateralidad uniforrne, sin predominio a favor de ninguno de los nGcleos y se sitGa en sus niveles mediocaudales (Fig. 185, 186 y 205). NUCLEOS DEL RAFE En el dorsal medial encontrarnos alguna neurona de inyec­ ci6n caudolateral (Fig. 110) y de inyecci6n central a niveles rostrales e ipsilateralmente (Fig. 190). NUCLEO DEL CUARTO PAR Encontramos solamente alguna neurona correspondiente a inyecci6n rostrolateral en col1culo, ipsilateralmente (Fig. 36) • NUCLEO RETICULAR ORAL DEL PUENTE Las neuronas teftidas siguen una distribuci6n ventrolateral 92 y dorsolateral en los nucleos de ambos !ados. Est4 claro el predominio de las neuronas de inyecciones laterales en el nu­ cleo contralateral (Fig. 37-41 y 109-115) y de inyecciones m~ diales en el ipsilateral (Fig. 69-75 y 156-161). ~6£1~o_iEs~l~t~r~l En el polo rostral del nucleo solo aparecen neuronas de inyecci6n medial, ocupando las de inyecci6n caudomedial una posici6n dorsolateral (Fig. 157) y las de inyecci6n rostrome­ dial el limite ventromedial del nucleo (Fig. 70). A niveles m4s caudales aparece alguna neurona de inyecci6n lateral que se situa en el l!mite dorsal del nucleo ocupando una posici6n m4s lateral en ~1 las neuronas de inyecci6n lateral (Fig. 40) que las de inyecci6n medial (Fig. 70 y 73). En el borde m4s ventral del nucleo las neuronas se si­ tuan lateromedialmente de forma ordenada: neuronas de inyec­ ci6n caudomedial (Fig. 159), de inyecci6n central (Fig. 189 y 190) y de inyecci6n rostral, respectivamente, ocupando es­ tas ultimas el polo m4s caudomedial y ventral del nucleo en que son m4s mediales las rostromediales (Fig. 70) que las rostrolaterales (Fig. 40). !6El~o_c2n!r~l~t~r~l En su zona m4s rostral aparecen solo neuronas de inyec­ ciones laterales, que se situan siguiendo el borde lateral del nucleo ventrodorsalmente, siendo m4s ventrales las neuro~ 93 de inyecci6n rostrolateral (Fig. 37-39) que las de inyecci6n rostromedial (Fig. 69), que son m~s dorsales. La proyecci6n de las inyecciones caudolaterales se hace muy densa en las z2 nas caudales del n6cleo, sobre todo, en su zona dorsolateral (Fig. 113). Aparece en esos niveles tambi~n alguna neurona de inyecci6n caudomedial y central, que se sit6an lateralm~ te a las neuronas rostromediales en el borde ventrolateral del n6cleo (Fig. 159 y 189). COLICULO INFERIOR Hay en ~1 muy poca cantidad de neuronas marcadas. La ~ yecci6n dominante en el n6cleo central es la correspondiente a inyecciones caudomediales (Fig. 159-161) y a inyecciones cen­ trales (Fig. 188 y 206), que se situan preferentemente en el extremo dorsomedial y en el ventrolateral del ndcleo. En el n6cleo externo la proyecci6n m~s densa corresponde a inyecci6n rostromedial (Fig. 73-75). En el nucleo pericentral a niveles caudales encontramos neuronas de inyecci6n medial y rostrolateral (Fig. 41, 73 y 159). El nucleo pericentral tiene una proyecci6n densa que 94 corresponde, predominantemente, a inyecci6n rostrolateral (Fig• 37-40), pero tambi~n, aunque en menos cantidad al resto de in­ yecciones, adoptando una distribuci6n difusa (Fig. 113, 159 y 160) • En el nucleo externo la proyecci6n m~s densa es secunda­ ria a inyecci6n caudomedial (Fig. 157 y 158), seguida de lade inyecciones centrales (Fig. 187), distribuy~ndose el resto de forma difusa. El nucleo central tiene una proyecci6n densa en sus nive­ les rostrales, que corresponde a inyecciones caudomediales (Fig. 157) y centrales (Fig. 187). Encontramos a esos niveles celulas de inyecciones caudolaterales distribuidas por el bor­ de ventral del col!culo en una banda que se extiende en ~1, 1~ teromedialmente (Fig. 111). Las inyecciones rostrolaterales tifien neuronas en la zona vecina al nucleo pericentral que es donde son m~s abundantes, es decir, siguiendo la zona dorsola­ teral del col!culo. Hay tambien alguna neurona en la zona do~ somedial del mismo (Fig. 37-39). El centro del nucleo central queda libre de celulas marc~ das, salvo en sus niveles m~s rostrales en que se encuentra un conglomerado de celulas que corresponden a inyecci6n rostrome­ dial (Fig. 70) • 95 COMISURA DE COLICULO INFERIOR Aparecen neuronas de inyecci6n central (Fig. 188 y 189) y rostrolateral (Fig. 38) fundamentalmente y alguna neurona de inyecci6n caudomedial (Fig. 159). NUCLEO SAGULUM La proyecci6n m4s densa de este nGcleo se obtiene tras i~ yecciones mediocaudales en col1culo (Fig. 157-159, 176 y 177). Tambien corresponde a ellas la mayor bilateralidad y la mayor extensi6n de las neuronas caudalmente. En todos los casos el predominio neuronal se encuentra en los niveles rostrales del sagulum, extendi~ndose m4s en direc­ ci6n caudal las neuronas secundarias a inyecciones situadas m~ dialmente (Fig. 71 y 159). Las de inyecciones laterales que­ dan confinadas al polo m4s rostral del nGcleo (Fig. 37 y 111). La mayor bilateralidad y mayor densidad neuronal se obse! va secundaria a inyecciones medialrnente situadas, siendo m4s manifiesta en las caudomediales (Fig. 157 y 158). En todas las inyecciones mediales domina la proyecci6n de los nGcleos ipsi­ laterales (Fig. 70, 71 y 157), dominando lade los contralate­ rales (aunque con mucha menor densidad neuronal) en los casos de inyecciones laterales (Fig. 111). En los casos de inyecciones centrales la bilateralidad de la proyecci6n es muy clara, llegando hasta los polos m4s 96 caudales en ambos lados. El n6mero de neuronas que encontramos en ambos lados es mayor que en los casos de inyecciones later~ les y se observa un ligero predominio neuronal en la zona ros- tral del nucleo ipsilateral ala inyecci6n (Fig. 187). NUCLEOS PARABRAQUIALES Dominan las neuronas marcadas tras inyecciones caudomedi~ les en el lado ipsilateral, sobre todo, a niveles rostrales (Fig. 158 y 159), con predominio de las marcadas tras inyecci2 nes laterales a niveles caudales: donde se situan las de inye£ ciones mediales m~s medialmente (Fig. 159) y m~s lateralmente las marcadas tras inyecciones laterales (Fig. 37, 39, 40 y 114) . Contralaterales -------- A niveles rostrales dominan claramente las neuronas marc~ das tras inyecciones caudales (Fig. 112, 115, 140, 158 y 160) y centrales (Fig. 188 y 189), aumentando estas ultimas a nive- les m~s caudales, con las de inyecci6n rostrolateral (Fig. 38). NUCLEO CUNEIFORME En la zona m§s rostral y en el polo dorsomedial del nucieo 97 aparecen neuronas marcadas tras inyecci6n caudomedial (Fig. 159). A niveles m4s caudales esas neuronas se distribuyen me­ diolateralmente y constituyen la proyecci6n m4s densa. Apare­ cen tambi~n neuronas de inyecci6n central (Fig. 188) y caudo­ lateral que se distribuyen por el borde lateral del nucleo (Fig. 112). Las neuronas que llegan a niveles m4s caudales correspon­ den a inyecciones centrales (Fig. 190) y caudolaterales (Fig. 112) 0 Solo aparecen en ~1 neuronas en su tercio medio, limita~ do el borde lateral del nucleo, corresponden a inyecci6n ros­ trolateral (estando ~stas ultimas en una posici6n medial) (Fig. 40 y 42). NUCLEO INCERTO Aparece alguna neurona de inyecci6n central contralatera! mente (Fig. 188) y alguna de inyecci6n rostrolateral ipsilate­ ralmente (Fig. 41). LOCUS COERULEUS Aparecen neuronas tras todos los tipos de inyecci6n a ni­ vel ipsilateral, que a niveles caudales corresponden, sobre 98 todo, a inyecciones rostrales (Fig. 41 y 42). Contralateralmente predominan las neuronas de inyecci6n caudolateral (Fig. 114-116) y de inyecci6n rostral (Fig. 40, 41, 73 y 74). Son m§s abundantes a niveles caudales del nu­ cleo. NUCLEOS TEGMENTALES En tegmental ventral ipsilateral hay alguna neurona tras inyecci6n caudomedial (Fig. 160). Encontramos alguna neurona tras inyecci6n caudolateral en el nucleo tegmental dorsal ipsilateral (Fig. 112). NUCLEO RETICULAR CAUDAL DEL PUENTE En su extreme rostral solo aparece alguna neurona tras inyecci6n caudolateral en el nucleo contralateral (Fig. 114 y 116) y tras inyecci6n caudomedial y rostrolateral en el ipsi­ lateral (Fig. 161-164 y 42-44). La situaci6n de las neuronas es muy lateral ipsilateralmente y algo m§s central, contrala­ teralmente. En general, a diferencia de lo que ocurre, por ejemplo, en el complejo trigeminal en que hay un gran predominio de c~ lulas correspondientes a inyecciones contralaterales en col1- culo, en los nucleos reticulares hay un claro predominio de proyecciones ipsilaterales. 99 En los cortes rostrales del nGcleo reticular del puente caudal encontramos neuronas de inyecci6n caudomedial que se s! tGan en la zona m~s ventral del nGcleo, tanto ipsi como contr~ lateralmente (Fig. 161-163). Ipsilateralmente, en los niveles ~s rostrales del nGcleo, se encuentran c~lulas correspondientes a inyecci6n rostrolate­ ral (Fig. 44), estando situadas m4s lateralmente, a ese nivel, las de inyecciones mediales (Fig. 77). Hay predominio ipsilateral de c~lulas de inyecciones cau­ dolaterales, tanto en el 4ngulo rostromedioventral del nGcleo (Fig. 116), como en una zona algo m4s laterodorsal (Fig. 118). Las inyecciones centrales tifien neuronas tambi~n ipsilateral­ mente y son las que se sitGan m4s ventrales y caudales (Fig. 195) • A niveles caudales del nGcleo las celulas de inyecciones mediales se mantienen en una posici6n muy ventral tanto ipsi como contralateralmente. En el nGcleo ipsilateral se locali­ zan en el 4ngulo ventromedial las neuronas de inyecciones ro~ tromediales (Fig. 78), teniendo gran predominio ipsilateral las correspondientes a inyecciones caudomediales se se sitGan medial, central y lateralmente (Fig. 164). Observamos que a medida que los cortes se hacen m~s caudales las c~lulas de inyecciones laterales que en los niveles m4s rostrales se si­ tuaban m4s ventralmente, se van colocando en zonas m4s dorsa­ les (Fig. 118), dejando la primac1a en situaci6n ventral a 100 las de inyecciones mediales (Fig. 78). De las celulas tefiidas por inyecciones laterales, ocupan niveles m~s dorsales y late­ rales en el nGcleo las de inyecci6n laterocaudal (Fig. liB) que las de inyecci6n latero-rostral (Fig. 44'). Las inyeccio­ nes centrales y rostrolaterales tinen neuronas que ocupan la porci6n m~s laterodorsal del nGcleo contralateral (Fig. 193 y 44' y 56), estando situadas m~s ventral y medialmente en el nGcleo ipsilateral (Fig. 44', 194 y 195). En los niveles caudales del nGcleo solo encontramos celu­ las de inyecciones centrales en la zona m~s ventral ipsilate­ ralmente (Fig. 195) y contralateralmente alguna celula de in­ yecci6n rostromedial en la zona lateroventral (Fig. 7B) y al­ guna de inyecci6n rostrolateral a niveles m~s mediodorsales. NUCLEO MARGINAL DEL BRAQUIUM CONJUNTIVO En el se observa alguna neurona correspondiente a inyec­ ci6n caudomedial (Fig. 159 y 160) y caudolateral (Fig. 114) ipsilateralmente. No hay celulas tenidas contralateralmente. COMPLEJO TRIGEMINAL En el nucleo contralateral las inyecciones centrales ti­ fien neuronas lateral y posteriormente (Fig. 192), m~s medial y anteriormente a ellas se encuentran las correspondientes a 101 inyecciones laterales (Fig. 43, 44, 117 y 141), siendo las con secutivas a inyecciones mediales las m~s mediales, ventrales y anteriores (Fig. 76). A ese nivel nose encuentran neuronas correspondientes a inyecciones caudomediales. Ipsilateralmente se observa alguna neurona secundaria a inyecci6n laterocaudal en col1culo en la zona m~s dorsal del nucleo. En cortes algo m~s caudales encontramos contralateralmen­ te c~lulas secundarias a inyecciones centrales (Fig. 207) y rostrolaterales en col1culo, coloc~ndose las correspondientes a inyecciones centrales m~s laterodorsalmente. En el nacleo ipsilateral, a ese nivel, encontramos alguna neurona consecu­ tiva a inyecci6n caudolateral en col1culo. nar. En ella hay un gran predominio de celulas contralateral­ mente, siendo m~s rostrales las secundarias a inyecciones ro~ trolaterales (Fig. 44), ocupan la zona central del nucleo las celulas correspondientes a inyecciones caudales, tanto media­ les (Fig. 165) como laterales (Fig. 118). Las c~lulas correspondientes a inyecciones centrales oc~ pan la porci6n ~s ventral del nacleo. En el borde m~s me­ dial del nucleo encontramos alguna celula secundaria a inyec­ ci6n rostromedial (Fig. 78). 102 Ipsilateralmente encontramos un claro predominio de c~lu­ las secundarias a inyecciones centrales (Fig. 193). Tambi~n encontramos alguna neurona consecutiva a inyecci6n rostrome­ dial en el borde m!s medial del nucleo (Fig. 77). A niveles m!s caudales de esa zona magnocelular del nu­ cleo contralateral las neuronas de inyecciones caudolaterales ocupan la porci6n m!s lateral del nucleo (Fig. 119 y 142), d~ limit!ndolo en ese borde y llegando en extensi6n hasta las zo nas mas ventral y ro!s dorsal. Las celulas de inyecciones caudomediales ocupan el polo ventromedial del nucleo (Fig. 165). Encontramos algunas c~l~ las de inyecci6n rostromedial en el limite interno de ese po­ lo nuclear (Fig. 78). Ipsilateralmente aparecen, a esos niveles, c~lulas secu~ darias a inyecciones caudomediales (Fig. 165), pero en mucha menos cantidad que las proyecciones contralaterales. En sus niveles m!s rostrales contralateralmente sigue habiendo alguna celula de inyecci6n caudomedial (Fig. 1~6). En el nucleo contralateral las celulas de inyecciones caudol~ terales se situan en el borde externo del nucleo, limit!ndolo (Fig. 121), dejando el polo ventromedial para las celulas de inyecci6n caudomedial (Fig. 166) y su !!mite medial para las 103 c~lulas de inyecciones centrales aunque solo en su borde m~s ventral (Fig. 197 y 198). A niveles m~s caudales de esa porci6n parvocelular y en su polo dorsal aparece alguna neurona secundaria a inyecci6n ros­ trolateral y situada contralateralmente (Fig. 47). Ipsilateralmente aparecen muy escasas neuronas en la zona centromedial del nucleo y que son secundarias a inyecciones cg liculares laterales, tanto rostrales (Fig. 50), como caudales (Fig. 128). En la parte m~s caudal del nucleo parvocelular se hace muy patente el predominio de las c~lulas consecutivas a inyec­ ciones mediales, rostrales (Fig. 82 y 84) y caudales, quedando las caudales tambi~n m~s caudales en el nucleo y delimitando los hordes externo y ventral del mismo (Fig. 168, 171, 172 y 173). A esos niveles se pierden las neuronas situadas en el nucleo ipsilateral. En la zona contralateral el nGmero de neuronas disminuye tambi~n de forma marcada. Es dificil delimitar el principio de dicho nucleo. Con­ siderando en ~stela nomenclatura de CAJAL (1909), de OLS~ (1950) y de REXED en el gato (1952, 54), podemos decir que aparecen algunas neuronas de inyecci6n rostromedial en el polo 104 dorsolateral de ese nucleo, a nivel de su zona intersticial (Fig. 88), y ya en la porci6n propiamente laminar (niveles m~s caudales) sigue apareciendo alguna neurona en la l&mina gela­ tinosa siempre contralateral a inyecciones situadas caudome­ dialmente (Fig. 174 y 175). A niveles ya medulares (muy inferiores), posible asta do~ sal, se encuentran neuronas en la capa marginal que son secun­ darias a inyecciones mediales (Fig. 92 y 93) y se situan todas lateralmente, siendo m~s laterales las caudales. Tambi~n se encuentra alguna neurona secundaria a inyecci6n central en esa misma l~mina, pero situada m~s medialmente (Fig. 204). RESUMEN Todos los tipos de inyecci6n tifien neuronas a nivel trig~ minal. Hay un clara predominio de proyecciones contralateralmen- te. La m~s densa proyecci6n es a la porci6n magnocelular del nucleo trigeminal espinal alaminar. Solo llegan a nucleo trigeminal espinal laminar (muy cau­ dalrnente) las proyecciones secundarias a inyecciones mediales en col1culo y algunas de inyecciones centrales. La topograf!a es clara a todos los niveles. 105 En el nucleo trigeminal sensorial principal ya hemos visto que la proyecci6n ipsilateral es muy escasa y solo secundaria a inyecciones caudomediales en col{culo. En el nucleo contralateral se situan las proyecciones se­ cundarias a inyecciones mediales m4s medialm~nte (Fig. 76), ce~ trales las secundarias a inyecciones laterales (Fig. 43) y lat~ ralmente las centrales (Fig. 192). La topograf{a m4s clara es a nivel de la porci6n magnoce­ lular del nucleo trigeminal espinal alaminar. En los cortes m4s rostrales las c~lulas secundarias a in­ yecciones laterales se situan en el centro y polo dorsal del nucleo (Fig. 118), siendo tambi~n centrales las consecutivas a inyecciones caudomediales (Fig. 163) y ocupan la zona ventro­ medial las centrales. A medida que los cortes se hacen m4s caudales las c~lulas consecutivas a inyecciones laterocaudales van situ4ndose en el limite lateral del nucleo, contorne4ndolo (Fig. 119) y las de inyecciones caudomediales se condensan en el polo ventromedial del nucleo (Fig. 165) estando limitadas medialmente en esa zo­ na ventral por neuronas de inyecciones latero-rostrales y que­ dando libre de todo tipo de proyecci6n el polo dorsomedial del nucleo. En el nucleo ipsilateral las proyecciones son mucho menos densas, ocupando las de inyecciones centrales la zona central 106 del nucleo en los cortes m~s rostrales (Fig. 193) y las de in­ yecciones mediales, y m~s de las caudomediales, los cortes m~s caudales del nucleo, sobre todo, en su limite medial y en el polo ventral del mismo (Fig. 165). En la porci6n parvocelular hay tambi~n muy pocas proyec­ ciones ipsilateralmente, situ~ndose las c~lulas de inyecciones mediocaudales en su polo ventral en los cortes m~s rostrales del nucleo. Las inyecciones laterales anteriores y posterio­ res tifien neuronas en la zona central del nucleo y en sus ni­ veles caudales (Fig. 50, 124 y 125). Contralateralmente aparecen neuronas preferentemente en las zonas caudales del nucleo, situ~ndose en sus poles ven­ tral y dorsal las c~lulas secundarias a inyecciones rostrola­ terales (Fig. 47, 50 y 51) y ocupando la porci6n del borde externo del nucleo las celulas secundarias a inyecciones si­ tuadas mediales en coliculo (Fig. 82 y 84). A nivel de la zona laminar del nucleo no aparecen proyes ciones ipsilaterales. En la zona contralateral aparecen neuronas correspondie~ tes a inyecciones mediales (Fig. 88). Las c~lulas secunda­ rias a inyecciones caudomediales se situan en la porci6n in­ tersticial del nucleo (cortes m~s rostrales) , y en su borde dorsolateral (Fig. 174 y 175). Aparece alguna neurona de inyecci6n rostromedial en la 107 lAmina gelatinosa del nGcleo (Fig. 88), y a niveles ya medula­ res, en la zona del 4rea marginal, encontramos una distribu­ ci6n topogr~fica, situ4ndose las celulas de inyecciones caudo­ mediales, lateralmente (Fig. 175), centrales las de inyeccio­ nes rostromediales (Fig. 93) y medialmente las centrales (Fig. 204) • NUCLEO CENTRAL SUPERIOR Aparecen c~lulas de inyecciones laterocaudales ipsi y contralateralmente (Fig. 118). NUCLEO DEL RAFE MAGNO Las inyecciones caudomediales tifien neuronas m~s dorsal­ mente que las caudolaterales (Fig. 117), que lo hacen ~s ve~ tralmente, en la zona rostral del nGcleo. A niveles m~s cau­ dales aparecen c~lulas de inyecciones rostromediales y centr~ les, siendo las centrales m4s ventrales (Fig. 196-198) que las rostromediales (Fig. 82) y quedando s6lo las neuronas correspondientes a inyecciones centrales en las zonas m~s ca~ dales del nGcleo (Fig. 198). NUCLEO DEL RAFE PALIDO Del mismo tipo de las del rafe magno son las neuronas que se encuentran en la zona m4s rostral de este nGcleo. En general, no aparece ningGn tipo celular en los niveles 108 caudales de ambos nucleos, salvo una neurona de inyecci6n ros­ tromedial que se encuentra a nivel del nucleo del rafe p~lido, en su parte dorsal. NUCLEO VESTIBULAR MEDIAL En el nucleo contralateral se observa alguna neurona se­ cundaria a inyecci6n central a niveles rostrales (Fig. 198). Las neuronas correspondientes a inyecci6n caudomedial se situan en el borde ventromedial del nucleo contralateral, do~ sales a la rodilla del facial (Fig. 166). Las inyecciones rostrolaterales tifien neuronas bilatera! mente a niveles m~s caudales (Fig. 47 y 48). En esa zona hay tambien alguna neurona de inyecci6n central (Fig. 198 y 200). Podr!amos concluir que a niveles rostrales contralatera­ les aparecen neuronas de inyecci6n central (Fig. 198) y caud~ medial (Fig. 166), ocupando las de inyecciones rostrolatera­ les un nivel algo inferior y situ~ndose, sobre todo, dorsome­ dial y bilateralmente (Fig. 47). Las inyecciones centrales tifien neuronas que se situan en la zona m~s caudodorsal del nucleo contralateral (Fig. 201). Ipsilateralmente las proyecciones son mucho menos densas. En los cortes rostrales aparecen alguna neurona de inyecci6n caudomedial, situ~ndose por debajo de ellas las neuronas de inyecci6n rostrolateral que ocupan el borde dorsal del nucleo 1.09 mediolateralmente (Fig. 47), encontramos tambi~n en la zona~ dorsal alguna neurona de inyecci6n rostromedial. (Fig. 81). No aparecen neuronas en lo niveles m4s caudales del nacleo a dif~ rencia de lo que ocurrta contralateralmente. Es importante destacar que las proyecciones rostrolatera­ les se encuentran bilateralmente y que las caudomediales son solo contralaterales. NUCLEO VESTIBULAR INFERIOR El estudio de este nacleo revela que solo se encuentran neuronas de inyecci6n caudomedial en el polo caudal del nGcleo (Fig. 169 y 171) y que se sitaan dorsales y mediales a aqu~llas secundarias a inyecci6n rostrolateral que ocupan el limite ven trolateral del nacleo (Fig. 52). En la zona m4s caudal contra lateral aparece alguna neurona de inyecci6n rostrolateral. No se observa ninguna neurona ipsilateralmente ni a otros niveles del nGcleo. NUCLEO DEL CUERPO TRAPEZOIDE Solo tifien neuronas contralateralmente las inyecciones caudolaterales. A niveles algo m4s caudales aparece alguna c~lula secundaria a inyecci6n rostromedial en la zona dorsal y medial del nacleo ipsilateral. 110 NUCLEO ABDUCENTE Hay alguna neurona en su zona dorsomedial contralateral a inyecci6n rostromedial en coltculo (Fig. 78). NUCLEO RETICULAR PARVOCELULAR A este nivel solo hay alguna neurona ipsilateralmente en la parte m~s rostral del nGcleo, siendo las de inyecci6n cau­ dolateral m~s dorsomediales (Fig. 124) y las de inyecci6n ce~ tral ventrolaterales (Fig. 198). Contralateralmente aparece alguna neurona de inyecci6n central en los cortes rostrales, tanto dorsolateral como ven­ tromedialmente (Fig. 198 y 200). A niveles caudales del nG­ cleo se encuentra alguna neurona de inyecci6n caudolateral dorsomedialmente (Fig. 125 y 126), estando m~s ventrolateral­ mente las de inyecciones rostromediales (Fig. 84 y 85), ros­ trolaterales (Fig. 49) y caudomediales. NUCLEO RETICULAR GIGANTOCELULAR Predominan tambi~n las c~lulas marcadas ipsilateralmente, que a su vez, dominan en el polo rostral del nGcleo, situ~ndo­ se m~s dorsalmente en ~1 las secundarias a inyecciones centra­ les (Fig. 197 y 198), ocupan una situaci6n central y lateral las secundarias a inyecciones laterales rostrales (Fig. 46 y 47) y caudales (Fig. 79, 80 y 81), y se sitGan en la zona m~s 111 ventral del n6cleo las de inyecciones caudomediales (Fig. 166 y 167). En su localizaci6n, a medida que las neuronas se hacen mds ventrales, se van desplazando tambi~n lateralmente, ocupando las neuronas m~s dorsales una posici6n m~s medial. A niveles m~s caudales queda una proyecci6n menos densa de celulas secundarias a inyecciones situadas anteriores late- rales y mediales, estando situadas m~s medial y dorsalmente las de inyecci6n rostromedial (Fig. 80 y 81). En la zona m~s cau- dal del n6cleo quedan c~lulas secundarias a inyecciones later~ les que se sit6an en la zona m~s dorsal del mismo (Fig. 48 y 142) • RESUMEN Las inyecciones centrales tifien neuronas en la zona m~s dorsal y medial del n6cleo ipsilateral y a niveles rostrales del mismo (Fig. 197). Las inyecciones anteriores en col!culo ocupan una posi- ci6n central en el n6cleo y se desplazan lateralmente al hacef se m~s ventrales (Fig. 46, 47, 79, 80 y 81). Es curioso que, en el polo rostral del n6cleo se sit6an ~,~PLur£. m~s ventral y lateralmente las neuronas de inyecciones rost ~-~~)~~ ~.; 4)\.\'~~'~·t0.c mediales (Fig. 78), ocupando una posici6n intermedia entr~_! .6J~}.'~ ... , t,~· ,,,, :c.,:r ::: \!\/~'. !iiJi f'l 0 s -:.\ .,~. ·'{{~:a ~;~c; OIOLIOT£CA 112 ellas las de inyecciones rostrolaterales (Fig. 45 y 46) y las de inyecciones centrales (Fig. 197). En cortes m~s caudales hay una especie de intercambio y se hacen m~s dorsomediales las neuronas de inyecci6n rostromedial (Fig. 81 y 102) quedando las de rostrolateral m~s ventrolatera! mente (Fig. 47). Las celulas secundarias a inyecciones caudales ocupan los niveles caudales tambien en el nGcleo y estan situadas ventro­ lateralmente y m~s rostralmente las correspondientes a inyec­ ci6n caudomedial (Fig. 166), siendo m~s caudales dorsolateral­ mente las de inyecci6n caudolateral (Fig. 124): junto a estas Gltimas encontramos tambien alguna neurona secundaria a inyec­ ci6n rostrolateral (Fig. 48). Las proyecciones contralaterales son mucho menos densas que las ipsilaterales y su colocaci6n sigue tambien una cierta sistematica, siendo m~s rostrales las neuronas secundarias a inyecciones anteriores (Fig. 46 y 47) y m~s caudales las de inyecciones posteriores (laterocaudal) (Fig. 124~ y todas se hallan situadas en la zona dorsal del nucleo. No obstante, en los cortes rostrales del nucleo hay algu­ na neurona de inyecci6n central y caudomedial ocupando la por­ ci6n ventromedial (Fig. 166). En los cortes m~s caudales hay tambien algunas celulas secundarias a inyecciones rostromed~a­ les y rostrolaterales que se sitGan ventrolateralmente (Fig. 113 48 y 81) • NUCLEO MAGNOCELULAR En este ndcleo la proyecci6n es m~s densa contralateral­ mente y a niveles rostrales. Son m~s rostromediales las c~l~ las de inyecciones centrales (Fig. 196). Las de inyecciones rostromediales ocupan la zona lateral del ndcleo a ese nivel (Fig. 79 y 80) y llegan hasta los niveles m~s caudales medio­ lateralmente (Fig. 81 y 82). Hay alguna neurona de inyecci6n rostrolateral en la zona rostromedial del ndcleo (Fig. 47). Ipsilateralmente las proyecciones son menos densas y pa­ recen entrelazarse. A niveles rostrales se sitdan mediolate­ ralmente las celulas de inyecciones rostromediales (Fig. 79), rostrolaterales (Fig. 46) y caudolaterales (Fig. 122), y an! veles m~s caudales se invierten, situ~ndose mediolateralmente las correspondientes a inyecciones caudolaterales, rostrome­ diales y rostrolaterales. NUCLEO DEL SEPTIMO PAR Hay una neurona en su zona m!s ventral contralateralmen­ te secundaria a inyecci6n rostrolateral en col!culo (Fig. 47). NUCLEO RETICULAR LATERAL Las inyecciones rostromediales ti~en neuronas en los co~ 114 tes m~s rostrales del nucleo ipsilateralmente, tanto ventrome­ dialmente, como dorsolateralmente (Fig. 81). Las inyecciones laterales quedan en la zona dorsolateral del nucleo, siendo las inyecciones caudomediales las m!s caudoventromediales en el mismo (Fig. 167). Las inyecciones laterales tifien neuronas rostralmente en el nucleo contralateral, a nivel de su borde ventromedial (Fig. 48 y 128). Caudalmente, en el polo dorsolateral apare­ ce alguna neurona secundaria a inyecciones caudomediales (Fig. 171). NUCLEO CUNEATUS LATERAL Aparecen neuronas de inyecci6n caudomedial contorneando su limite dorsal a niveles rostrales contralateralmente (Fig. 168 y 171). No aparecen neuronas a niveles mas caudales. NUCLEO CUNEATUS MEDIAL A niveles rostrales aparecen neuronas de inyecciones caudomediales y caudolaterales en el borde dorsal del nucleo contralateral (Fig. 168, 170, 172, 127 y 145), dejando el borde ventromedial para celulas de inyecciones rostromediales (Fig. 85, 86, 87, 90 y 91) y rostrolaterales (Fig. 49, 53, 54 y 59), situ~ndose las de rostromediales m~s ventrales (PGL) • Solo llegan a niveles caudales las c~lulas seowXarias 115 a inyecciones rostrolaterales en la zona del 4ngulo ventrome­ dial del nucleo (Fig. 54). Ya a nivel medular siguen apareciendo neuronas de inyec­ ci6n rostral en el l!mite dorsal del nucleo, as! como alguna neurona de inyecci6n caudolateral, tipo ~ste que tambi~n se encuentra en lo que ser4 el asta intermediolateral de la m~d~ la contralateral (Fig. 131). Solo las proyecciones correspondientes a inyeccionesros­ trolaterales son bastante significativas ipsilateralmente (Fig. 53). Hay alguna neurona en el l!mite ventromedial del nucleo, a niveles algo m4s caudales, correspondiente a inyec­ ciones rostromediales (Fig. 86) y no se observa ningun tipo neuronal a niveles muy inferiores ni medulares. NUCLEOS DEL TRACTO SOLITARIO La proyecci6n de estos nucleos se lleva a cabo bilatera! mente desde inyecciones situadas rostralmente en col!culo. Las inyecciones rostrolaterales tifien neuronas en zonas m4s rostrales del nucleo y dorsolateralmente (Fig. 51). Siendo las de inyecciones rostromediales ~s caudales y ventromedia­ les en el nucleo. NUCLEO PARAMEDIANO En este nucleo aparece al~una neurona de inyecci6n cen- 116 tral contralateralrnente (Fig. 203). NUCLEO RETICULAR VENTRAL Encontramos neuronas de inyecciones rostrales en la zona central del nGcleo contralateralmente. En el nGcleo ipsilate­ ral aparecen solo neuronas secundarias a inyecciones caudome­ diales en coliculo (Fig. 170). Esas inyecciones tambi~n tiften neuronas a ese nivel contralateralmente (Fig-. 172). NUCLEO GRACILIS Solo presenta neuronas marcadas en sus niveles rostrales, correspondientes a inyecciones rostrolaterales contralaterales (Fig. 53) siendo m§s abundantes las de inyecciones rostromedi~ les contralateralmente (Fig. 89, 91, 96 y 103), aunque tambi~n aparecen ipsilateralmente (Fig. 96). NUCLEO PREPOSITO DEL HIPOGLOSO Las proyecciones de este nGcleo son m§s densas contrala­ teralmente y en la zona m§s caudal del mismo. A niveles ros­ trales aparecen de forma salteada neuronas correspondientes a todos los tipos de inyecci6n pero en poca densidad (Fig. 101). En los cortes caudales del nGcleo es masiva la proyec­ ci6n correspondiente a inyecci6n caudomedial (Fig. 167 y 178), habiendo tambi~n neuronas de inyecci6n caudolateral en su bo~ de ventral (Fig. 123 y 143). Esas neuronas se sitGan algo m6s 117 rostralmente que las correspondientes a inyecciones centrales que ocupan el polo m4s caudal del nGcleo (Fig. 203). La proyecci6n ipsilateral es mucho menos marcada y corre~ ponde tambi~n a inyecciones centrales en esa zona m4s caudal del nGcleo (Fig. 203), siendo, pues, esa proyecci6n bilateral. En ese nGcleo ipsilateral aparecen neuronas de inyecciones ro~ trales mediales (Fig. 58) y laterales en forma dispersa rostr2 caudalmente. Se encuentra tambi~n alguna neurona correspon­ diente a inyecci6n central, pero no se observan proyecciones de inyecciones caudales. La topograf!a como vemos, no guarda una sistem4tica glo­ bal de acuerdo a los sitios de inyecci6n, sino que es variable en cada una de las estructuras. Pero s! se pueden extraer al­ gunas conclusiones de este material. Las proyecciones desde triq~mino, sobre todo, contralate­ rales (Fig. 15-29). Las de formaci6n reticular son de predominio ipsilateral (Fig. 5-24) a excepci6n de los maqnocelulares que son m4s abun 118 dantes contralateralmente (Fig. 18 y 19). Las de prep6sito lo son tambien contralateralmente (Fig. 18-23). Las inyecciones caudales son de gran densidad a nivel tri­ geminal y de prep6sito (Fig. 119, 120, 130, 165 y 167). Las inyecciones mediales en col!culo, y sobre todo, las caudomediales son las que llegan a zonas m~s caudales de tronoo y medula y lo hacen adem~s de forma m~s densa. Las inyecciones laterales tifien neuronas, en general, de formaci6n reticular, siendo densas y bilaterales las de inyec­ ci6n rostrolateral a nivel de nucleos vestibulares, contralat~ ralmente son siempre mas patentes (Fig. 47 y 48). Las inyecciones centrales parecen ser las que tifien neur2 nas de forma mas densa a nivel de nucleos del rafe y tambien mas abundantemente junto a las inyecciones caudomediales, en nucleo trigeminal ipsilateral (Fig. 190, 193, 196, 198 y 165). NUCLEOS CEREBELOSOS PROFUNDOS En los animales en que la inyecci6n habra quedado super­ ficial al estrato 6ptico, no aparec!an neuronas marcadas en nucleos cerebelosos profundos. En los animales inyectados a nivel de estrato gris intermedio, encontrabamos celulas mar­ cadas en todos los nucleos cerebelosos. El nucleo con mas neuronas y mas fuertemente marcadas era en todos los casos el 119 nGcleo lateral contralateral (Fig. 19-22). En general, la ti~ ci6n era constante en los nficleos contralaterales a la inyec­ ci6n y tambi~n en medial y lateral ipsilateralmente (Fig. 208 A, B~ C, D y 209) y (Fig. 20, 21 y 23). Las neuronas marcadas eran, en general de tamafio grande y mediano (22-34 u), aunque tambi~n encontrabamos tafiida alguna neurona de pequefio tamafio (15-18 u) principalmente en la supe~ ficie ventrolateral del nucleo lateral. Las inyecciones de 40 ul, con excepci6n de las rostrales en col!culo, tefi!an las neuronas d~bilmente. En las Inyecciones centrales en col!culo, solamente la tercera parte de las c~lulas marcadas lo estaban fuertemente. La mayor1a de las neuronas tefiidas aparec!an en nGcleo lateral contralateral, sobre todo en su zona ventral, aunque tambi~n hab1a alguna dorsalmente en su parte caudal. Solamente enco~ tramos alguna neurona en nGcleo interp6sito anterior en dos animales. Tambien encontrabamos neuronas marcadas en el polo caudal del nficleo fastigio, con una distribuci6n bilateral. Las c~lulas tefiidas en el nficleo fastigio ipsilateral se si­ tGan, con preferencia, medialmente (Fig. 209). Las inyecciones rostrales en col!culo superior dan un rna yor nfimero de neuronas tefiidas en los nficleos cerebelosos. Las inyecciones rostrolaterales tifien neuronas fuerte- 120 mente en la parte ventrolateral del nucleo lateral contralate­ ral (Fig. 210 B), son neuronas m!s rostralmente situadas que las de inyecciones centrales. Tambi~n hay alguna a niveles m~s caudales yen una posici6n m~s dorsal (Fig. 208 A). Encon tramos pocas neuronas marcadas en los nucleos interp6sito ant~ rior (Fig. 210 D), posterior (Fig. 210 C) y alguna en nucleo lateral ipsilateral (Fig. 210 E). En el polo caudal del nucleo medial aparecen pocas neuro­ nas debilmente tefiidas, bilateralmente, con una situaci6n pre­ dominantemente lateral en el nucleo. Las neuronas en fastigio eran m~s abundantes en los casos en que la inyecci6n se extendia a stratum griseum profundum. Las inyecciones rostromediales en col!culo tifien neuronas fuertemente, que se localizan ventrolaterorostralmente en nu­ cleo lateral contralateral. Encontr~bamos alguna neurona HRP positiva en la zona caudal y dorsal del nucleo. La topograf!a e intensidad de tinci6n en el nucleo lateral contralateral es muy similar al patr6n consecutive a inyecciones rostrales y laterales. Encontr~bamos alguna neurona marcada lateralmente en nu­ cleo interp6sito anterior contralateral y en menor nGmero en la zona rostral y dorsolateral del nucleo interp6sito poste­ rior. Las neuronas tefiidas bilateralmente en el nucleomedial est~n debilmente marcadas y se situan mediales en el polo 121 caudal de los nucleos (Fig. 208 B). La mayor!a se situan en nucleos medial y lateral contra!~ terales, principalmente en su mitad caudal. Encontr4bamos P2 cas neuronas en la zona caudal del nucleo interp6sito anterior contralateral y en el medial ipsilateral. Las neuronas bilat~ ralmente teftidas en el polo caudal de los nucleos mediales se situaban lateralmente en ellos (Fig. 208 C). Las neuronas teftidas secundariamente a inyecciones caudo­ mediales (Fig. 210 A) en coliculo superior aparecian caudal y ventralmente en nucleo cerebeloso lateral contralateral (d~bi! mente marcadas) y en nucleo cerebeloso medial contralateral (Fig. 210 G). Observ4bamos alguna neurona medialmente en el polo caudal del nucleo medial ipsilateral (Fig. 210 F). Las neuronas fuerternente marcadas eran menos de 1/3 de las neuro­ nas HRP positivas. 1 ,,, "' 4. 2. FIGURAS 123 ROSTRAL --- ---... lJ)" G-245 () ~,......_, G-242 LATERAL MEDIAL CAUDAL 1 124 CAUDAL 2 ·Fig. 3. Fotograf!a de inyecci6n caudomedial en col!culo superior. Caso 226. -Fig. 4. Fotografia de inyecci6n rostrolateral en col!culo superior. Caso 245. 126 . 127 128 129 130 131 132 133 29 G-245 ROSTRAL 135 j j j j j j j j j j j j j j j j j j j j j j j j j j j j j j j j j j j j j j j j j j j j j j j j j j j j j j j j j j j j j j j j j j j j j j 13G 137 36 138 38 39 139 40 41 140 141 14::! CAUDAL 143 Fig. 55. Microfotograf1a de neuronas marcadas con HRP en nucleo parabigerninal ipsi y contralateral. Caso 245. TMB. Barra de calibraci6n: 150 u • . Fig. 56. Microfotograf1a de neurona marcada con HRP en nucleo reticular del puente caudal contrala­ teral. Caso 245. TMB. Barra de calibraci6n: 20 u. . Fig. 57. Hicrofotografia de neuronas marcadas con HRP en nucleo prep6sito del hipogloso ipsilateral. Caso 245. TMB. Barra de calibraci6n: 250 u. _Fig. 58. Microfotograf!a de neuronas marcadas con HRP en nucleo prep6sito del hipogloso contralate­ ral. Caso 245. TMB. Barra de calibraci6n: 250 u. :45 ·Fig. 59. Microfotografia de neurona marcada con HRP en nu­ cleo cuneatus medial contralateral. Caso 245. TMB. Barra de calibraci6n: 20 u. 146 G-242 ROSTRAL 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 147 SNC 148 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 68 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 150 151 152 153 154 155 156 CAUDAL 93 137 Fig. 94. Microfotograf!a de neuronas marcadas con HRP en nGcleo del tractum opticum lateral ipsila­ teral. Caso 242. TMB. Barra de calibraci6n: 20 u. Fig. 95. Microfotograf1a de neuronas marcadas con HRP en nGcleo del tractum opticum accesorio ipsi­ lateral. Caso 242. TMB. Barra de calibraci6n: 30 u. .Fig. 96. Microfotografia de neurona rnarcada con HRP en sustancia negra lateral contralateral. Caso 242. TMB. Barra de calibraci6n: 20 u • .;. . .... • . ... . . .... . Fig. 97. Microfotografta de neurona rnarcada con HRP en sustancia negra reticular contralateral. Caso 242. TMB. Barra de calibraci6n: 20 u. 159 Fig. 98. Microfotograf!a de neurona marcada con HRP en sustancia negra reticular contralateral. Caso 242. TMB. Barra de calibraci6n: 20 u. Fig. 99. Microfotograf!a de neurona marcada con HRP en sustancia oris central ventrolateral contrala­ teral. Caso 242. TMB. Barra de calibraci6n: 20 u. Fig. 100. Microfotograf!a de neuronas marcadas con HRP perinucleares al n6cleo del tercer par, bila­ teralmente. Caso 242. Tf.tB. Barra de calibra­ ci6n: 250 u • . ,_ ..... ~ . ' .. ~·,. Fig. 101. Microfotograffa de neurona marcada con HRP en nGcleo prep6sito del hipogloso contralateral. Caso 242. TMB. Barra de calibraci6n: 20 u. 161 Fig. 102. Microfotoqrafia de neurona marcada con HRP en nGcleo reticular gigantocelular ipsilateral. Caso 242. TMB. Barra de calibraci6n: 20 u. Fig. 103. Microfotograf!a de neuronas marcadas con HRP en el nGcleo gracilis contralateral. Caso 242. TMB. Barra de calibraci6n: 30 u. 162 G-228 ROSTRAL 163 NBC I 107 164 NBC I 108 SGS NBIC 109 165 110 16f- ICCilro~ Cupf 6[~~? @:[~~~·:·· PbV ( RPO ~ 112 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 168 Coe 169 170 171 CAUDAL 172 Fig. 132. Microfotografia de neuronas marcadas con HRP en nucleo pretectal anterior reticular ipsi­ lateral. Caso 228. TMB. Barra de calibraci6n: 60 u. Fig. 133. Microfotograf!a de neuronas marcadas con HRP en nucleo pretectal anterior cornpacto ipsi­ lateral. Caso 228. TMB. Barra de calibraci6n: 20 u. 113 Fig. 134. Microfotograf!a de neuronas marcadas con HRP en sustancia negra reticular ipsilateral. Caso 228. TMB. Barra de calibraci6n: 30 u. Fig. 135. Microfotograffa de neurona marcada con HRP en sustancia negra lateral ipsilateral. Caso 228. TMB. Barra de calibraci6n 30 u. 1/4 .Fig. 136. Microfotograf!a de neurona marcada con HRP en nficleo de Darkschewitsh ipsilateral. Caso 228. TMB. Barra de calibraci6n: 30 u. Fig. 137. Microfotograf!a de neurona marcada con HRP en sustancia gris central perinuclear al nficleo del tercer par. Caso 228. TMB. Barra de calibraci6n: 30 u. Fig. 139. Microfo­ tograf1a de neuro­ nas marcadas con HRP en n6cleo pa­ rabigeminal con­ tralateral. Caso 228. TMB. Barra de calibraci6n: 60 u. l7S ·Fig. 138. Microfo­ tografia de neuro­ nas marcadas con HRP en n6cleo pa­ rabigeminal ipsi­ lateral. Caso 228. TMB. Barra de ca­ libraci6n: 60 u. '\ ... ... •· . - .. . ., .. '-...i ... ':. : J-1· .fT.~.~ • ~ ~fj.._4:> ...... . . , ,, .. .. . ... ,, ... .. .' .-.., . ~ :: ~ . .:~ ;' - .r; ·Fig. 140. Microfotograf!a de neuronas marcadas .con HRP en nGcleo parabraquial dorsal contralateral. Caso 228. TMB. Barra de calibraci6n: 30 u. ~~-..... .. ... ;:~~- .I • . Fig. 141. Microfotograf!a de neuronas marcadas con HRP en nGcleo sensorial principal del trig~mino contralateral. Caso 228. TMB. Barra de cali­ braci6n: 60 u. .' ,:~· .. 177 Fig. 142. Microfoto­ graf!a de neuronas marcadas con HRP en porci6n magnocelular del nucleo espinal del trig~mino alami­ nar. Caso 228. TMB. Barra de calibraci6n: 60 u. ·Fig. 143: Microfotograf!a de neuronas marcadas con HRP en nucleo prep6sito del hipogloso contrala­ teral. Caso 228. TMB. Barra de calibraci6n: 60 u. 1/8 I' • ·\'(; '· · .. Fig. 144. Microfotograf1a de neurona marcada con HRP en n6cleo reticular parvocelular contrala­ teral. Case 228. TMB. Barra de calibraci6n: 20 u. ,_ ) . Fig. 145. Microfotografia de neurona marcada con HRP en nGcleo cuneatus medial contralateral. Case 228. TMB. Barra de calibraci6n: 20 u. SNC 179 G-226 ROSTRAL 180 150 181 152 182 183 18-t 185 159 186 187 188 CAUDAL 159 ·• ~·=·: r .. ':.,... . I•'"'"' ; ~. . .,; ·, ~'"· .. ...... -.. ;~ .t ..• ·.1 'I • '-A '\ .. ••• • • • ·' Fig. 176. Microfotograf!a de neurona marcada con HRP en nucleo sagulum ipsilateral. Caso 226. TMB. Barra de calibraci6n: 20 u. ' . · - •. " ... ~ ~. ·~· . c:, i ,· .• ... ,_ .;, .. · . ·- •· . (. ; Fig. 177. Microfotograf!a de neuronas marcadas con HRP en nucleo sagulum contralateral. Caso 226. TMB. Barra de calibraci6n: 30 u. 190 .Fig. 178. Microfotograf!a de neuronas marcadas con HRP en nucleo prep6sito del hipogloso contralateral. Caso 226. TMB. Barra de calibraci6n: 60 u. 191 G-261 180 192 193 194 195 196 193 197 194 198 197 198 200 199 204 CAUDAL 200 / ' ' . i I I ·Fig. 205. Microfotograf1a de neuronas rnarcadas con HRP en nucleo parabigeminal ipsilateral. Caso 261. TMB. Barra de calibraci6n: 60 u. Fig. 206. Microfotograf1a de neuronas marcadas con HRP en nucleo central del col!culo inferior con­ tralateral. Caso 261. TMB. Barra de calibra­ ci6n: 30 u. -201 • • .. • . . Fig. 207. Microfotograf!a de neurona marcada con HRP en nucleo sensorial principal del trig~mino contralateral. Caso 261. TMB. Barra de cali­ braci6n: 20 u. 202 0 oG-242 208 203 204 F """' .. ' ,• ... ~·-· .,.. • . ' . •. ,. I' ... • ·~ ... ,"" ... · ....................... ,. -~· .. ', ._- -- \ \ I " L - 5. D I S C U S I 0 N 206 Nuestros hallazgos sefialan que son un gran nfrmero de es­ tructuras troncoencef~licas y cerebelosas las que env!an cone­ xiones al col!culo superior. Desde algunas de ellas han sido descritas con anterioridad conexiones a col!culo (GROFOVA y cols., 1977; BALAYDIER y MAUGUIERE, 1978; EDWARDS y cols., 1979). Desde otras, como sustancia negra compacta ipsilateral, nucleos reticular parvocelular, magnocelular, lateral y ventral1 nucleo magnocelular espinal alaminar ipsilateral del trig~mino1 nucleo cerebeloso lateral ipsilateral; nucleo interp6sito ante rior ips! y contralateral, se describen estas por primera vez. Desde todas ellas es la primera descripci6n que sefiala una to­ pograf!a al col!culo. En algun caso hemos descrito neuronas m~s intensamente marcadas o en mayor n6mero en algun nucleo troncoencef~lico o cerebeloso que en otro, a pesar de haber inyectado la misma cantidad de enzima. En ello hemos fundamentado la existencia y cantidad de las proyecciones desde esos nucleos a col!culo. Sin embargo, hay que considerar la existencia de variaciones en el transporte retr6grado de HRP debidas a factores condi­ cionantes de la captaci6n ax6nica del enzima en la zona de ~ yecci6n (NAUTA y cols., 1974; COWAN y CUENOD, 1975; COOKE y cols., 1975). Esos factores, desafortunadamente, son incon­ trolables. 207 Por otra parte debemos considerar la posibilidad de resul tados falsos como consecuencia de la inyecci6n de fibras de p~ so en el col!culo en vez de terminales. Efectivamente hay ev! dencia de que fibras de paso afectadas por el procedimiento de inyecci6n, captan y transportan HRP retr6gradamente (HALPERIN y LA VAIL, 1975; HERKENHAM y NAUTA, 1977). Hemos discutido e2 ta cuesti6n para las fibras cerebelo-coliculares. Puede ser realmente importante en los experimentos en que las inyeccio­ nes alcanzan stratum griseum profundum, ya que en esa regi6n se han descrito fibras procedentes de los nOcleos cerebelosos (ANGAUT, 1970), que penetran lateralmente y pasan al lado op~ to cruzando la comisura del col!culo superior (ANC~UT y ~' 1970) . Sin embargo, la topografia observada despu~s de nues­ tras inyecciones hace pensar que las c~lulas tefiidas en los n~ cleos cerebelosos despu~s de inyecciones coliculares deben corresponder a fibras cerebelo-coliculares que terminan en o cerca del sitio de inyecci6n, m~s que a fibras de paso a otros territorios coliculares. La topograf!a de la proyecci6n cere­ belotectal solo se obtiene con inyecciones en capas colicula­ res profundas y no en los de inyecciones superficiales. Sin embargo, se han descrito fibras cerebelosas cruzadas en casos de inyecciones de este tipo (ANGAUT y BOWSHER, 1970). Si esas fibras cruzasen efectivamente a trav~s de las capas colicula­ res su perficiales, las inyecciones laterales en col!culo te~ dr!an que dar un numero mayor de c~lulas positivas en los nu­ cleos cerebelosos contralaterales que las inyecciones ~ales, 208 cosa que no ocurre. Pensamos pues, que nuestros resultados se deben, al menos en su mayor parte al lugar del coltculo en que inyectamos la peroxidasa y obtenemos as1 una topografta clara en cada una de las estructuras en que aparecen c~lulas marca­ das. Seguiremos aqut igual que en la descripci6n de los halla~ gos, una ordenaci6n rostrocaudal y dorsoventral, en la discu­ si6n de las distintas estructuras que envtan proyecciones al coltculo desde tronco del enc~falo y cerebelo; si bien, en a! gun caso preferiremos hacer una agrupaci6n de otro tipo para facilitar la comprensi6n funcional del conjunto. REGION PRETECTAL Para identificar los nucleos que la componen hemos segui­ do los atlas de REINOSO-SUAREZ (1961) y BERMAN (1968) , como en resto del tronco del enc~falo y cerebelo, y los espec!ficos de KANASEKI y SPRAGUE (1974) y AVENDA90 y JURETSCHKE (1980). KANASEKI y SPRAGUE (1974) y AVENDA90 y JURETSCHKE (1980) siguen la misma denominaci6n para los nucleos que componen esa regi6n situada en el limite meso-diencef~lico. Los primeros, los ordenaban segun su posici6n rostrocaudal; los segundos, los clasificaban en tres grupos obedeciendo a una topografta lateromedial. KANASEKI y SPRAGUE (1974) describ1an: nucleo pretectal a~ 209 terior, con sus partes reticular y compacta: nucleo pretectal medial; nucleo pretectal olivar; nucleo pretectal posterior; nucleo del tractum opticum y nucleo pretectal sub6ptico. AVENDANO y JURETSCHKE (1980) individualizaban tres grupos: 1) nucleos de la comisura posterior con sus divisiones dorsal, lateral y ventral; 2) un grupo dorsolateral, que se compon1a de los nucleos del tractum opticum lateral y medial y los nucleos olivares; 3) un grupo intermediario, representado por el nucleo pretectal posterior, nucleo sub6ptico, nucleo pretectal ante­ rior con sus divisiones compacta y reticular, y nucleo pretec­ tal medial. Nuestros hallazgos de neuronas marcadas en esa regi6n cou firmaban la proyecci6n pretecto-tectal descrita previamente por m~todos de degeneraci6n anter6grados y retr6grados (RINVIK y cols., 1976; GRAHAM, 1976; BERMAN, 1977; ITCH, 1977; GRDFOv.A y cols., 1978; EDWARDS y cols., 1979 y TORTELLY, 1981). No existe una descripci6n topogr4fica precisa de las afe­ rencias desde esa regi6n a col1culo superior y gran discordan­ cia en el nivel de terminaci6n de esas fibras en las capas del col1culo. Nosotros, inyectando HRP en capas superficiales de co11- culo, solo hemos encontrado neuronas en nGcleo del tracto 6p­ tico, y no hemos encontrado neuronas marcadas en otros nGc~s de regi6n pretectal. BERMAN (1977) demostraba proyecci6n 210 pretectal ipsilateral a coliculo, utilizando autorradiograf!a y HRP. Para GRAHAM (1976) la terminaci6n se realizaba en ca­ pas intermedias de coliculo, cosa que nosotros apoyamos, ya que casi todas nuestras inyecciones se encuentran a ese nivel. GRAYBIEL (1972 y 74) y EDWARDS y cols. (1979) estaban de a~ do en ese patr6n terminal. ITOH (1977) fue el primero en tratar de hacer una topo­ grafia de esa proyecci6n. Decia que la porci6n rostral del pretecto proyectaba a la zona medial del coliculo y la mitad caudal del pretecto a la zona lateral del coliculo. Nosotros coincidimos con ~1 en la existencia de una topografia global (TORTELLY, 1981, decia que no exist!a), pero no en la topogr~ fia que el describe. Esta podr!a ser v§lida, en parte, para nucleo pretectal anterior, pero en absoluto para el resto. En casos de inyecci6n rostral en coliculo hab!a un claro pre­ dominio de proyecci6n contralateral, siendo m§s densa la ips! lateral secundariamente a inyecciones caudales en coliculo. Hemos encontrado tambi~n una topografia mediolateral, siendo m4s abundante la tinci6n en nucleos situados lateralmente, en los casos de inyecciones laterales en coliculo, y m§s abunda~ te en los mediales, en los casos de inyecciones mediales en coliculo. La bilateralidad es m4s clara en los casos de in­ yecciones mediales y de inyecciones centrales. Quiz§ los hallazgos de ITOH (1977) se debian en parte a lesi6n defibras retinotectales y corticotectales, t6picamente ordenadas y que pasarian por el pretectum en direcci6n al coliculo superior. 211 Hemos encontrado proyecciones a col!culo, topogr&ficamente ordenadas, como hemos descrito en los hallazgos, desde nucleo pretectal medial: nucleo de comisura posterior dorsal y lateral: nGcleo pretectal anterior compacta y reticular, y nucleos del tracto 6ptico medial y lateral. CARPENTER y PIERSON (1973) demostraron que lesiones en n6- cleo de comisura posterior y sustancia gris central imped!an los reflejos directo o consensual a la luz, cosa que no compro­ baban al lesionar otros nucleos de regi6n pretectal, por lo que pensaban que el nucleo de la comisura posterior era el m~s rel~ cionado con impulsos oculomotores. Confirmaron esa proyecci6n desde nGcleo de comisura posterior RINVIK y cols. (1976) con HRP, aunque sin observar una clara topograf!a: tambiefi GROFOVA y cols. (1978). EDWARDS y cols. (1979) fueron los primeros en especificar esa proyecci6n desde diferentes nucleos. Encontr~ ban la mayor cantidad de c~lulas marcadas en nucleos de comisu ra posterior ipsilateralmente y en parte reticular de nucleo pretectal anterior. El resto de c~lulas marcadas, a nivel del nGcleo pretectal posterior y nucleos del tracto 6ptico. Nosotros hemos encontrado proyecciones desde todos los n~ cleos de la regi6n pretectal a col!culo superior, si bien estas proyecciones guardan una topograf!a general y particular de c~ da nucleo. Estas proyecciones son bilaterales. El nucleo del tracto 6ptico y el nucleo parabigeminaleran, en nuestro materal, las dos unicas estructuras que aparec!an 212 marcadas secundariamente a inyecciones superficiales. Esas c~­ lulas estaban d~bilmente tefiidas, a diferencia de las de ~ y cols. (1979) que lo estaban fuerternente, pareci~ndose rn~s a las que nosotros encontrabamos secundariamente a inyecciones en estrato gris interrnedio. Pensamos que podia deberse a que la inyecci6n que ellos consideraban superficial pod!a haber af~ do a stratum opticurn que, segGn la revisi6n de GOLDBERG y ROBINSON (1978), es la capa de mayor conting~ncia de fibrasaf~ rentes y eferentes del col!culo superior. Nosotros hemos descrito una topograf!a clara en cada uno de esos nGcleos segGn el ~rea de inyecci6n colicular. La pro­ yecci6n desde nGcleo pretectal medial es unilateral, del mismo lado de la inyecci6n para las inyecciones caudales (Fig. 104 y 146) y del lado contrario para las rostrales (Fig. 31 y 60). Solo observamos bilateralidad en los casos de inyecci6n central (Fig. 179). No hay topograf!a en sentido rnediolateral. Los nGcleos de la comisura posterior dorsal tienen una ~ yecci6n bilateral en todos los casos. Es preferente del mismo lado de la inyecci6n, cuando esta es caudal (Fig. 104, 146, 147 y 148) y del otro lado, cuando se trata de una inyecci6n situ~ da rostralmente en col!culo (Fig. 31 y 60). Las neuronas se sitGan m~s lateralmente en el nGcleo en los casos de inyecciones laterales (Fig. 31 y 104) que en los de inyecciones mediales (Fig. 60, 146 y 147). Las inyecciones centrales marcan neuronas bilateralmente en esos nGcleos, sabre 213 todo a niveles rostrales y con un claro predominio en el rnisrno lado de la inyecci6n (Fig. 179, 180, 181 y 182). La proyecci6n desde los n6cleos de la comisura posterior lateral es tambi~n bilateral, siendo rn4s densa para las inyec­ ciones rnedialmente situadas (Fig. 60, 61, 62, 146, 147 y 148), sobre todo para las rnediocaudales (Fig. 146). Las neuronas que encontramos despu~s de inyecciones rostrales en col!culo aparecen, preferentemente en el n6cleo contralateral (Fig. 30, 31, 60 y 62). Despu~s de inyecciones caudales las neuronas se encuentran m4s densamente en el nucleo ipsilateral (Fig. 104, 105, 146-148). Secundariamente a inyecciones centralmente si­ tuadas la bilateralidad es la regla, con algo de predominio ipsilateral y en el polo caudornedial y ventral del nucleo (Fig. 179-182). El nucleo pretectal anterior compacto env!a proyecciones ipsilaterales a col!culo correspondientes a inyecciones caud2 laterales (Fig. 104, 105 y 133). A nivel rostral y en el nu­ cleo contralateral a la inyecci6n se encuentran las c~lulas secundarias a inyecciones rostrolaterales en col!culo (Fig. 31). Con menos densidad aparecen neuronas lateralmente situ~ das en el nucleo ipsilateral a inyecciones rostromediales en col!culo (Fig. 60). No observarnos bilateralidad ni c~lulas secundarias a inyecciones caudornediales ni centrales. La parte reticular de ese n6cleo tiene una proyecci6n b! lateral. Las neuronas secundarias a inyecciones rostrales en 214 .col1culo se situan, de preferencia en el nucleo contralateral, 1 y a niveles caudales del mismo, ·llegando algo m~s rostralmen­ te las de inyecciones mediales (Fig. 60, 61 y 62) que las de inyecciones laterales (Fig. 31 y 32). En el nucleo ipsilateral a la inyecci6n aparecen predomi­ nantemente, las neuronas de inyecciones caudales (Fig. 132), siendo en este caso m~s rostrales las correspondientes a inye£ ciones laterales (Fig. 104) que las correspondientes a inyec­ ciones mediales (Fig. 147). La mayor densidad de proyecci6n desde el nucleo pretectal posterior se encuentra en el nucleo ipsilateral y corresponde a inyecciones caudomediales (Fig. 147 y 148). Tambi~n sonab~ dantes ipsilateralmente las neuronas de inyecciones centrales (Fig. 180, 181 y 182) y escasas las de inyecciones rostrales (Fig. 32, 61 y 62) que son las que se situan rna§ dorsolateral­ mente en el nucleo. Contralateralmente a la inyecci6n la densidad neuronal s! gue estando a favor de las inyecciones caudomediales (Fig. 147 y 148) que se sitaan bordeando ventromedialmente el nucleo. Las neuronas de los restantes tipos de inyecci6n se situan tam bi~n a ese nivel, siendo las m~s escasas las de inyecci6n cau­ dolateral (Fig. 105) y adoptando en general, las neuronas de inyecciones rostrales la posici6n m~s medial en el nucleo (Fig. 32y61). 215 En nucleo del tracto 6ptico tambi~n hemos encontrado una clara topograf!a. La proyecci6n desde nucleo del tracto 6ptioo medial es bilateral para todos los tipos de inyecci6n, situ~n~ se m~s medialmente las neuronas secundarias a inyecciones medi~ les (Fig. 61, 147 y 148) y m~s lateralmente las de inyecciones laterales (Fig. 32). Lateralmente seve aumentar a ambos lados la densidad de las neuronas correspondientes a inyecciones cen­ trales, que constituyen la proyecci6n m~s abundante desde el nQ cleo del tracto 6ptico lateral (Fig. 180). Observamos en este nucleo una gradaci6n topogr~fica de neuronas mediolateralmente. Se situan en el borde medial del nucleo las de inyecci6n medial (Fig. 61, 62, 94 y 148) yen el borde lateral, las de inyecci6n lateral (Fig. 32), situ~ndose dispersas entre ellas las corres­ pondientes a inyecciones anteriores (Fig. 61 y 62) e inyeccio­ nes centrales (Fig. 180), aunque se situan m~s dorsalmente las de inyecciones rostrales (Fig. 62) y m~s ventralmente las de i~ yecciones centrales (Fig. 148). Aunque hay bilateralidad en t2 dos los casos, la densidad es mayor en el mismo lado de la i~ ci6n en los casos en que ~sta es medial en col!culo (Fig. 61 y 148), siendo mayor la densidad contralateralmente en los casos en que ~sta es lateral en col!culo (Fig. 32). Para las inyec­ ciones centrales la bilateralidad demuestra claro predominio a favor del lado contralateral (Fig. 180). JONES y POWELL (1971) describieron proyecciones desde corteza visual a nucleo del tractum opticum. Sugirieron que ese nucleo ser!a para la cor­ teza visual equivalente a lo que son los grupos tal~micos pos- 216 terior e intralarninar para las cortezas auditiva y somatosenso­ rial. Estos autores encontraban ·fibras degeneradas secundarias a enucleaci6n ocular en nucleo del tracto 6ptico, obteniendo el mismo resultado secundariamente a lesiones en corteza visual. UPDYKE (1977), en un estudio con autorradiografta en gatos, afirmaba que el nucleo del tracto 6ptico recib!a fibras aferen­ tes desde las !reas visuales estriada y preestriada. GIOLLI y cols. (1978), negaban las proyecciones desde ~ visual I en un trabajo con autorradiografta en conejos. Ellos atribu!an la discrepancia de sus opiniones a una posible dife­ rencia entre las v!as anat6micas de las dos especies. EDWARDS y cols. (1974), GRAYBIEL (1972,1975), KAWAMURA y cols. (1974) afirmaban utilizando diferentes m~todos que retina y corteza visual proyectaban a capas superficiales de coltculo superior. Esas terminaciones se situaban a diferentes niveles de stratum griseum superficialis (GAREY y cols., 1968: KAWAMURA y cols., 1974: GRAYBIEL, 1975). HARTING y cols. (1973) y SPRAGUE (1975) estudiaron la or­ ganizaci6n sin!ptica de estrato gris superficial, quiz! se ~ a la posici6n axonal profunda en esa capa el que en nuestras i~ yecciones superficiales no encontremos neuronas en retina (est~ mos aun en periodo de estudio) ni en corteza visual (TORTELLI, 1981) • 217 Todos esos hechos nos permiten estar de acuerdo con TOR­ TELLY (1981) en que las proyecciones desde corteza visual y r~ tina a las capas superficiales de col!culo superior pueden ser bisin~pticas, a trav~s de nacleo del tracto 6ptico y nGcleo p~ rabigeminal. Lesionando zonas pretectales vecinas a nGcleos del tracto 6ptico aparec!an fibras degeneradas en oliva inferior de cone­ jo (MIZUNO y cols., 1974). Esa via pretecto-olivar y later­ minaci6n de la proyecci6n pretecto-tectal en capas intermedio­ profundas de coliculo pueden ser las responsables de respues­ tas de orientaci6n visual. CASAGRANDE y cols. (1972) justifi­ can la influencia de regi6n pretectal no solo en la via senso­ rial visual (nGcleo del tracto 6ptico) sino tambi~n en el con­ trol oculomotor. La via pretecto-olivar seria uno de los sus­ tratos morfol6gicos de conducci6n de est1mulos visuales a cere belo. Segun MAEKAWA y SIMPSON (1972,1973) respuestas evocadas en fl6culo y n6dulo por estimulaci6n del nervio 6ptico eran conducidas por el complejo pretectal lateral y la oliva infe­ rior en su zona rostromedial. Segun BRODAL (1940) la proyec­ ci6n pretectal a la zona dorsal de la oliva conducir!a impul­ sos visuales a nucleos vestibulares y fastigios. NUCLEO PARABIGEMINAL Discutimos este nucleo, aunque no corresponde a la orden~ ci6n previamente establecida para comprender mejor su~iaci6n 218 funcional con el nGcleo del tracto 6ptico. Son estos dos nucl~ como ya hemos dicho, las dos unicas estructuras en que encontra­ bamos neuronas marcadas secundarias a inyecciones superficiales en coltculo. El nGcleo parabigeminal es ovoideo, est§ formado por un ~ po compacto de celulas en la parte lateral del mesenc~falo, por debajo del braquium del coltculo inferior y lateralmente al tra2 to tecto-pontino. Forma parte de un sistema sat~lite del col!­ culo superior, junto con el tegmento lateral mesencef!lico, lla mado "complejo tegmental parabigemino-lateral" por GRAYBIEL (1978) • Encontrabamos proyecciones bilaterales a col!culo desdeese nGcleo, que terminaban en capas superficiales e intermedio-pro­ fundas. GROFOVA y cols. (1978) encontraron proyecciones a esas capas de coltculo pero no dectan si eran o no bilaterales ni si segutan una distribuci6n topogr§fica. SegGn ellos aumentaba la cantidad e intensidad de neuronas marcadas si la inyecci6n pro­ fundizaba a stratum griseum intermedium, de acuerdo con nuestros resultados. GRAYBIEL (1978) encontraba las terminales de esas proyecciones a nivel de stratum opticum. Segun EDWARDS y cols. (1979), el nGcleo parabigeminal proyectaba primaria y exclusi­ vamente a capas superficiales de coltculo superior, y justifi­ caban la aparici6n de neuronas secundarias a la inyecci6n de HRP en stratum griseum intermedium por la contaminaci6n de las capas superficiales. 219 Nuestros hallazgos no coinciden en absolute con los de GRAYBIEL (1978), EDWARDS y cols. (1979) y TORTELLY (1981), que observaban una distribuci6n de neuronas caudalmente en el nu­ cleo ipsilateral y rostralmente en el contralateral, eso puede ser cierto en algun caso, pero no en general. Despu~s de hacer inyecciones muy localizadas en col1culo superior encontramos que las inyecciones rostrales son las que dan una tinci6n neuronal m~s densa, y las centrales la mayor bilateralidad. La proyecci6n es fundamentalmente contralateral para las inyecciones situadas lateralmente en col1culo e ipsilateral p~ ra las medialmente situadas. La proyecci6n m~s significativa es la correspondiente a inyecciones rostrolaterales y la m~s d~bil la de inyecciones caudolaterales. Las inyecciones cen­ trales guardan una bilateralidad uniforme a niveles mediocau­ dales del nucleo. Las inyecciones rostrales demuestran una proyecci6n m~s densa en cuento a nGrnero de neuronas y m~s extensa topogr~fi­ camente en sentido rostral. Las inyecciones caudales, una prg yecci6n con un origen m~s caudalmente situado en el nucleo. GRAYBIEL (1978), utilizando autorradiografta estudi6 la topograf!a del sistema de fibras retinoparabigeminales, enco~ tr6 una retinopat1a comparable con los mapeos fisiol6gicos c2 liculares (LANE y cols., 1974) sugiriendo una verdadera visu2 220 top!a en ese nucleo. La organizaci6n parabigeminotectal ha sido estudiada desde el punto de vista retinot6pico en el oposum por MENDEZ OTERO y cols. (1980). SHERK (1978, 1979a y 1979b) confirm6, en gatos, esa organizaci6n visuot6pica, fisiol6gica, viendo que diferen­ tes c~lulas parabigeminales respond!an a diferentes estimulos visuales, concluy6 que el campo visual ipsilateral estaba re­ presentado en la parte rostral del nucleo, mientras que la re­ presentaci6n del campo visual contralateral ocupaba las zonas central y caudal del nucleo. Todo eso sugiere la existencia en nucleo parabigeminal de una retinotop!a clara y de una importa~ te misi6n en el procesamiento de los movimientos oculares a ni­ vel colicular. Ha hemos discutido la importancia que puede te­ ner este nucleo y el del tracto 6ptico como estaci6n a capas sy perficiales de col!culo de los impulsos que llegan desde reti­ na y corteza visual. SUSTANC1A NEGRA Las proyecciones a col!culo desde ese nucleo mesencef!lico, de situaci6n contigua y dorsal al haz piramidal, hab!an sido propuestas por RIOCH (1929), CARPENTER y McMASTER (1964), sien­ do descritas por LLAMAS (1966) y LLAMAS y REINOSO-SUAREZ (1968) en gatos, utilizando el m~todo de NAUTA. No hemos encontrado neuronas marcadas en ese nQcleo secun dariamente a inyecciones superficiales en col!culo, hallafidolas 221 de forma constante siempre que la inyecci6n se encontraba por debajo del stratum opticum, en stratum griseum intermedium y stratum griseum profundum. Para GRAYBIEL (1978) las proyec­ ciones nigrotectales terminaban en capas intermedias del col! culo. HOPKINS y NIESEN (1976), habtan afirmado que la sustan cia negra proyectaba a capas profundas de coltculo superior y que algunas fibras que van de sustancia negra a sustancia gris central lo hac!an a trav~s de estratos profundos de coltculo superior. Nuestros hallazgos demuestran que una proyecci6n de ca­ racter bilateral desde sustancia negra a coltculo, siendo mas densa ipsilateralmente. En ese aspecto global estamos de acuerdo con GROFOVA y cols. (1978) y GRAYBIEL (1978), pero ellos solo consideraban la porci6n reticular de sustancia ne­ gra. EDWARDS y cols. (1979) y TORTELLY (1981), sin embargo, han descrito neuronas marcadas en ambas zonas reticular y la­ teral de sustancia negra, denominaci6n dada por REINOSO-~Z (1961) y BERMAN (1968). EDWARDS y cols. (1979) describ!an aumentos de celulas marcadas a niveles mas rostrales. En nuestro material hay un claro dominio de celulas de fn yecciones laterales rostralmente y de inyecciones mediales caudalmente. Son mas rostrales las neuronas de inyecciones rostrales en coltculo y mas caudales las de inyecciones caudales. Hay mas cantidad de neuronas en las inyecciones mediales que en 222 las laterales. Solo tifien c~lulas en parte compacta las inyec­ ciones rostrales. Hay m!s densidad neuronal en parte reticular ~n inyecciones mediales y m~s en porci6n lateral en inyecciones laterales. Contralateralmente encontramos neuronas secundarias a todos los tipos de inyecci6n pero en muy poca cantidad. Sie~ do m~s rostrales las de inyecciones rostrales que las de inyec­ ciones caudales. Con respecto a tamafio y forma celular estamos de acuerdo con GROFOVA y cols. (1978). GROFOVA y cols. (1980) son los Gnicos autores que sugirie­ ron una proyecci6n a porci6n compacta reticular al ver, en un estudio morfol6gico efectuado marcando neuronas de sustancia negra con HRP despu~s de registrarlas intracelularmente, en re§ puesta a est!mulos tal!micos o tectales, arborizaciones termi~ les de algunas colaterales en la vecindad de la porci6n compac­ ta. GRAYBIEL (1978), basada en la posibilidad de que la proye2 ci6n nigro-tectal mantenga una ordenaci6n retinot6pica, como la mantienen los campos motores en las unidades coliculares, sug! ri6, que esa v!a nigrotectal representar!a la transferencia de informaci6n desde corteza visual, a trav~s de un puente trans­ estriado a sustancia negra y, de ella al col!culo superior. Esta vra ser1a as1, an~loga a las proyecciones visuales trans­ pontinas o trans-olivares a cerebelo. Sugieren que la distri­ buci6n columnar de esa proyecci6n correspond!a a registros 223 verticales en coltculo superior, segun una organizaci6n retino­ t6picarnente ordenada y trat6 de dar consistencia por ese siste­ ma de integraci6n funcional en la rnotilidad ocular a los halla! gos cltnicos de alteraci6n oculornotora en enferrnedad de Parkinson estudiados por DE JONG y cols. (1971) y CORIN y cols. (1972). MOHLER y WURTZ (1976), registraron respuestas neuronales en monos, en sustancia negra, antes de un movirniento ocular, que interpretaron como una sefial de "perrniso" al sistema efector v! suomotor. Eso justificarta los des6rdenes en la iniciaci6n de los movirnientos oculares que ocurren en enferrnedades que af~ a sustancia negra o nucleos de la base. Se explicartan de la misma forma la bradicinesia, hipocinesia oculomotora y efecto de la atenci6n secundarios a lesiones en coltculo superior. Si bien para REAVILL y cols. (1979) la vta nigrotectal no se encuentra bajo la influencia dopamtnica, a diferencia del ~ cuito nigroestriado, CHEVALIER y cols. (1981) han evidenciado la naturaleza gaba~rgica inhibitoria de la proyecci6n nigrotec­ tal. ANDERSON y YOSHIDA (1980), estirnulaban antidr6micarnente te lamo y col!culo superior, registrando en sustancia negra. PrQ pusieron que ramas del mismo ax6n de sustancia negra se diri­ g!an a t~lamo ventromedial y al coltculo superior. Bas~ndose en las capas coliculares profundas a las que llegaban los axo­ nes ntgricos estaban implicadas en el control de la musculatura ocular y del cuello y que las !reas tal!micas a las que proyec- 224 taban los axones n1gricos, a su vez, proyectaban, en el mono, a, ~reas corticales rostrales, al gyrus pretectal, especialmente a ~reas corticales laterales en la regi6n del sulcus arcuatus: s~ girieron que los ramos coliculares y tal~micos de los axones de la sustancia negra, desempefiaban algun papel en el control de la actividad de neuronas corticales y coliculares que, a su vez, estaban implicadas en el control de los movimientos oculares y cef~licos. FORMACION RETICULAR MESENCEFALICA Hemos encontrado tarnbi~n topograf1a en la proyecci6n reti­ culo-tectal. Las neuronas marcadas tras inyecciones laterales en col1culo se situaban m~s rostralmente en FRM, siendo de pre­ ferencia ipsilaterales las neuronas marcadas tras inyecciones caudales en col1culo, y contralaterales las de inyecciones me­ diales. La importancia de la interrelaci6n reticulo-tectal ha­ b!a sido descrita ya por KAWAMURA y cols. (1974). RAFOLS y MATZKE (1970) describieron de forma minuciosa las conexiones eferentes de col1culo superior a formaci6n reticular mesencef~ lica. Segun ellos los centros tegmentales reticulares ipsila­ terales recib!an las fibras del col1culo superior, a trav~s de un haz directo tecto-reticular que terminaba, fundamentalmente, en la parte lateral del tegmento mesencef~lico y parte superior del puente. Esos hallazgos pod1an estar de acuerdo con los de ALTMAN y CARPENTER {1961), que suger!an que las largas proyec­ ciones desde col!culo superior a los centros reticulares ofre- 225 cian un sustrato anat6mico para la activaci6n reticular en re~ puesta a estimulos lumonosos. BELLy cols. (1964), estudiaron los efectos de estimulos plurisensoriales naturales sobre for­ maci6n reticular mesencef4lica, concluyendo que su porci6n ce~ tral tenia la mayoria de unidades reaccionantes a est1mulos so m4ticos y el menor n6mero de ellas reaccionantes a estimulos visuales. Esa afirmaci6n concordar1a con lade RAFOLS yMA~ (1970) en que era la parte lateral del tegmento mesencef4lico donde terminaban la mayor1a de fibras directas que llegaban de col1culo superior. En la formaci6n reticular mesencef4lica p~ rece estar localizada el &rea supranuclear inmediata a las mo­ toneuronas del sistema motor ocular en el plano vertical. Es­ ta area comprende los llamados nucleos accesorios del nucleo motor ocular comun (sobre todo el nucleo intersticial de CAJAL) v a la formaci6n reticular vecina. La lesi6n de estas zonas da lugar a una abolici6n comple­ ta de los movimientos oculares en el plano vertical (affiUS«FF, 1974; PASIK y cols., 1969). Asimismo, son conocidas las rela­ ciones de estas estructuras con los nucleos motores oculares tanto desde el punto de vista anat6mico (CARPENTER y cols., 1970) como electrofisiol6gico (SCHWINDT y col., 1974). Mediante el registro extracelular en animales despiertos se ha observado que en la formaci6n reticular mesencefalica existen neuronas que producen un brote de actividad durante movimientos sac&dicos voluntaries o durante las fases r4pidas 226 del nistagmo vestibular y optocin~tico (BUTTNER y cols., 19771 KING y FUCHS, 1977). En la actlvidad unitaria de dichas neu­ ronas parecen ir codificados los par§metros necesarlos para la realizaci6n y mantenimiento de los movimientos oculares (HENN y COHEN, 19761 BUTTNER y cols., 1977). EDWARDS y cols. (1980) siguiendo a CASAGRANDE y cols. (1972) destacan la gran similitud histol6gica, anat6mica y fi­ siol6gica que existe entre las capas profundas de col!culo su­ perior y la formaci6n reticular adyacente a ~1. EDWARDS y cols. (1979) no detectaban neuronas marcadas secundariamente a la inyecci6n de HRP en col!culo superior m§s que en ndcleo cuneiforme contralateral en muy pequefia proporci6n y ndcleo subcuneiforme de forma bilateral aunque principalmente contra­ lateral. En nuestro caso hemos encontrado proyecciones bila­ terales desde estas estructuras y m§s ampliamente ipsilatera­ les, atribuyendo los hallazgos de EDWARDS y cols. (1979) a que inyectaron solo zonas limitadas de col!culo y a que sus afirmaciones se refieren a un caso con inyecci6n rostral que profundiz6 a tegmenta mesencef§lico subyacente. GROFOVA y cols. (1978) describieron la proyecci6n a col!­ culo superior, tambi~n TORTELLY (1981), aunque sin estudiarla cualitativa ni cuantitativamente, cosa que nosotros hemos rea­ lizado pudiendo resumir de nuestros hallazgos que las neuronas de inyecciones laterales en coliculo se sitdan m§s rostralmen­ te en ella, siendo, de preferencia, ipsilaterales las de inye£ 227 clones caudales (Fig. 104 y lOS) y contralaterales, las de in­ yecciones mediales (Fig. 31). En los casos de inyecci6n caud2 lateral, las neuronas se extienden ventrolateral y dorsolate­ ralmente, siendo masiva su densidad, sobre todo, en el polo~ dorsal del nGcleo, a sus niveles rostrales (Fig. 106). Las ne~ ronas de inyecciones caudomediales aumentan en namero caudal­ mente y se extienden en direcci6n mediolateral dorsoventralmen te (Fig. 151-154). Las neuronas correspondientes a inyecciones rostrales se dispersan en la zona central del nGcleo laterome­ dialmente en direcci6n dorsoventral, situ~ndose mas laterales las de inyecci6n lateral (Fig. 33-35) y mas medioventrales las de inyecci6n medial (Fig. 63-66). Las de 1nyecci6n central ocupan una posici6n dorsomedial en el nGcleo en las zonas mas rostrales (Fig. 183), extendi~ndose lateralmente en las zonas caudales en que la proyecci6n es mas densa (Fig. 184 y 185). Las neuronas de la zona mas caudal del nacleo corresponden a inyecciones centrales (Fig. 186) y caudales en col!culo (Fig. 158) • En el nGcleo contralateral dominan en los niveles mas~ trales las neuronas de inyecciones rostromediales, que se si­ taan mediolateralmente en direcci6n ventrodorsal (Fig. 61 y 63) . A niveles mas caudales, en que aparecen neuronas de otros tipos de inyecci6n, adoptan la posic16n mas lateral en el nacleo (Fig. 65-68). Por dentro de esas neuronas se si­ taan las de inyecciones caudolaterales (Fig. 106) y centrales (Fig. 183-185), siendo las mas mediales las correspondientes 228 a inyecciones caudomediales (Fig. 151, 152 y 155). Las de in­ yecci6n rostromedial siquen una distribuci6n difusa laterome­ dialmente en la zona ~s ventral del nucleo (Fig. 64-68). La proyecci6n central se encuentra en la zona m§s caudal del nu­ cleo (Fig. 185 y 186) junto a alguna neurona de inyecci6n ro~ tral en col!culo (Fig. 36 y 69). SUSTANCIA GRIS PERIACUEDUCTAL En nuestro material esta estructura demostr6 proyectar abundante y bilateralmente a col!culo superior, aunque a ma­ yor cantidad desde el mismo !ado. EDWARDS (1977), utilizando t~cnicas combinadas de trans­ porte axonal retr6grado de HRP y de autorradiograf!a, encon­ tr6 proyecciones desde col!culo superior a sustancia gris pe­ riacueductal, sugiriendo que esa proyecci6n formaba parte de un gran mecanismo de control tectal-oculomotor. CAJAL (1911) clasificaba las dendritas de las motoneuronas oculomotoras en posteriores, ramific§ndose en la sustancia gris periacueduc­ tal y dendritas anteriores y antero-externas ramific§ndose en la formaci6n reticular vecina del fasc!culo longitudinal me­ dial. Igualmente GRAYBIEL (1977) encontr6 tambi~n una inten­ sa comunicaci6n entre formaci6n reticular paramediana del puente y sustancia gris periacueductal. Nuestros hallazgos adem~s de sefialar una proyecci6n desde esta formaci6n a col!­ culo, pueden suponer un circuito de retro-alimentaci6n a estas 229 proyecciones. EDWARDS y cols. (1979) no encontraron neuronas marcadas en SGP. S!, GROFOVA y cols. (1978) y TORTELLY (1981) con la misma t~cnica y en el mismo tipo de animal. No hay ninguna descrip­ ci6n topogr§fica de las proyecciones desde esta formaci6n a co­ l!culo anterior a la nuestra que sefiala una proyecci6n sistem!­ tizada al col!culo superior. En el polo m!s rostral del tercio superior, considerando este entre los planos -6 y -3 del atlas de REINOSO-SUAREZ (1961), encontramos neuronas correspondientes a inyecciones rostrolaterales en la parte dorsal de sustancia gris (Fig. 30 y 31), en la parte lateral son mediales y se si­ tuan m!s dorsales las de inyecci6n caudomedial (Fig. 146) que las de inyecci6n rostromedial que se situan m4s ventrales (Fig. 60). En la zona medial de sustancia gris encontramos, sobre to­ do, neuronas de inyecci6n rostrolateral (Fig. 32 y 33) y algu­ na de inyecci6n caudomedial (Fig. 149 y 150). A niveles m4s caudales de ese tercio superior se ven a~ tar el numero de neuronas secundarias a inyecciones laterales, fundamentalmente, en la zona lateral de sustancia gris, situ4n dose m§s rostralmente en ella las secundarias a inyecci6n cau­ dolateral (Fig. 106), que las de inyecci6n rostrolateral (Fig. 34 y 35) que junto a las de inyecciones centrales se situanen la zona m4s caudal del nucleo (Fig. 183 y 184). 230 En el tercio medio del nucleo (entre -3 y 0 del atlas) en la parte rostral, aparecen neuronas secundarias a inyecciones rostromediales, sobre todo, en la zona dorsal y lateroventral (Fig. 68 y 69) ocupando el centro de esa zona lateral las neu­ ronas de inyecciones centrales (Fig. 185 y 186) y aumentando las secundarias a inyecciones caudolaterales en la zona ventrg lateral (Fig. 108 y 109) y de las rostrolaterales en la zona dorsolateral a medida que nos desplazemos c~udalmente (Fig.35- 37) • En el tercio inferior del nucleo (entre 0 y -3 del atlas) se situan m~s rostralmente en el borde lateral las neuronas secundarias a inyecciones centrales (Fig. 187) ocupando a ni­ veles m~s caudales el borde lateral las secundarias a inyec­ ciones caudales (Fig. 111 y 158), situ~dose las de inyeccio­ nes rostrales en la zona dorsal y ventral de nucleo (Fig. 38 y 39). Contralateralmente, en el tercio superior dominan las neu­ ronas secundarias a inyecciones mediales en el polo m~s ros­ tral (Fig. 73) apareciendo en mayor n6mero neuronas de inyec­ ci6n caudomedial a niveles m~s caudales y aumentan en nGmero, las celulas de inyecciones rostrales al acercarnos al tercio medio del nucleo en que dominan claramente las neuronas de in yecci6n rostromedial que adoptan una situaci6n dorsolateral y ventrolateral dejando libre la zona lateral central (Fig. 99). A niveles rostrales del tercio inferior del nucleo apare- 231 cen con la misma distribuci6n neuronas de inyecciones caudales y centrales (Fig. 190) siendo las mas caudales en el borde veu trolateral del nucleo las neuronas de inyecci6n rostral (tanto medial como lateral) (Fig. 42). FORMACION RETICULAR DEL PUENTE Esa porci6n de formaci6n reticular interviene segun ~ y COHEN (1978) en los movimientos oculares. Los r~pidos, de­ pend!an del nucleo reticularis pontis oralis y los movimientos lentos del nucleo reticularis pontis caudalis. Esos nucleos reciben proyecciones desde col!culo superior (KAWAMURA y cols., 1974) y envian fibras directas al nucleo ab ducente (GRAYBIEL, 1977) • Para esta autora esos nucleos repr~ sentar!an una estaci6n de relevo para la informaciOn desde co­ liculo superior a nucleo abducente contralateral. Ese nucleo es el que inicia el movimiento de sacudida oc~ lar, enviando impulses al nervio oculomotor contralaterala tr~ v~s del fasciculo longitudinal medial. Experimentos recientes han demostrado que los movimientos de sacudida y las fases r~pidas del nistagmo vestibular y optQ cin~tico en el plano horizontal se generaban en la zona param~ diana de la formaci6n reticular bulbo-protuberancial. La est! mulaci6n el~ctrica de esa zona producia movimientos oculares en el plano horizontal de caracteristicas identicas a los movi- 232 mientos espont~neos (COHEN y KOTMATSUZAKI, 1972; KELLER, 1974); en cambio, la lesi6n abol1a los movimientos conjugados horizo~ tales (COHEN y cols., 1968). Los registros unitarios realiza­ dos en esta zona mostraban la existencia de unidades f~sicas, las cuales produc!an un brote de actividad durante el movimien to y de otras unidades, cuyo disparo t6nico se hac!a silente durante movimientos de sacudida voluntaries o durante las fases r~pidas del nistagmo vestibular u optocin~tico (KELLER, 1974; COHEN y HENN, 1972; HENN y COHEN, 1976; LUSCHEY y FUCHS, 1972). Aunque COHEN y HENN (1972) identificaron el ~rea supranu­ clear con el nGcleo reticular gigantocelular, aGn no conocemos con precisi6n la localizaci6n de las neuronas supranucleares que representan la via final de proyecci6n sobre las motoneur~ nas oculares. Tampoco se conocen sus conexiones (BAKERy BER­ THOZ, 1977; RAPHAN y COHEN, 1978). HIGHSTEIM y cols. (1976), estimulando los nGcleos reticu­ lares del puente oral y caudal registraba potenciales postsi­ n~pticos excitadores de tipo monosin~ptico en las motoneuronas de los nGcleos motor ocular externo homolateral y motor ocular comGn contralateral. Esos resultados contrastan con la dificultad observada en estudios con peroxidasa para encontrar conexiones entre estos nGcleos de formaci6n reticular y los nGcleos oculomotores (BUTTNER-ENNEVER y HENN, 1976; GRAYBIEL y HARTWIEG, 1974). 233 en nucleo reticular oral del puente siguen una distribuci6n ve~ trolateral y dorsolateral en los nucleos de ambos lados. Est4 claro el predominio de las neuronas de inyecciones laterales en el nucleo contralateral (Fig. 37-41 y 109-115) y de inyecciones mediales en el ipsilateral (Fig. 69-75 y 156-161). Ipsilateralmente en el polo rostral del nucleo s6lo apare­ cen neuronas de inyecci6n medial, ocupando las de inyecci6n ca~ domedial una posici6n dorsolateral (Fig. 157) y las de inyeccMh rostromedial el l!mite ventromedial del nucleo (Fig. 70). A ni veles m4s caudales aparece alguna neurona de inyecci6n lateral que se situa en el l!mite dorsal del nucleo ocupando una posi­ ci6n m4s lateral en ~1 las neuronas de inyecci6n lateral (Fig. 40) que las de inyecci6n medial (Fig. 70 y 73). En el borde m4s ventral del nucleo las neuronas se situan lateromedialmente de forma ordenada: neuronas de inyecci6n ca~ caudomedial (Fig. 159), de inyecci6n central (Fig. 189 y 190) y de inyecci6n rostral, respectivamente, ocupando estas ultimas el polo m~s caudomedial y ventral del nucleo en que son m4s me­ diales las rostromediales (Fig. 70) que las rostrolaterales (Fig. 40). Contralateralmente en su zona m~s rostral aparecen solo neuronas de inyecciones laterales, que se situan siguiendo el borde lateral del nucleo ventrodorsalmente, siendo m4s ventra­ les las neuronas de inyecci6n rostrolateral (Fig. 37-39) que las de inyecci6n rostromedial (Fig. 69), que son m~s dorsales. 234 Estas zonas de formaci6n reticular del puente (nucleos re­ ticular, gigantocelular y reticular del puente oral y caudal) reciben proyecciones desde nucleos vestibulares (LADPLI yB~, 1968) y col1culo superior (KAWAMURA y cols., 1974). A las ca­ pas profundas de este ultimo ellos tambi~n envfan proyecciones como nosotros hemos topografiado. PETERSON y cols. (1974) demostraron convergencia de est!~ los cut!neos, de la corteza cerebral, de los.pedunculos cerebe­ losos y de los col!culos superiores en algunas c~lulas reticul~ res. UDO y MANO (1970) demostraron, a su vez que muchas c~lulas reticulares proyectan a la m~dula espinal. Todo eso justifice r1a que esos nucleos puedan participar en el control de los mo­ vimientos coordinados de los ojos y de la cabeza (GRAYBIEL, 19 77) • Nosotros hemos encontrado proyecciones aferentes a col!cu­ lo desde nucleos reticulares gigantocelular, parvocelular, mag­ nocelular, nucleos del puente oral y caudal, nucleo reticular paramediano y nucleo reticular ventral. EDWARDS y cols. (1979) describ1an esa proyecci6n desde nu­ cleos reticulares, puente oral, caudal y gigantocelular coinci­ diendo con nosotros en que terminaba en capas profundas de col! culo, pero no hac1an la topograf!a de la proyecci6n. En nues­ tro caso nosotros hemos comprobado que las neuronas teftidas en 235 HOLCOMBE y cols. (1980), todas las capas del col!culo proyectan a n6cleos del puente y a tegmento pontino lateral, origin~ndose en mayor grado en stratum griseum superficial la de n6cleos del puente dorsolaterales y en estrato gris profundo la del tegmen­ to pontino lateral. Experimentos fisiol6gicos han ido complicando el papel de cada estructura en los movimientos oculares. El col!culo supe­ rior participar!a en movimientos de sacudida inducidos visual­ mente (SCHILLER, 1970; SCHILLER y STRYKER, 1972; WURTZ y~, 1972); el n6cleo del tracto 6ptico en nystagmus optocin~tico (COLLEWING, 1975; HOFFMAN y SCHOPPMANN, 1975); la divisi6n flo­ cular del vestibulo-cerebelo en movimientos de percusi6n (WESTHEINER, 1954; MILES y FULLER, 1975). Para BENDER y ~ (1964) la formaci6n reticular del puente parece ser un punto esencial en el sistema de conducci6n, pequefias lesiones en su zona paramediana pueden producir una par~lisis completa de la mirada conjugada horizontal. Aunque los movimientos oculares verticales pueden estar re lacionados con regi6n pretectal (PASIK y cols., 1969), movimie~ tos conjugados verticales y horizontales pueden quedar paraliza dos secundariamente a lesiones en tegmento pontino. GOEBEL y cols. (1971) sugirieron que la formaci6n parame­ diana del puente y la zona reticular magnocelular (sitios desde los cuales nosotros describimos aferencias a col!culo, en sus capas profundas), eran esenciales en la producci6n de par~lisis 236 La proyecci6n de las inyecciones caudolaterales se hace muy de~· sa en las zonas caudales del nucleo, sobre todo, en su zona dor solateral (Fig. 113). Aparece en esos niveles tambi~n alguna neurona de inyecci6n caudomedial y central, que se situan late­ ralmente a las neuronas rostromediales en el borde ventrolate­ ral del nucleo (Fig. 159 y 189). Hay multiples estudios de eferentes de col!culo superior a nucleos del puente, con t~cnicas de degeneraci6n (KAWAMURA y BRODAL, 1973; KAWAMURA, BORDAL y HODDEVIK, 1974; CASAGRANDE y HARTING, 1975) • Encontraban tinci6n en nucleos del puente do~ solaterales despu~s de inyecciones intraoculares de amino~cidos tritiados. Las capas superficiales de col!culo superior apar~ c!an tambi~n marcadas en esos casos, sugiriendo que la tinci6n pontina se hab!a producido transneuronalmente desde capas col! culares superficiales. GRAHAM (1977) encontraba el origen de esa proyecci6n pon­ tina en stratum griseum profundum de col!culo. HARTING (1977) la encontraba secundariamente a inyecciones superficiales y profundas de amino~cidos en col!culo. El transporte anter6gr! do de HRP revel6 que eran las capas intermedias y profundas de col!culo las que env!an una mayor proporci6n a los nucleos del puente dorsolaterales (HASHIKAWA y KAWAMURA, 1977; MOWER, GIBBSON y GLICKSTEIN, 1979). Esas capas coliculares son en nuestro material las que reciben las aferencias desde el teg­ mento pontino y bulbar con una organizaci6n topogr~fica. ~ 237 inducida de la mirada. GRAYBIEL y HARTWIEG (1974) demostraron neuronas marcadas en nucleo abducente y perihipogloso tras inyecciones de HRP en esa zona reticular. Postulando que la v{a coliculo cuperior - FR puente - N abducente ser{a la v{a de control, de movimien­ tos en sentido horizontal, sugirieron que esa zona de FRpXk{a actuar, no est~ nada claro, en movimientos verticales por v{a prep6sito o bien por la zona de uni6n mesodiencef~lica. Segun ellos la zona m~s caudal de formaci6n reticular interven!a en coordinar informaci6n visual (colicular) y de cabeza y ojos (vestibulo espinal) y la zona rostral en un mecanismo mas e~ c!fico visual en relaci6n al mapa visual colicular. Compzoban do que la v!a tectopontina (a formaci6n reticular medular) e~ ta codificada visualmente (SCHILLER, 19721 WURTZ y GOLDBERG, 1972) encontraron una organizaci6n retinot6pica en las c~lulas de origen tectoreticular en capas profundas de col!culo supe­ rior (STRASCHILL y RIEGER, 19721 ABRAHAMS y ROSE, 1975). Cl1nicamente se puede localizar a ese nivel la disocia­ ci6n cl!nica de movimientos de ojos y de cabeza (BENDER y cols. 1964) estudiada experimentalmente por HOYT y DAROFF (1971) que lesionando la parte rostral del tegmento pontino ve!an altera~ se los movimientos oculares inducidos (respuesta oculocefalic~ cosa que no ocurr!a al lesionar la zona caudal. ROBINSON (1975) postulaba la existencia de un mecanismo 238 de "pulso generador" iniciador de movimientos de sacudida ocu­ lar en la zona rostral y un mecanismo integrador para mantener la posici6n de los ojos en la zona caudal de formaci6n reticu­ lar. KOTCHABHAKDI y cols. (1980) demostraron que excepto el P2 rafl6culo todas las ~reas corticales cerebelosas y todos los nucleos cerebelosos recib!an aferencias desde uno o m~s nucleos de formaci6n reticular (con excepci6n de formaci6n reticular mesencef~lica): proyecci6n demostrada por HODDERIK (1975) al 16bulo paramediano, que demuestra una topograf!a pontina col~ nar secundaria a la llegada de impulsos somatot6picos a ese n! vel desde corteza somatosensorial y que segu!an esa v!a bacia 16bulo paramediano. Segun ~1, el puente puede ser una estaci6n mediadora de influencias desde corteza (somatosensorial, visual y acustica) , nucleos cerebelosos y col!culos a 16bulo parame­ diano. BRODAL (1975) demostraba que la parte lateral de nucleo ~ ticular lateral proyectaba a zona rostral de 16bulo anterior y parte caudal del 16bulo paramediano (ambos representantes de la extremidad posterior) mientras que la parte medial del NRL (mag nocelular) proyectaba a zonas caudales de 16bulo anterior y zg nas rostrales de 16bulo paramediano (representante de la extr~ midad anterior) • Nosotros hemos descrito la proyecci6n a col! culo superior topogr~ficamente ordenada desde ese nucleo, re­ ticular gigantocelular, parvo-celular, del puente oral, del 239 puente caudal, magnocelular, reticular lateral, reticular para­ mediano, reticular ventral y nucleo cuneiforme. PROYECCIONES COMISURALES Hemos demostrado la existencia de la v!a tectotectal, con­ firmando los hallazgos anat6micos de KAPPERS y cols. (1936): RAFOLS y MATZKE (1970); HARTING y cols. (1973). En nuestros gatos las fibras terminan a nivel intermedio profundo de col1culo superior, estando de acuerdo con RAFOLS y MATZKE (1970) y EDWARDS (1977). Este cita tambi~n el stratum opticum como lugar de terminaci6n. En nuestro materal aparec1an neuronas en col!culo superior secundariamente a todos los tipos de inyecci6n colicular con predominio ipsilateral. Predom~ neuronas de inyecci6n central rostralmente en col1culo contraL! teral en la zona lateral de strato gris superficial, haci~ndose m~s profundas a niveles m~s caudales. Las de inyecci6n caudom~ dial se situan, de preferencia, en la zona medial de col!culo contralateral, en strato gris intermedio y profundo. Situ4ndo­ se en la parte lateral de col!culo contralateral, las de inyec­ ci6n caudolateral, a niveles superficial e intermedio. La pro­ yecci6n correspondiente a inyecci6n rostromedial era m4s densa rostralmente en col!culo contralateral, predominando en la zona medial y superficial y lateraliz!ndose en strato gris interme­ dio en cortes m!s caudales de col!culo contralateral. Las neu­ ronas de inyecci6n rostrolateral se situaban en el centro del 240 col!culo contralateral superficialmente, en sus niveles rostra­ les, lateraliz~ndose en strato gris intermedio a niveles m~s caudales. EDWARDS y cols. (1977) afirmaban que esa v!a solo termina­ ba en la mitad rostral contralateral del col!culo, considerando la existencia de una relaci6n punto a punto y sim~trica entre los dos col!culos, que nosotros no compartimos y tampoco ~Y (1981). Para SPRAGUE (1966) las fibras comisurales ten!an un efec­ to supresivo. Trataba de explicar por qu~ la secci6n de la co­ misura re.stauraba las respuestas visuales orientadas a objetos en un hemicampo visual ciego secundariamente a la ablaci6n uni­ lateral extensa de la corteza occipito-temporal, de la que el col!culo superior recib!a densas proyecciones (TORTELLY, 1981). EDWARDS (1977) supuso un efecto supresivo de un col!culo a otro, ya que cada col!culo orienta al animal al campo visual opuesto. Ese efecto prevendr!a la respuesta competitiva a la direcci6n contraria, mecanismo comparable al de ihhibici6n reef proca medular, impidiendo la acci6n de la musculatura antagoni§ ta. HOFFMAN y STRASCHILL (1971) supon!an que la influencia del col!culo contralateral sobre respuestas visuales tectales era de car~cter inhibitorio, pero algunas conexiones intertectales monosin~pticas evocaban excitaci6n inicial despu~s de estimul~ 241 ci6n el~ctrica del tracturn opticurn contralateral. EDWARDS (1977) supon!a que debido a la terrninaci6n en ca­ pas profundas coliculares (nosotros estarnos de acuerdo con ~1, ya que no hernos encontrado neuronas rnarcadas secundariarnente a inyecciones superficiales en col1culo), la funci6n de esa con~ xi6n deber{a estar rn!s en relaci6n con funciones rnotoras que con funciones sensoriales. Sustentaba esa teor{a el que la rna yarra de las conexiones troncoencef!licas se originaban en ca­ pas coliculares profundas: que los rnovirnientos de cabeza yojos se obtienen con estirnulaci6n de esas rnisrnas l!rninas: y que las neuronas coliculares que descargaban selectivarnente, antes de un rnovirniento de sacudida, predorninaban igualrnente en estas c~ pas. Tarnbi~n llegaban a esas capas proyecciones desde corteza de rnovirnientos oculares (TORTELLY, 1981). Mientras que las h9 jas superficiales de col!culo recib!an proyecciones solarnente de nGcleo parabigerninal y nGcleo del tracturn opticurn que est!n relacionados con funci6n visual, sensorial. RHOADES y cols. (1981) relacionaron el grado de conectiv! dad intertectal con el de binocularidad, en diferentes especies. Segan ellos a rn!s binocularidad en col!culo, rn!s grado de con~ xi6n intertectal. Todos los resultados confirrnan que las proyecciones corni­ surales pueden intervenir en la regulaci6n de los rnovirnientos de los ojos y de la cabeza. 242 ESTRUCTURAS AUDITIVAS Y VESTIBULARES De las estructuras auditivas hemos encontrado neuronas rna! cadas en col!culo inferior, sagulum, ndcleo del braquium del c2 l!culo inferior. Aferencias a col!culo superior desde col!culo inferior ha­ b!an sido citadas por GROFOVA y cols. (1978) y desde los dem4s, inclu1do el ndcleo vestibular medial, por EDWARDS y cols. (1979). Nosotros hemos encontrado tambi~n neuronas en este ndcleo y en el vestibular inferior, secundariamente a inyecciones en strato gris intermedio de col!culo, hacienda la topograf!a en ellos, como describimos en hallazgos. Coincidimos con POWELL y HATTON (1969) en que la proyecci6n del col!culo inferior se dirige a capas intermedioprofundas de col!culo superior. No concordamos con TARLOV y MOORE (1973), en que su terminaci6n quedase limitada a la zona lateral de las capas profundas del col!culo superior, ya que nosotros encontr~ bamos un dominio clara de proyecci6n ipsilateral a la inyecci6n siempre siendo m4s densa secundariamente a inyecciones caudom~ diales y rostrolaterales en col!culo y algo m4s densa en el na­ cleo central que en el externo y pericentral. EDWARDS y cols. (1979) conclu!an que, en general, las con~ xiones auditivas terminaban en la parte caudal del col!culo su­ perior y que su principal origen estaba en el sector rostral del nGcleo externo de col!culo inferior y en menos cantidad, en 243 el pericentral. Segun EDWARDS y cols. (1978), inforrnaciones de niveles su­ periores llegar!an al nucleo central y pasar!an, por interrnedio del nucleo externo, a las hojas rn§s profundas del col!culo sup~ rior, para producir respuestas rnotoras. Dec1an que era posible que el nucleo externo del col!culo inferior transrnitiese infor­ rnaci6n sornatosensorial al col1culo superior, ya que hay descriE ciones de conexiones desde nucleos de columna dorsal y rn~dula al nucleo externo del col1culo inferior. Desde antiguo se conoce la irnportancia de los nucleos ves­ tibulares en el llarnado "reflejo vestibula-ocular". B~sicarnen­ te consiste en un arco de tres neuronas: 6rgano vestibular-nu­ cleos vestibulares-nucleos oculornotores. Su finalidad es con­ servar las irn~genes en la retina durante los rnovirnientos de la cabeza. Al rotar la cabeza en una direcci6n ese reflejo se en carga de que los ojos se dirijan con la rnisrna velocidad en di­ recci6n opuesta (TAKAMORI y COHEN, 1974J ROBINSON, 1974,1976). EDWARDS y cols. (1979) encontraron aferencias desdenucleo vestibular medial a col!culo superior que nosOtros confirrnarnos. Tarnbi~n las hernos encontrado aunque en rnenor cantidad desde nu cleo vestibular inferior. Esos nucleos estAn conectados con forrnaci6n reticular, as! GRAYBIEL (1977) dernostr6 una v1a reticula-vestibular. ~ y cols. (1975) encontraron degeneraci6n en esos nuc1eos secun- 244 daria a lesi6n en los nucleos del puente. GRAYBIEL (1977) pos­ tul6 la relaci6n de esos nucleos· con la vta tegmento-abducente a nivel del origen de esta ultima en el tegmenta reticular. Por otra parte, se han observado fisiol6gicamente en esos nucleos respuestas qeneradas por movimientos oculares (MILES, 1974; FUCHS y KIMM, 1975; KELLER y DANIELS, 1975). Funcional­ mente esos nucleos deben jugar un papel definido en la genera­ ci6n de nystagmus. NUCLEOS MONOAMINERGICOS EDWARDS y cols. (1979) describieron proyecciones a capas intermedio-profundas de coltculo superior desde locus coeruleus, rafe dorsal y nucleos parabraquiales dorsales, que nosotros con firmamos. Esos nucleos parece que tienen una funci6n neurohu­ moral, interviniendo en funciones de comportamiento, memoria, aprendizaje, etc. (CHAN-PALAY, 1977). Nosotros afiadimos proye£ ciones desde nucleo centralis superior, raphe magnus, raphe pa­ llidus y nucleo parabraquial ventral. Adem~s describimos una organizaci6n topogr~fica a estas proyecciones. En nucleo cen­ tral superior aparecen c~lulas de inyecciones laterocaudales ipsi y contralateralmente. Las inyecciones caudomediales en n§ cleo del raphe magna tifien neuronas ~s dorsalmente que las ca~ dolaterales (Fig. 117), que lo hacen m~s ventralmente, en la z2 na rostral del nucleo. A niveles m~s caudales aparecen c~lulas de inyecciones rostromediales y centrales, siendo las centrales 245 mas ventrales (Fig. 196-198) que las rostromediales (Fig. 82) y quedando solo las neuronas correspondientes a inyecciones~ trales en las zonas mas caudales del nucleo (Fig. 198). En~ cleo del rafe palido las neuronas que se encuentran en la zona mas rostral de este nucleo son del mismo tipo que las del rafe magno. En general, no aparece ningun tipo celular en los niv~ les caudales de ambos nucleos, salvo una neurona de inyecci6n rostromedial que se encuentra a nivel del nucleo del rafe pal! do, en su parte dorsal. En los nucleos barabraquiales, ipsil~ teralmente dominan las neuronas marcadas tras inyecciones cau­ domediales en el lado ipsilateral, sobre todo, a niveles ros­ trales (Fig. 158 y 159), con predominio de las marcadas tras inyecciones laterales a niveles caudales; donde se situan las de inyecciones mediales mas medialmente (Fig. 159) y m~s late­ ralmente las marcadas tras inyecciones laterales (Fig. 37, 39, 40 y 114). Contralateralmente a niveles rostrales dominan cl~ ramente las neuronas marcadas tras inyecciones caudales (Fig. 112, 115, 140, 158 y 160) y centrales (Fig. 188 y 189), aumen­ tando estas ultimas a niveles mas caudales, con las de inyec­ ci6n rostrolateral (Fig. 38). Por otra parte nosotros encontramos muchas menos neuronas marcadas en nucleo dorsal del rafe que EDWARDS y cols. (1979), lo que atribuimos a que la inyecci6n que sirve a estos autores para describir estas proyecciones se extienden a sustanciagris periacueductal, estructura que recibe mayor nGmero de fibras procedentes de este nucleo. 246 NUCLEOS MOTORES DE LOS PARES CRANEALES Y NUCLEOS OCULOMOTORES ACCESORIOS. Hemos encontrado alguna neurona marcada en nucleo del ner­ vio facial. EDWARDS y HENKEL (1978) sugirieron unas posibles zonas de conexi6n anat6mica entre esas dos estructuras que ellos situaban en zona paralemniscal de cerebro medio, nucleo cunei­ forme, regi6n perinuclear del III par y formaci6n reticular dot sal a oliva superior. En la actualidad no se conoce bien como actuan las neuro­ nas de la llamada ~rea supranuclear de formaci6n reticular del puente sobre las neuronas motoras oculares. Al parecer actua­ rla por medio de interneuronas situadas en las proximidades de los nucleos del motor ocular comun y motor ocular~(~ Y Me CREA, 1979: POLA y ROBINSON, 1978). La localizaci6n per! nuclear de esas interneuronas de conexi6n iria a favor de nue~ tros hallazgos de neuronas en regi6n perinucleares de los pa­ res craneales III, IV y VI proyectando a capas profundas de co liculo superior. Se ha descrito una poblaci6n de neuronas en el nucleo del motor ocular comun que se consideran interneuronas, que proye£ tan bilateralmente a ambos nGcleos motores oculares externos (MACIEWICZ y SPENCER, 1977) a trav~s del fasclculo longitudi­ nal medial y al nucleo reticular tegmentario del puente (MACIEWICZ y SPENCER, 1977). Este ultimo es un nGcleo precer~ beloso con una proyecci6n muy potente al vermis posterior del 247 cerebelo. BAKERy HIGHSTEIN (1977), pensaban que el nucleo teg­ mentario podia hacer un papel transferidor de una copia eferen­ te desde el nucleo del III par al vermis cerebeloso. Est~, por otra parte, demostrado que el vermis cerebeloso interviene en el control de los movimientos oculares r~pidos (LLINAS y WOLFE, 1977). Me CREA y BAKER (1978) y Me CREA y col. (1979), han des­ crito un nuevo grupo de interneuronas dentro del nucleo del mo­ tor ocular comun que env!an sus axones hasta el nucleo prep6si­ to del hipogloso. Me CREA y BAKER (1978) han descrito tambi~n una poblaci6n neuronal en nucleo troclear que proyecta caudalmente a nucleos parahipoglosicos. GRAYBIEL y HARTWIEG (1974) encontraron neuronas marcadas en nucleo motor ocular externo contralateral a la inyecci6n de peroxidasa en motor ocular comGn. Recientemente se han descri­ to otras interneuronas en ese nucleo que proyectan hacia cere­ belo (BAKER, 1977) y sobre todo al fl6culo (GRAYBIEL, 1977) • Otros llegan al nucleo prep6sito del hipogloso homo y contrala­ teral (BAKERy Mc.CREA, 1979; Mc.CREA y BAKER, 1978). Esos hallazgos ayudan a comprender la importancia de la o~ ganizaci6n premotora de la motilidad ocular en el procesamiento de informaci6n hacia nucleos motores oculares y dan consisten cia a las conexiones tectales que nosotros hemos descrito. Hemos encontrado neuronas marcadas en nucleo de Dar~~ch 248 ipsilatetalmente a inyecciones caudomediales y rostrolaterales. Ese nGcleo recibe proyecciones del nGcleo de la comisura post~ rior (BERMAN, 1977) y de la formaci6n reticular paramediana del puente (BRAYBIEL, 1977), habiendo sido incluido por esta a! tima autora, en el grupo de los nGcleos oculomotores accesorias. El nGcleo de Darkschewitsch envta proyecciones a corteza vesti­ bular (AVENDANO, 1977); RAMIREZ-CAMACHO (1980) y a corteza mot2 ra (AVENDANO, 1977). No hemos encontrado ninguna descripci6n de proyecciones desde ese nGcleo a col!culo superior. El papel de esos nGcleos accesorios (nGcleo de ~s~~ y de la comisura blanca posterior) en la organizaci6n de losmg vimientos oculares y en las relaciones morfol6gicas y electrof! siol6gicas existentes entre las neuronas supranucleares de los pianos horizontal y vertical para la relaci6n de los movimien­ tos oculares oblicuos son cuestiones aGn no aclaradas (BAKER y BERTHOZ, 1977). Para COHEN y cols. (1965) los nGcleos de Darkschewitsch y de Cajal y la formaci6n reticular adyacente interven!an en los movimientos de mirada vertical y rotatoria. Para GOEBEL y cols. (1971) los nGcleos pretectales, col!culo superior y nO­ cleo giganto-celular del puente interventan en los movimientos de mirada horizontal. Las proyecciones organizadas topogr!fi­ camente de todas estas formaciones oculomotoras, pre-oculomotg ras y accesorias de los movimientos oculares sefialan lo sofis­ ticado y complejo de la participaci6n de las capas profundas 249 del coltculo superior en la regulaci6n de los movimientos de los ojos y cabeza. COMPLEJO TRIGEMINAL Y NUCLEOS DE COLUMNA DORSAL Encontramos neuronas en complejo trigeminal y nucleos de columna dorsal solamente en los casos de inyecci6n intermedio profunda en coltculo confirmando los hallazgos de BALAYDIER y MANGUIERE (1978) en la descripci6n de neuronas marcadas con­ tralateralmente a la inyecci6n, as1 como en nucleds de colum­ na dorsal contralaterales a la inyecci6n. No obstante, noso­ tros tambien encontramos neuronas marcadas ipsilateralmente, aunque en menor cantidad. Ellos hactan una divisi6n del com­ plejo trigeminal en nucleo sensorial principal, subnucleo cau dal y subnucleo oral. EDWARDS y cols. (1979) siguieron una pauta m~s parecida a la nuestra dividiendo el nucleo del trig~mino en principal sensorial; trigeminal espinal alaminar con sus porciones mag­ nocelular y parvocelular, y trigeminal espinal laminar. En­ contraban neuronas marcadas contralateralmente pero no ipsil~ teralmente, a diferencia de nosotros. Coincidtamos con ellos en que la zona de proyecci6n m~s densa es la porci6n magnoce­ lular del nucleo trigeminal espinal alaminar. En los nucleos gracilis y cuneatus nosotros tambi~n hemos observado bilate­ ralmente aunque la proyecci6n ipsilateral es muy d~bil pero existe. En los nucleos trigeminales hemos descrito una clara 250 organizaci6n topogr~fica. Todos los tipos de inyecci6n tiften neuronas a nivel trigeminal. Hay un claro predominio de pro­ yecciones contralateralmente. La m~s densa proyecci6n es a la porci6n magnocelular del nucleo trigeminal espinal alami­ nar. Solo llegan a nucleo trigeminal espinal laminar (muy caudalmente) las proyecciones secundarias a inyecciones me­ diales en col1culo y algunas de inyecciones centrales. La tQ pograf!a es clara a todos los niveles. En el nucleo trigeminal sensorial principal ya hemos vi~ to que la proyecci6n ipsilateral es muy escasa y solo secund! ria a inyecciones caudomediales en col1culo. En el nucleo contralateral se situan las proyecciones s~ cundarias a inyecciones mediales m§s medialmente (Fig. 76), centrales las secundarias a inyecciones laterales (Fig. 43) y lateralmente las centrales (Fig. 192). La topograf1a m~s clara es a nivel de la porci6n magnoce­ lular del nucleo trigeminal espinal alaminar. En los cortes m§s rostrales las c~lulas secundarias a i~ yecciones laterales se situan en el centro y polo dorsal del nucleo (Fig. 118), siendo tambi~n centrales las consecutivas a inyecciones caudomediales (Fig. 163) y ocupan la zona ven­ tromedial las centrales. A medida que los cortes se hacen m~s caudales las c~lulas consecutivas a inyecciones laterocaudales van situ~ndose en el 251 limite lateral del nucleo, contorne!ndolo (Fig. 119) y las de inyecciones caudomediales se condensan en el polo ventromedial del nucleo (Fig. 165) estando limitadas medialmente en esa zo­ na ventral por neuronas de inyecciones latero-rostrales y que­ dando libre de todo tipo de proyecci6n el polo dorsomedial del nucleo. En el nucleo ipsilateral las proyecciones son mucho menos densas, ocupando las de inyecciones centrales la zona central del nucleo en los cortes m~s rostrales (Fig. 193) y las de in­ yecciones mediales, y m~s de las caudomediales, los cortes m~s caudales del nucleo, sobre todo, en su limite medial y en el polo ventral del mismo (Fig. 165). En la porci6n parvocelular hay tambi~n muy pocas proyec­ ciones ipsilateralmente, situ~ndose las celulas de inyecciones mediocaudales en su polo ventral en los cortes m~s rostrales del nucleo. Las inyecciones laterales anteriores y posterio­ res tifien neuronas en la zona central del nucleo y en sus ni­ veles caudales (Fig. 50, 124 y 125). Contralateralmente aparecen neuronas preferentemente en las zonas caudales del nucleo, situ!ndose en sus palos ventral y dorsal las celulas secundarias a inyecciones rostrolaterales (Fig. 47, 50 y 51) y ocupando la porci6n del borde externo del nucleo las celulas secundarias a inyecciones situadas mediales en coliculo (Fig. 82 y 84). 252 A nivel de la zona laminar del nucleo no aparecen proyec- ' ciones ipsilaterales. En la zona contralateral aparecen neuronas correspondien­ tes a inyecciones mediales (Fig. 88). Las c~lulas secundarias a inyecciones caudomediales se situan en la porci6n intersti­ cial del nucleo (cortes m~s rostrales), yen su borde dorsola­ teral (Fig. 174 y 175). Aparece alguna neurona de inyecci6n rostromedial en la 1! mina gelatinosa del nucleo (Fig. 88), y a niveles ya medulares, en la zona del ~rea marginal, encontramos una distribuci6n to­ pogr~fica, situ~ndose las c~lulas de inyecciones caudomediales, lateralmente (Fig. 175), centrales las de inyecciones rostrom~ diales (Fig. 93) y medialmente las centrales (Fig. 204). HUERTA (1980) estudi6 la v!a trigeminocolicular inyectan­ do prolina H3 en la subdivisi6n alaminar magnocelular del nu­ cleo espinal del trig~mino, demostrando que fibalizaba en el centro de la divisi6n dorsoventral del estrato gris intermedio del col!culo. Tambi~n para nosotros la zona m~s densa de pro­ yecci6n terminal de ese nucleo en coltculo es la caudal tanto medial como lateral. SMITH y cols. (1962) investigaron con registros fisiol6g! cos la organizaci6n somatot6pica existente en nucleo sensorial principal, nucleo del tracto espinal oral, nucleo interpolar y del tracto espinal caudal, descrita tambi~n por GORDON y cols. 253 (1961). EDWARDS y cols. (1979) sugerian que la organizaci6n somat2 t6pica en capas intermedias de coliculo superior es necesaria para la orientaci6n som4tica y el comportamiento, de igual for­ ma que es necesaria una organizaci6n visuot6pica en las capas superficiales para la orientaci6n visual y el comportamiento consiguiente (STEIN y cols. 1976). Muchas c~lulas coliculares parecen capaces de captar informaci6n sobre la localizaci6n del est!mulo, su velocidad y la direcci6n de su movimiento segun e~ perimentos fisiol6gicos (STEIN y cols., 1976: ABRAHAM y ROSE, 1975). Quiz4 esas c~lulas sean las que coordinen los movimientos de ojos y cabeza. STEIN y cols. (1975) comprobaron la existen­ cia de respuestas coliculares a est!mulos tactiles, mapeando el col!culo. El inter~s de esa via trig~mino-colicular y la v{a trig~mino-cerebelosa se centrar!a en coordinar los movimientos de ojos, cabeza y mano. DRAGER y HUBEL (1975) y STEIN (1976), han descrito una 0! ganizaci6n somatot6pica en capas intermedias de col!culo supe­ rior que registraban segun una organizaci6n visuot6pica. La 02 beza estaba representada rostralmente, la extremidad anterior posterolateralmente y el cuerpo posteromedialmente. Hoy, la funci6n de esa via somest~sica a col1culo superior no est4 cla­ ra; se piensa que este ultimo puede generar respuestas motoras de cabeza y ojos a estimulos sensoriales. Informaciones some§ 254 t~sicas de receptores perif~ricos de cara y extremidad anterior pueden jugar un papel importante·en la programaci6n de esas re~ puestas segan el esquema cl4sico de GRAYBIEL el coltculo supe­ rior puede ser una estaci6n a lo largo de la vta somest~sica, hacia la corteza. ABRAHAMS y ROSE (1975) demostraron fisiol6gicamente que aferencias desde los masculos del cuello llegan a coltculo su~ rior, donde junto con aferencias de masculos extraoculares y de retina, terminan sobre c~lulas de origen del tracto tectoespi­ nal, vta que justificarta en parte por qu~ el coltculo puede participar en el control de los movimientos de la cabeza. Hemos encontrado neuronas en asta intermedia de m~dula ce~ vical contralateral, confirmando la existencia de la vta espin2 tecta! demostrada en el mono por POIRIER y BERTRAND (1955) y MEHLER y cols. (1960) yen el gato por ANDERSON y BERRY (1959). BALAYDIER y MAUGUIERE (1978) tras inyectar HRP en col!culo sup~ rior encontraban neuronas marcadas en las laminas intermedias IV y VII de REXED contralaterales a la inyecci6n. NUCLEO PREPOSITO DEL HIPOGLOSO La proyecci6n desde ese nGcleo se realiza a capas interme­ dioprofundas de coltculo contralateral, siendo bilateral en los casos de inyecciones rostrales y centrales. Coincidimos con los hallazgos de EDWARDS y cols. (1979), pero ellos no hactan 255 la topograf{a de esa proyecci6n. Nosotros encontrarnos una pro­ yecci6n rn~s densa contralateralrnente y en los cortes caudales del nGcleo, sobre todo, secundariarnente a inyecci6n caudornedial, tarnbi~n aparecen neuronas de inyecci6n caudolateral en su borde ventral. La proyecci6n bilateral corresponde a inyecciones ce~ trales y se situa en el polo caudal del nucleo. No se observan neuronas de inyecciones caudales en el lado ipsilateral. Des­ cribirnos arnpliarnente la topograf{a de ese nucleo en hallazgos. En un estudio reciente (FOOTE y cols., 1978) se ha dernos­ trado una proyecci6n directa desde retina a nucleos del rafe, nucleos parahipogl6sicos, y formaci6n reticular del puente. Esas conexiones posiblernente supongan una v{a de inforrnaci6n rapida desde el sistema visual al oculomotor. Esos datos concuerdan con los resultados obtenidos por EVINGER y cols. (1978) en relaci6n con la existencia de campos visuales receptores en las neuronas. La participaci6n del nucleo prep6sito del hipogloso en el control de los rnovimientos oculares es una adquisici6n reciente. Se consideraba cl~sicamente irnplicado en los movirnientos de la lengua (BRODAL, 1952; SOUSSA-PINTO, 1970). Con t~cnicas de d~ generaci6n retr6grada se comprob6 que dichos nGcleos proyectan al cerebelo, por lo que se les incluy6 en el grupo de nucleos reticularis precerebelosos. Mediante estudios anat6rnicos GRAYBIEL y HARTWIEG (1974) dernostraron la existencia de cone- 256 xiones entre el nucleo prep6sito del hipogloso y el nucleo del motor ocular comun. MABUCHI y KUSAMA (1970) demostraron la proyecci6n de ese nucleo al nucleo intersticial de Cajal. ~ resultados anat6micos demostraban que el nucleo prep6sito po­ dr~ intervenir en los movimientos oculares. GRESTY y BAKER (1976); LOPEZ BARNEO y cols. (1979) han demostrado la existen­ cia de campo visual receptivo en algunas de las neuronas de ng cleo prep6sito del hipogloso. Hoy se conoce.bastante bien que ese nucleo recibe aferencias de nucleos vestibulares, forma­ ci6n reticular mesencef~lica, complejo oculomotor y cerebelo (ANGAUT y BRODAL, 1967; ALLEY, 1977; WALBERG, 1961) y envfa aferencias a cerebelo (vermis, n6dulo, fl6culo) (ALLEY, 1975); a nucleos vestibulares (POMPEIANO y cols., 1978); nucleos mo­ tores oculares, formaci6n reticular pontina, nucleo intersti­ cial, nucleo parabigeminal (BALAYDIER y MAGNIN, 1978) y colt­ culo superior (EDWARDS y cols., 1979 y nosotros). El nucleo prep6sito recibe proyecciones directas de la r~ tina (FOOTE y cols., 1978) y del nucleo parabigeminal (BMAYDIER y MAGNIN, 1978), que a su vez est~ retinot6picamente ordenado y envta conexiones a coltculo superior, que tambi~n lo est~. Tambi~n el prep6sito envta fibras directamente a coltculo, como nosotros hemos demostrado, con una clara ordenaci6n. LISBERGER y FUCHS (1977) propusieron a ese nucleo como el encargado de enviar una "copia eferente" del estado funcional del sistema oculomotor bacia el cerebelo, sobre todo en lo re- 257 ferente a la posici6n y velocidad de los ojos en un momenta d~ do. Dicha informaci6n podr1a ser utilizada por el cerebelo en su funci6n reguladora durante movimientos de origen vestibular u optocin~tico. Segun Me CREA y cols. (1979) intervendr!a no solo en el control de la mirada y de las fijaciones, sino tambi~n como zo na de transferencia de senales oculomotoras a otras estructu­ ras del tronco cerebral y del cerebelo. NUCLEOS CEREBELOSOS PROFUNDOS Nuestros hallazgos confirman las descripciones previas, utilizando m~todos de impregnaci6n arg~ntica y t~cnicas de transporte retr6grado en gatos (COHEN y cols., 1958; VOOGS, 1964; ANGAUT y BOWSHER, 1970; LAGO, 1975; EDWARDS y cols.,l979) de proyecciones desde nucleos cerebelosos a col!culo superior. Pensamos que son los estratos gris intermedio y profunda del col!culo superior los que reciben las proyecciones cerebelosas ya que en ningun caso de inyecci6n superficial al stratum op­ ticum hemos encontrado c~lulas marcadas en nucleos cerebelosos profundos. Las inyecciones que alcanzaban el stratum griseum profun­ dum daban m~s cantidad de neuronas y mas intensamente marcadas en los nucleos fastigios que las inyecciones que en el mismo lugar quedaban en stratum griseum intermedium. Eso confirmaba 258 los hallazgos de ANGAUT (1970) de que proyecciones desde el nu­ cleo fastigio terminaban en stra.tum griseum profundum y mas den samente en la zona caudal del nucleo. Las inyecciones situadas caudalmente en col!culo tefi!an neuronas en los nucleos fasti­ gios m§s intensamente que las inyecciones situadas en la parte rostral del col!culo. Despu~s de inyecciones en la zona rosbLcU del col!culo encontrabamos las neuronas m§s marcadas si la in­ yecci6n era medial, confirmando los hallazgos de ANGAUT y~ (1970) de que la degeneraci6n terminal era m§s densa en la re­ gi6n m§s medial del col!culo superior despu~s de lesiones en el polo caudal del nucleo fastigio. Tambi~n encontrabamos gran cantidad de neuronas marcadas en el nucleo medial ipsilateral despu~s de inyecciones mediales. ANGAUT y BOWSHER (1970) mos­ traban tambi~n fibras terminando a ese nivel en stratum griseum profundum despu~s de haber re-cruzado la l!nea media por la co­ misura del col!culo superior. Aunque ellos solo describ!an fi­ bras en stratum griseum profundum, nosotros hemos encontrado neuronas tefiidas en el polo caudal del nucleo medial en anima­ les con inyecci6n limitada a stratum griseum intermedium, sin embargo, aumentaba el nGrnero de c~lulas rnarcadas al profundizar la inyecci6n algo m§s. Nuestros hallazgos confirman que es la mitad posterior del nucleo cerebeloso medio la que proyecta a col!culo superior (COHEN y cols., 1958: VOOGD, 1964: ANGAUT, 1970: ANGAUT y BOWSHER, 1970) y no su parte rostral como supo­ n!an EDWARDS y cols. (1979). En todos nuestros casos las neu­ ronas marcadas se encontraban en el polo nuclear caudal y solo 259 aparec1an unas pocas neuronas aisladas a niveles m~s rostrales, aunque siempre en el tercio caudal del nucleo. Nuestros resul tados no confirman la afirmaci6n de ANGAUT y BOWSHER (1970) s2 bre el origen de la proyecci6n a col!culo superior en la parte m~s rostral de la mitad caudal del nucleo. Existe, ade~s, una cierta topograf1a en las proyecciones desde fastigio a co­ l!culo superior, ya que las inyecciones mediales en col!culo tendr!an a marcar neuronas fundamentalmente en la zona medial del nucleo, coloc~ndose lateralmente las neuronas secundarias a inyecciones intermedias o laterales en col1culo. Encontrabamos la mayor1a de las neuronas marcadas en nu­ cleo interp6sito, en su porci6n anterior y siempre en casos de inyecciones medialmente situadas. El numero e intensidad de tinci6n de las neuronas era el mismo si la inyecci6n quedaba en estrato gris intermedio que si profundizaba algo m~s. Eso demostraba que las proyecciones del nucleo interp6sito anterior terminaban predominantemente en la zona rostromedial del estrato gris intermedio del col!c~ lo contralateral. Solamente encontrabamos alguna neurona mar­ cada en la zona laterorostral del nucleo interp6sito posterior despu~s de inyecciones en la parte rostral del col!culo, pero nunca despu~s de inyecciones caudalmente situadas. Esos halla~ gos expliaman los resultados negativos sobre la proyecci6n des­ de ese nucleo a col!culo obtenidos usando m~todos de degenera­ ci6n anter6grada (ANGAUT, 1970). 260 Era el nucleo cerebeloso lateral el que enviaba el mayor nGrnero de proyecciones al col!culo superior. Casi siempre, ~ proyecciones terminaban en estrato gris intermedio de la mitad anterior del col!culo, ya que inyecciones situadas superficial­ mente a este estrato no tefi!an neuronas en nucleos cerebelosos, y aqu~llas que se extend!an a stratum griseum profundum no pro­ duc1an ningun incremento en el nGrnero o intensidad de neuronas marcadas en nucleo lateral. Nuestros resultgdos demuestran que el nucleo lateral y en menor grado el nucleo interp6sito ante­ rior son el origen de las fibras que encontr6 LAGO (1977) term! nando en estrato gris intermedio del col!culo superior despu~s de lesiones del braquium conjuntivo del gato. Siempre es el ~rea ventral (ventrolateral en su mitad ant~ rior) del nucleo lateral y en menor extensi6n la zona dorso-cay dal la que proyecta a col!culo superior. Esas proyecciones guardaban una topograf!a anteroposterior, ya que las inyeccio­ nes rostrales tefi!an m~s neuronas, m~s marcadas y m~s anterior­ mente situadas en el nucleo lateral, aunque en poca cantidad. Las inyecciones intermedias marcaban bastantes neuronas en una situaci6n intermedia en el nucleo lateral contralateral, en me­ nor nGrnero que las inyecciones rostrales. Las inyecciones cau­ dales en col!culo tefi!an d~bilmente neuronas, aun en menor nGrn~ ro que las dem~s, en una posici6n m~s caudal en el nucleo late­ ral. No todos los nucleos cerebelosos contribuyen, pues, de la 261 misma forma a las proyecciones cerebelo-coliculares (EDWARDS y cols., 1979). Sin embargo y al menos en col!culo superior los campos terrninales de fastigio, interp6sito y dentado son bas­ tante similares y se superponen como afirmaba COHEN y cols. (1958). Nosotros demostramos que es el nucleo lateral (con m~ nos colaboraci6n del interp6sito anterior), el nucleo no medial que proyecta m~s ampliamente a col!culo y n6 el interp6sito po~ terior como supon!a VOOGD (1964). Finalmente estos hallazgos demuestran una topografia enel origen de las proyecciones, en los nucleos cerebelosos y en su terminaci6n en col!culo superior. Dado el papel complejo atribuido al col!culo superior en la organizaci6n de los movimientos de los ojos y de otras par­ tes del cuerpo (GOLDBERG y ROBINSON, 1978) es importante que esa organizaci6n cuente con la modulaci6n cerebelosa ya que el cerebelo es un 6rgano no tan necesario para hacer los movimie~ tos, como para hacerlos correctarnente, como propuso ROBINSON (1976). Los coliculos superiores reciben sus proyecciones desde el polo caudal de los nucleos fastigios, de forma bilateral, y se trata de proyecciones destinadas a estrato gris intermedio y profundo, principalmente al ultimo. Esa ~rea de fastigio reci­ be aferentes desde los 16bulos VI y VII de Larsell, porci6n del vermis cerebeloso que recibe impulsos visuales y que est~ cone£ tada con estructuras rornboencef~licas que participan en la regu 262 laci6n de los rnovirnientos de los ojos (SNIDER y STOWELL, 1942; GRAYBIEL, 1974; LLINAS, 1974; BA~INI y cols., 1978; DONALDSON y HAWTHORNE, 1979. Sin embargo, el coltculo superior recibe sus principales conexiones de la parte ventrolateral del nucleo lateral, el cual proyecta esencialrnente al estrato gris interrnedio. Se ha dernostrado, en el gato, que ese nucleo recibe sus proyecciones aferentes desde la parte rn~s lateral del 16bulo anterior, des­ de el 16bulo pararnediano, Crus I y Crus II, parafl6culo y f16- culo (VOOGD, 1964; WALBERG y JANSEN, 1964; BRODAL y COURVILLE, 1972; COURVILLE y cols., 1973; DIETRICHS y WALBERG, 1980). La zona de nucleo lateral que proyecta a coltculo superior parece corresponder a la regi6n de la cara y en una rnenor proporci6n de las extrernidades posterior y anterior (VOOGD, 1964; BRODAL y COURVILLE, 1972; COURVILLE y cols., 1973). Esa regi6n ven­ trolateral del nucleo lateral recibe proyecciones principalrnen te desde parafl6culo y fl6culo (VOOGD, 1964; ANGAUT y BRODAL, 1967; YAMAMOTO, 1978) formaciones que, a su vez, reciben afe­ rencias desde nucleo reticular del tegrnento pontino, sustancia gris del puente (VOOGD, 1964; HODDEVICK, 1978; GENITS y VOOGD, 1980) y oliva inferior (TAKEDA y MAEKAWA, 1976) • Esas estruc­ turas forman el circuito rnediador de irnpulsos visuales desde tecto y nucleos del tracto 6ptico al 4rea ventrolateral de nu­ cleo cerebeloso lateral, que, a su vez, proyecta sobre el col! culo. 263 Las proyecciones cerebelosas a col!culo superior terminan en las capas profundas, estrato gris intermedio y profundo, ca­ pas que proyectan a formaci6n reticular, n~cleos oculomotores y/o perioculomotores y formaciones precerebelosa~.(formaci6n r~ ticular del puente, sustancia gris del puente y oliva inferior) y son las estructuras coliculares responsables de las respues­ tas de orientaci6n visual (CASAGRANDE y cols., 1972). Todo eso nos hace pensar en una compleja regulaci6n cerebelosa de la or­ ganizaci6n de los movimientos de los ojos y de la cabeza, inteE viniendo sobre los nucleos directamente implicados en la ejecu­ ci6n, pero especialmente sobre aquellas estructuras como el co­ l!culo superior que !levan a cabo el control m~s sofisticado de esos movimientos. Las funciones del col!culo superior se han hecho extremad~ mente sofisticadas al ascender en la escala filogen~tica. Si inicialmente interven!a en un circuito nervioso, de nuestro ma­ terial deducimos que en el gato debe ejercer una funci6n inte­ gradora de muchos de esos circuitos. Pensamos que su misi6n d~ be ser coordinadora de todos esos circuitos, para conseguir que la posici6n de los ojos se mantenga de forma adecuada a la de la cabeza y el cuerpo y sea una respuesta orientada a est!mulos sensoriales, visuales, tactiles, auditivos, etc •• Asi se ha descrito en col!culo una interacci6n visuovestibular (BISTI y cols., 1973); visuo-somatosensorial (FINLAY y cols., 1977); vi­ suo-tactil (STEIN y cols., 1975); visuo-auditivo-somatosenso­ rial (DRAGER y HUBEL, 1974) • Esa funci6n integradora tiene que 264 hacerse enormemente fina y compleja para soportar el alto grado de expresi6n facial, exquisites movimientos de ojos y cabeza y discriminaci6n sensorial en todos los aspectos que tienen los primates y el hombre. 6. C 0 N C L U S I 0 N E S 266 Hemos estudiado las proyecciones aferentes al coltculo superior del gato desde tronco del enc~falo y cerebelo util! zando la t~cnica del transporte axonal retr6grado de la HRP. Para ello hemos realizado inyecciones de una soluci6n acuosa de HRP a distintas profundidades y localizadas en los disti~ tos cuadrantes del coltculo superior. Los resultados obtenidos nos han permitido llegar a las siguientes conclusiones: 1. Todas las estructuras troncoencef4licas y cerebelosas que proyectan a coltculo superior, con la excepci6n del nd­ cleo parabigeminal y el ndcleo del tracto 6ptico que proyec­ tan tambi~n a capas coliculares superficiales, lo hacen a las capas profundas del coltculo: estratos grises, intermedio y profundo. 2. Por primera vez hemos descrito conexiones a coltculo superior desde: sustancia negra compacta ipsilateral, nucleo reticular parvocelular, nucleo reticular magnocelular, nd­ cleo reticular lateral y ndcleo reticular ventral de la m~d~ la oblongada, nucleo espinal alaminar magnocelular ipsilate­ ral del trig~mino, nucleos motores de los pares craneales, nucleos cerebelos lateral ipsilateral e interp6sito anterior contralateral. 267 3. Hacemos una topograf!a de las proyecciones del tronco del encefalo y cerebelo a col!culo superior, de la que desta­ camos a continuaci6n los detalles m~s sobresalientes. En mesenc~falo e istmo mesenc~falo-diencef~lico: en re­ gi6n pretectal, en el caso de inyecciones situadas rostrales en coliculo superior, el mayor ndmero de neuronas marcadas se encuentra en el lado opuesto a la inyecci6n. Cuando la inyes ci6n est~ situada caudal en col!culo superior, la mayor!a de neuronas marcadas se encuentran ipsilaterales al col!culo in­ yectado. Si la inyecci6n es lateral en col!culo las neuronas marcadas se situan en los nucleos m~s laterales de esta regi6n, predominando en los mediales las neuronas secundarias a inye£ ciones situadas medialmente en col!culo. En general, la hila teralidad de la proyecci6n, es m~s marcada a las regiones me­ diales y centrales del col!culo superior. Desde sustancia negra las proyecciones son fundamental­ mente ipsilaterales al col!culo y guardan una topograf!a bien definida en relaci6n a la zona del col!culo en que se realiza la inyecci6n. Ocurre lo mismo con el resto de estructuras que componen esta regi6n. 4. En las estructuras bulboprotuberanciales la topogra­ f!a no guarda una sistem~tica global, sino que es variable en cada una de las estructuras en relaci6n a los sitios de inye£ ci6n. Las proyecciones de formaci6n reticular son de predom! nio ipsilateral, a excepci6n de las de formaci6n reticular 268 magnocelular que son m~s abundantes al coltculo contralateral. El mayor nGrnero de neuronas marcadas en formaci6n reticu­ lar se debe a inyecciones laterales en coltculo superior. Las neuronas marcadas en forrnaci6n reticular est~n situadas bilat~ ralrnente cuando las inyecciones se realizan rostrolateralrnente en col!culo. La proyecci6n desde nacleos vestibulares a coltculo es principalmente contralateral, siendo m~s abundantes bilateral­ mente las neuronas marcadas de inyecci6n rostrolateral en col! culo. Son las inyecciones lateralmente situadas las que dan mayor cantidad de neuronas marcadas en nacleos vestibulares contralaterales. Las inyecciones situadas medtalmente en coltculo, y sobre todo las caudomediales son las que marcan neuronas a niveles m~s caudales del tronco del enc~falo y adern~s esas neuronas e~ t§n m~s densarnente tefiidas. Las inyecciones centrales en coltculo son las que tifien m~s neuronas en nacl~ del rafe. La proyecci6n desde el nacleo prep6sito del hipogloso es tarnbi~n predominantemente contralateral al coltculo. Es m~s abundante a la regi6n caudomedial del coltculo. La proyec­ ci6n ipsilateral es menos marcada y se dirige en su mayor paE te a regiones centrales del coltculo. 269 5) Las neuronas marcadas en el complejo trigeminal son m~s abundantes en el lado opuesto a la inyecci6n colicular. La norci6n del complejo trigeminal que tiene una proyecci6n m~s significativa es la parte magnocelular del nucleo espinal alarn! nar. Las neuronas secundarias a inyecciones situadas caudolat~ ralmente en el col1culo contralateral, se situan lateralrnente en este nucleo, mientras aue lo hacen ventromedialmente las ne~ ronas marcadas por inyecciones caudomediales en col!culo. La proyecci6n ipsilaral se hace fundarnentalrnente a la porci6n cau­ domedial del col!culo. Contralateralmente encontrarnos neuronas marcadas en nucleo sensorial principal y en nucleo espinal lam! nar. El nGcleo espinal parvocelular alaminar tiene una proyec­ ci6n m~s densa contralateral, aunque tambi~n proyecta al colic~ lo ipsilateral, con una distribuci6n neuronal definida por la localizaci6n de la inyecci6n en col!culo. Las inyecciones rostromedialmente situadas en col!culo son las que tifien neuronas m~s abundantemente en el nucleo gracilis contralateral y solo ellas lo hacen en el nGcleo ipsilateral al col!culo inyectado. La proyecci6n desde nGcleo cuneatus medial y lateral es fundamentalmente contralateral y solo se marcan significativame~ te neuronas en los nGcleos ipsilaterales cuando la inyecci6n se situa rostrolateralmente. 6. Las proyecciones desde los nGcleos cerebelosos se rea­ lizan a las capas profundas del col!culo superior, especialme~ 270 te al col!culo contralateral. El nucleo lateral es el que en­ v!a una proyecci6n m!s densa al col!culo superior. Esta pro­ yecci6n est~ organizada topogr!ficamente en sensito rostrocau­ dal y termina fundamentalmente en las capas intermedias, sien­ do m~s densa en la mitad rostral del col!culo superior contra­ lateral. El nucleo lateral proyecta tambi~n a la parte ros­ tral del col!culo superior ipsilateral. El nucleo interp6sito anterior proyecta a la parte rostromedial del estrato gris in­ termedio del col!culo contralateral. El polo caudal de los n~ cleos fastigios proyecta a los estratos grises intermedio y profundo, principalmente al ultimo y especialmente a la mitad caudal de ambos col!culos superiores. 7. Estos hallazgos demuestran que la mayor parte de las proyecciones troncoencef!licas terminan en las capas profundae del col!culo. Se ha demostrado que estas capas son las que r~ gulan los movimientos de orientaci6n visual, que envuelven a la cabeza y el cuerpo, adem4s de los ojos (WURTZ y ALBANO, 1981). Para ello, el col!culo proyecta principalmente sobre la formaci6n reticular, sobre los nucleos oculomotores y perig culomotores y sobre las formaciones precerebelares. Formacio­ nes todas ellas que, a su vez, como hemos visto, proyectan di­ recta o indirectamente sobre las capas profundas del col!culo, que reciben tambien, aferentes de las v!as sensoriales som!ti­ cas y especiales para regular los movimientos de orientaci6n. A t!tulo de ejemplo es interesante pensar en la compleja regu­ laci6n que debe hacer el cerebelo para organizar los movimien- 271 tos de los ojos y cabeza, ya que si bien por una parte puede actuar directamente sobre los ndcleos implicados en la ejecu­ ci6n de estos movimientos, como es el complejo oculomotor, el cerebelo actua tambi~n simult&neamente sobre el col!culo sup~ rior que a su vez ejerce un control m~s sofisticado sobre as­ pectos especiales de esos movimientos. 7. ABREVIATURAS 273 AOD - Nucleo del tracto 6ptico accesorio dorsal. AOL - Nucleo del tracto 6ptico accesorio lateral. CeS - Nucleo central superior. Coe - Locus coeruleus. CPD - Nucleo de la comisura posterior dorsal. CPL - Nucleo de la comisura oosterior lateral. CuL - Nucleo cuneatus lateral. CuM - Nucleo cuneatus medial. Cun - Nucleo cuneiforme. D- Nucleo de Darschewitsch. DTS - Nucleo teomental dorsal. DVIII - Nucleo vestibular inferior. FRM - Formaci6n reticular mesencef~lica. G - Nucleo oracilis. IA - Nucleo interp6sito anterior. IG - Nucleo intercalatus. IGG - Nucleo central del col!culo inferior. IGO - Comisura del col!culo inferior. ICP - Nucleo pericentral del coliculo inferior. ICX - Nucleo externo del col!culo inferior. IP - Nucleo interp6sito posterior. L - Nucleo lateral del cerebelo. M - Nucleo medial del cerebelo. MVIII - Nucleo vestibular medial. 274 NBCI - Nucleo del braquium del col!culo inferior. NCL - Nucleo cervical lateral. NPAC - Nucleo pretectal anterior, parte NPAR - Nucleo pretectal anterior, parte NPP - Nucleo pretectal posterior. NPR - Nucleo pretectal medial. NTOL - NGcleo del tracto 6ptico lateral. NTOM - Nucleo del tracto 6ptico media+. NTR - Nucleo del cuerpo trapezoide. PB - Nucleo parabigeminal. Pb - Nucleos parabraquiales. PbD - Nucleo parabraquial dorsal. PbV - Nucleo parabraquial ventral. Pm - Nucleo paramediano. PpXII - Nucleo prep6sito del hipogloso. PrR - Regi6n pretectal. RDo - Nucleo dorsal del rafe medio. RGC - Nucleo reticular gigantocelular. RL - Nucleo reticular lateral. RMa- Nucleo del rafe magno. RMag - Nucleo reticular magnocelular. RPa - Nucleo del rafe p4lido. compacta. reticular. RPC - Nucleo reticular caudal del puente. RPc - Nucleo reticular parvocelular. RPO - Formaci6n reticular oral del puente. RV - Nucleo reticular ventral. 275 s - Nucleo del tracto solitario. Slm - Nucleo del tracto solitario medial. Sag - Nucleo sagulum. SG - Col!culo superior. sec - Comisura del col!culo superior. SGCD - Sustancia gris central dorsal. SGCL - Sustancia gris central lateral. SGCM - Sustancia gris central medial. SNC - Sustancia negra compacta. SNL - Sustancia negra lateral. SNR - Sustancia negra reticular. VP - Divisi6n ventral del nucleo sensorial principal del trig~mino. VS - Porci6n magnocelular del nucleo espinal alaminar del trig~mino. VSL - Nucleo espinal laminar del trigemino. VSp - Porci6n parvocelular del nucleo espinal alaminar del trigemino. III - Nucleo del III par. IV - Nucleo del rv par. VI - Nucleo del VI par. VII - Nucleo del VII par. 8. B I B L I 0 G R A F I A 277 ABRAHAMS,V.G. and P.L.ROSE (1975) Projections of extraocular, neck muscle, and retinal afferents to the superior col­ liculus in the cat: their connections to the cells of ori­ gin of the tectospinal tract. J. Neurophysiol. ~: 10-18. ADAMUK,E. (1870) Uber die innervation der Augenbewe gungen. Zentr. Med. Wiss. 8: 65. ALLEY,K. (1977) Anatomical basis for interaction between cerebellar flocculus and brain stem. In: Control of gaze by brain stem neurons. R. Baker and A. Berthoz (eds.) Elsevier North. Holland. Amsterdam. pp. 109-117. ALLEY,K., R.BAKER and J.I.SIMPSON (1975) Afferents to the vestibule cerebellum and the origin of the visual climbing fibers in the rabbit. Brain Res. 98: 582-589. ALTMAN,J. (1962) Some fiber projections to the superior col­ liculus in the cat. J. Comp. Neurol. 119: 77-95. ALTMAN,J. and M.B.CARPENTER (1961) Fibers projections of the superior colliculus in the cat. J. Comp. Neurol. 116: 157- 177. AMASSIAN,V.E. and R.D.DEVITO (1954) Unit activity in reticular formation and nearby systems in the cat brainstem. J. Comp. Neurol. 3: 195-229. ANDERSON,F.D. and C.M.BERRY (1959) Degeneration studies of long ascending fiber systems in the cat brainstem. J. Comp. 278 Neurol. 111: 195-229. ANDERSON,M.E. and M.YOSHIDA (1980) Axonal branching patterns and location of nigrothalamic and nigrocollicular neurons in the cat. J. Neurophysiol. 43 (4): 883-895. ANGAUT,P. (1970} The ascending projections of the nucleus interpositus posterior of the cat cerebellum: an experi­ mental anatomical study using silver imp~egnation methods. Brain Res. 24: 377-394. ANGAUT,P. and A.BRODAL (1967) The projection of the 'Vestibula­ cerebellum" onto the vestibular nuclei in the cat. Arch. Ital. Biol. 105: 441-479. ANGAUT,P. and D.BOWSHER (1970) Ascending projections of the medial cerebellar (fastigial) nucleus: an experimental study in the cat. Brain Res. li= 49-68. APTER,J.T. (1945) Eye movements following strychninization of the superior colliculus of cats. J. Neurophysiol. ~: 73-86. ASTRUC,J. (1971) Corticofugal connections of area 8 (frontal eye field) in Macaca mulatta. Brain Res. 33: 241-256. AVENDARO,C. (1977) Conexiones aferentes de la corteza motora en el gato con el m~todo del transporte axonal retr6grado de la HRP. Tesis doctoral. Madrid. Universidad Aut6noma. AVENDARO,C. and M.A.JURETSCHKE (1980) The pretectal region of 279 the cat: a structural and topographical study with stereo­ taxic coordinates. J. Comp. Neurol., 193: (1): 69-88. BAKER,R., M.GRESTY and A.BERTHOZ (1976) Neuronal activity in the prepositus hypoglossi nucleus correlated with vertical and horizontal eye movement in the cat. Brain Res. 101: 336-371. BAKER,R. and A.BERTHOZ (1977) Control and Gaze by brain stem neurons. Developments in Neurosciences. Elsevier North. Holland. Amsterdam. Vol. I. BAKER,R. and S.M.HIGHSTEIN (1977) Vestibular projections to medial rectus motoneurons in the cat. Neurosci. Soc. Abstr. 6: 226. BAKER,R. and R.Mc CREA (1979) The paraabducens nucleus In: integration in the nervous system. Wilson and Asanuma (eds.). New York. BALEYDIER,G. and M.MAGNIN (1978) Afferent and efferent con­ nections of the parabigeminal nucleus in the cat revealed by retrograde axonal transport of HRP. Brain Res. (sub­ mitted). BALEYDIER,G. and F.MAUGUIERE (1978) Projections of the ascend­ ing somesthetic pathways to the cat superior colliculus visualized by the horseradish peroxidase technique. Exp. Brain Res. 31: 43-50. 280 BATINI,C., C.BUISSERET-DELMAS, J.CORVISIER, O.HARDY and D.~IK -GERSCHENFELD (1978) Brain stern nuclei giving fibres to lobules VI and VII of the cerebellar vermis. Brain Res. 153: 241-261. BELL,C., G.SIERRA, N.BUENDIA and J.P.SEGUNDO (1964) Sensory properties of neurons in the mesencephalic reticular forma­ tion. J. Neurophysiol. 27: 961-987. BENDER,M.B. and S.SHANZER (1964) Oculomotor pathways defined by electric stimulation and lesions in the bran stern of the monkey. In the Oculomotor System. M.B.BENDER (eds.) New York: Harper and Row. pp. 81-140. BENDER,M.B., S.SHANZER and I.H.WAGMAN (1964) On the Jitysiolo­ gic decussation concerned with head turning. Confin. Neurol. 24: 169-181. BERKLEY,K.J., A.BLOMQUIST, A.PELT and R.FLINK (1980) Dif­ ferences in the collateralization of neuronal projections from the dorsal column nuclei and lateral cervical nucleus to the thalamus and tectum in the cat: an anatomical study using two different double-labeling techniques. Brain Res. 202: 27 3-290. BERKOWITZ,E. and T.SILVERTONE (1956) Studies of the cortical eye motor fields of the cat. Fed. Proc. 15: 16. BERLUCCHI,G., J.M.SPRAGUE, J.LEVY and A.C.DIBERARDINO (1972) 281 Pretectum and superior colliculus in visually guided ~vior and in flux and form discrimination in the cat. J. Comp. Physiol. Psycho!. 78: 123, BERMAN,L.A. (1968) The brainstem of the cat. A cytoarchitec­ tonic atlas with stereotaxic coordinates. The University of Wisconsin Press. Madison. BERMAN,N. (1977) Connections of the pretectum in the cat. J. Comp. Neurol. 174: 227-254. BISTI,S., L.MAFFEI and M.PICCOLINO (1974) Visuovestibular interactions in the cat superior colliculus. J. Ne~ysiol. 37: 146-155. BRODAL,A. (1940) Experimentelle Untersuchungen Uber die olivo­ cerebellare Lokalisation, Z. ges. Neurol. Psychiat. ~: 1- 153. BRODAL,A. (1952) Experimental demonstration of cerebellar con­ nections from the perihypoglossal nuclei (nucleus intercala­ tus, nucleus praepositus hypoglossi and nucleus of Roller) in the cat. J. Anat. (Lond.). 86: 110-120. BRODAL,P. (1975) Demonstration of a somatotopically organized projection onto the paramediam lobule and the anterior lobe from the lateral reticular nucleus: an experimental study with the HRP method. Brain Res. 95: 221-239. 282 BRODAL,A. and J.COURVILLE (1972) Cerebellar corticonuclear projection in the cat. Crus -II. An experimental study with silver methods. Brain Res. 50: 1-23. BUTTNER,V., K.HEPP and V.HENN (1977) Neurons in the rostral mesencephalic and paramedian pontine reticular formation generating fast eye movements. In: Control of Gaze by Brain Stem Neurons. R.Baker and A.Berthoz. (eds.). Elsevier. North. Holland. Ansterdam. pp. 309-318. BUTTNER-ENNEVER,J.A. and V.HENN (1977) An autorradiographic study of the pathways from the pontine reticular formation involved in horizontal eye movements. Brain Res. 108: 155- 164. CAMARDA,R. and G.RIZZOLATTI (1976) Visual receptive fields in the lateral suprasylvian area (Clare-Bishop area) of the cat. Brain Res. 101: 427-443. CARPENTER,M.B. and R.E.McMASTERS (1964) Lesions of the subs­ tantia nigra in the rhesus monkey. Efferent fiber degener­ ation and behavioral observations. Amer. J. Anat. 114: 293-320. CARPENTER,M.B., J.W.HARBISON and P.PETER (1970) Accesory oculo-motor nuclei in the monkey. Projections and effects of discrete lesions. J. Comp. Neurol. 140: 131-154. CARPENTER,M.B. and R.J.PIERSON (1973) Pretectal region and 283 the pupillary light reflex. An anatomical analysis in the monkey. J. Comp. Neurol., 149: 271-300. CASAGRANDE,V.A., J.K.HARTING, W.C.HALL, I.T.DIAMOND and G.F. MARTIN (1972) Superior colliculus of the tree shrew: A structural and functional subdivision into superficial and deep layers. Science. 177: 444-447. CASAGRANDE,V.A. and J.K.HARTING (1975) Transneuronal trans­ port of tritiated fucose and proline in the visual path­ ways of tree shrew tupaia glis. Brain Res. 96: 367-372. CHRISTOFF,N. (1974) A clinico-pathological study of vertical eye movements. Arch. Neurol. ]!: 1-8. CLARK,W.E.LeGros (1948) The connections of the frontal lobes of the brain. Lancet 1: 354-356. COHEN,D., W.CHAMBERS and J.M.SPRAGUE (1958) Experimental study of the efferent projections from the cerebellar nuclei to the brainstem of the cat. J. Comp. Neurol. 109: 233-259. COHEN,B., K.GOTO, S.SHANZER and A.WEISS (1965) Eye movements induced by electric stimulation of the cerebellum in the alert cat. Exp. Neurol. !1= 145-162. COHEN,B., A.KOMATSUZAKI and M.B.BENDER (1968) Electrooculo­ graphic syndrome in monkeys after pontine reticular forma­ tion lesions. Arch. Neurol. 18: 78-92. 284 COHEN,B. and V.HENN (1972) Unit activity in the pontine reti­ cular formation associated with eye movements. Brain Res. 46:403-410. COHEN,B. and A.KOMATSUZAKI (1972) Eye movements induced by stimulation of the pontine reticular formation: Evidence for integration in oculomotor pathways. Exp. Neurol. 36: 101-117. COLLEWIJN,H. (1975) Direction-selective units in the rabbit's nucleus of the optic tract. Brain Res. 100: 489-508. COOKE,C.T., P.V.CAMERON and D.G.JONES (1935) Stimulation induced uptake of horseradish peroxidase by rat cOrtical synapses. Neurosci. Lett. 1: 15-18. CORIN,M.S., T.S.ELIZAN and M.B.BENDER (1972) tion in patients with Parkinson's disease. !2= 251-265. Oculomotor func­ J. Neurol. Sci. COURVILLE,J., N.DIAKIW and A.BRODAL (1973) Cerebellar cortioo nuclear projection in the cat. The paramedian lobule. An experimental study with silver methods. Brain Res. SO: 25-45. COWAN,W.M., D.I.GOTTLIEB, A.HENDRICKSON, J.L.PRICE and T.A. WOOLSEY (1972) The autoradiographic demonstration of axonal connections in the central nervous system. Brain Res. 37: 21-51. 285 COWAN,W.M. and M.CUENOD (1975) The use of axonal transport for the study of neural connections; a retrospective survey. In: The use of axonal transport for studies of neuronal con­ nectivity. W.M.Cowan and M.Cuenod. (eds.). Elsevier. Amsterdam. pp. 1-24. CYNADER,M. and N.BERMAN (1972) Receptive-field organizarion of monkey superior colliculus. J. Neurophysiol. 35: 187- 201. CHAN-PALAY,V. (1977) Cerebellar dentate nucleus: organizatio~ citology and transmitters. Springer, Berlin. pp. 548. CHEVALIER,G., A.M.THIERRY, T.SHIBAZAKI and J.FEGER (1981) Evidence for a gabaergic inhibitory nigrotectal pathway in the rat. Neurosci. Lett. ~: 67-69. DARIAN-SMITH,I., G.PHILLIPS, R.D.RYAN (1963) Functional orga­ nization in the trigeminal main sensory and rostral spinal nuclei of the cat. J. Physiol. (Lond.). 168: 129-146. DeJONG.J.D. and G.MELVILL JONES (1971) Akinesia, hypokinesia and bradykinesia in the oculomotor system of patiens with Parkinson's disease. Exp. Neurol. 32: 58-68. DELGADO-GARCIA,J.M. y J.LOPEZ BARNEO (1979) Organizaci6n tron­ coencef~lica de los movimientos oculares. Premio de la Fundaci6n Luis Manuel. pp. 1-81. 286 DIETRICHS,E. and F.WALBERG (1980) The cerebellar corticonuclear and nucleocortical projections of the Crus I and Crus II. Neurosci. Lett. Suppl. ~: 439. DONALDSON,I.M.L. and M.E.HAWTHORNE (1979) Coding of visual organization by units in the cat cerebellar vermis. Exp. Brain Res. 34: 27-48. DRAGER,V.G. and D.H.HUBEL (1975) Responses ~o visual stbmllaticn and relationship between visual, auditory and somatosensory imputs in mouse superior colliculus. J. Neurophysiol. 3: 690-713. EDWARDS,S.B. (1975) Autoradiographic studies of the projec­ tions of the midbrain reticular formation: descending proj€£ tions of nucleus cuneiformis. J. Comp. Neurol. 161: 341- 358. EDWARDS,S.B. (1977) The commissural projection of the superior colliculus in the cat. J. Comp. Neurol. 173: 23-40. EDWARDS,S.B., A.G.ROSENQUIST and L.A.PALMER (1974) An auto­ radiographic study of ventral lateral geniculate projections in the cat. Brain Res. 72: 282-287. EDWARDS,S.B. and C.K.HENKEL (1977) Tecta! connections with the extraoculomotor nuclei. Neurosci. Abstr. 1: 154. EDWARDS,S.B. and C.K.HENKEL (1978) Superior colliculus con- , nections with the extraocular motor nuclei in the cat. J. 287 Comp. Neurol. 179: 451-468. EDWARDS,S.B., C.L.GINSBURGH, C.K.HENKEL and B.E.STEIN (1979) Sources of subcortical projections to the superior colliculus in the cat. J. Comp. Neurol. 184: 309-330. EDWARDS,S.B., C.K.HENKEL and K.S.KERSEY (1980) Structural characteristics of superior colliculus neurons geverning head and pinna movements in the cat. Neurosci. Lett. Suppl. 5: 337. EVINGER,C.L., C.R.S.KANEKO, G.W.JOHANSON and A.F.FUCHS (1977) In: Control of Gaze by brain stem neurons. R.Baker and A. Berthoz. (eds.) Elsevier. North. Holland. Amsterdam. pp. 337-340. EVINGER,C.L., C.R.S.KANEKO and A.F.FUCHS (1978) Visual responses of omnipauses neurons in the awake cat. Neurosci. FINLAY ,B.L., S.E.SCHNEPS, K.G.WILSON and G.E.SCHNEIDER (1978) Topography of visual and somatosensory projections to the superior colliculus of the Golden Hamster. Brain Res. 112: 223-235. FLOOD,S. and J.JANSEN (1961) On the cerebellar nuclei in the cat. Acta Anat (Basel). ~: 52-72. FOOTE,W., E.TABER-PIERCE and L.EDWARDS (1978) Evidence for a retinal projection to the midbrain raphe of the cat. Brain Res. 156: 135-140. 288 FUCHS,A.F. and J.O.KIMM (1975) Vestibular unit activity ~elated to eye movements in the monkey. J. Neurophysiol. ]!: 1140- 1161. GAREY,L.J., E.G.JONES and T.P.S.POWELL (1968) Interrelationship of striate and extrastriate cortex with the primary relay sites of the visual pathway. J. Neurol. Neurosurg. P~iat. 31: 135-157. GERRITS,N.M. and J.VOOGD (1980) The pontine mossy fibre ~j~ tions to the cerebellar flocculus in the cat. Neurosci.~ Suppl. ~: 440 GIOLLI,R.A., L.G.TOWNS, T.T.TAKAHASHI, A.N.KARAMANDILIS and D.D.WILLIAMS (1978) An auto-radiographic study of the projections of visual cortical area 1 to the thalamus, pretectum and superior colliculus of the rabbit. J. Comp. Neurol. 180: 743-752. GOEBEL,H., A.KOMATSUZAKI, M.BENDER y B.COHEN (1971) Lesions of the pontine tegmentum and conjugate gaze paralysis. Arch. Neurol. 24: 431-440. GOLDBERG,M.E. and R.H.WURTZ (1970) Effects of the eye ~t and visual stimulus on units in monkey superior colliculus. Fed. Proc. 29: 453. GOLDBERG,M.E. and R.H.WURTZ (1972) Activity of superior col­ liculus in behaving monkey. I. Visual receptive fields 289 of single neurons. J. Neurophysiol. 35: 542-559. GOLDBERG.M.E. and D.L.ROBINSON (1978) Visual System: superior colliculus. In Handbook of Behavioral Neurobiology. Masterton, R.B. (eds.). Plenum Publishing Corporation, New York. 1: 119-164. GORDON,B. (1973) Receptive fields in deep layers of cat superior colliculus. J. Neurophysiol. 36: 157-178. GORDON,G., S.LANDGREN and W.A.SEED (1961) The functional characteristics of single cells in the caudal part of the spinal nucleus of the trigeminal nerve of the cat. J. Physiol. 158: 544-559. GRAHAM,J. (1976) An autoradiographic study of the efferent projections of the superior colliculus in the cat. Anat. Rec. ~: 415. GRAHAM,J. (1977) An autoradiographic study of the efferent connections of the superior colliculus in the cat. J. Comp. Neurol. 173: 629-654. GRAHAM,R.G. and M.J.KARNOVSKY (1966) The early stages of absorption of injected HRP in the proximal tubules of mouse kidney: ultrastructural cytochemistry by a new technique. J. Histochem. Cytochem. 14: 291-302. GRANTYN,A. and A.BERTHOZ (1977) Synaptic actions of the superior colliculus on medial rectus motoneurons in the rat. 290 Neurosci. 2: 945-951. GRANTYN,A., R.GRANTYN and K.P.RONINE (1077) Neuronal organiz2 tion of the tecto-oculomotor pathways. In: Control of Gaze by Brain Stem Neurons. R.Baker and A.Berthoz. (Eds.). Elsevier. North. Holland. Amsterdam. pp. 197-206. GRANTYN,A., R.GRANTYN, K.P.ROBINE and A.BERTHOZ (1979) electrQ anatomy of tecta! efferent connections related to eye movements in the horizontal plane. Exp. Brain Res. (sub­ mitted). GRAYBIEL,A.M. (1972) Some ascending connections of the pulvi­ nar and nucleus lateralis posterior of the thalamus in the cat. Brain Res. ~: 99-125. GRAYBIEL,A.M. (1972a) Some fiber pathways related to the posterior thalamic region in the cat. Brain Behav. Evol. 6: 363-393. GRAYBIEL,A.M. (1972b) Some extrageniculate visual pathways in the cat. Invest. Ophtalmol. 11: 322-332. GRAYBIEL,A.M. (1974) Visuocerebellar and cerebello-visual connections involving the ventral lateral geniculate nucl~ Exp. Brain Res. 20: 303-306. GRAYBIEL,A.M. (1974a) Some efferents of the pretectal region in the cat. Anat. Rec. 178: 365. 291 GRAYBIEL,A.M. (1975) Anatomical pathways in the brain stem oculomotor system. In Eye Movements and Movement Perception. Ninth. Symposium of the Center for Visual Science. Rochester. New York. pp. 37-38. GRAYBIEL,A.M. (1977) Direct and indirect preoculomot~r path­ ways of the brainstem: an autoradiographic study of the pontine reticular formation in the cat. J. Comp. Neural. 175: 37-78. GRAYBIEL,A.M. (1978) A satellite system of the superior col­ liculus: The parabigeminal nucleus and its projections to the superficial collicular layers. Brain Res. 145: 365-374. GRAYBIEL,A.M. (1978a) Organization of the nigrotectal con­ nection: an experimental tracer study in the cat. Brain Res. 143: 339-348. GRAYBIEL,A.M. (1978b) A satellite system of the superior col­ liculus: the parabigeminal nucleus and its projections to the superficial collicular layers. Brain Res. 145: 365- 374. GRAYBIEL,A.M. and A.HARTWIEG (1974) Some afferent ooonections of the oculomotor complex in the cat: an experimental study with tracer techniques. Brain Res. ~: 543-551. GRESTY,M. and R.BAKER (1976) Neurons with visual receptive 292 field eye movement and neck displacement sensitivity wi~tn and around the prepositus nucleus in the alert cat. E7.p. Brain Res. 24: 429-433. GROFOVA,I., O.OTTERSEN and E.RINVIK (1978) Mesencephalic and diencephalic afferents to the superior colliculus and peri­ aqueductal gray substance demonstrated by retrograde a~onal transport of horseradish peroxidase in the cat. Brain Res. 146: 205-220. GROFOVA,I., J.M.DENIAU and S.T.KITAI (1980) Morphology of the rat substantia nigra (SN) neurons intracellularly labeled with HRP. Neurosci. Lett. Suppl. 5: 38. HALPERIN,J.J. and J.H.LA VAIL (1975) A study of the dynamics of retrograde transport and accumulation of HRP in injured axons. Brain Res. 100: 253-269. HARTING,J.K. (1977) Descending pathways from the superior colliculus: an autoradiographic analysis in the rhesus monkey (Macaca mulatta). J. Comp. Neurol. !11= 583-612. HARTING,J.K., W.C.HALL, I.T.DIAMOND and G.F.MARTIN (1973) Anterograde degeneration study of the superior colliculus in the tupaia glis: evidence for a subdivision between superficial and deep layers. J. Comp. Neurol. 148: 361-386. HASHIKAWA,T. and K.KAWAMURA (1977) Identification of cells of origin of tectopontine fibers in the cat superior colliatius 293 an experimental study with the HRP method. Brain Res. 130: 65-79. HENKEL,C.K. and S.B.EDWARDS (1976) Laminar differences in~ uncrossed projections of the superior colliculus to the midbrain. Neurosci. Lett. 2: 117. HENKEL,C.K. and S.B.EDWARDS (1978) The superior colliculos control of pinna movements in the cat~ possible anatomical connections. J. Comp. Neurol., 182: 763-776. HENN,V. and B.COHEN (1976) Coding of information about rapid eye movements in the pontine reticular formation of alert monkeys. Brain Res. 108: 307-325. HENKENHAM,M. and W.J.H.NAUTA (1977) Afferent connections of the habenular nuclei in the rat. A horseradish peroxidase study, with a note on the fibre -of- passage problem. J. Comp. Neurol. 173: 123-146. HIGHSTEIN,S.M., K.MAEKAWA, A.STEINACKEK and B.COHEN (1976) Synaptic input from the pontine reticular nuclei to ab­ ducens motoneurons and internuclear neurons. Brain Res. 112: 162-167. HODDEVIK,G.H. (1975) The pontocerebellar projection onto the paramedian lobule in the cat: an experimental study with the use of HRP as a tracer. Brain Res. 95t 291-307. 294 HODDEVIK,G.H. (1978) The projection from the nucleus reticu­ laris tegmenti pontis onto the cerebellum in the cat. A study using the methods of anterograde degeneration and retrograde axonal transport of HRP. Anat. Embryo!. 153: 227-242. HOFFMANN,K.P. and M.STRASCHILL (1971) Influences of cortico­ tectal and intertectal connections on visual responses in the eat's superior colliculus. Exp. Brain Res. ~: 120-131. HOFFMANN,K.P. and A.SCHOPPMANN (1975) Retinal input to direg tion selective cells in the nucleus tractus opticus of the cat. Brain Res. 99: 359-366. HOLCOMBE,V. and W.C.HALL (1981) Laminar origin of ipsilateral tectopontine pathways. Neurosci. ~: 255-260. HOLLANDER,H. (1974) On the origin of the corticotectal proye~ tions in the cat. Exp. Brain Res. 21: 433-439. HOPKINS,D.A. and L.W.NIESEN (1976) Substantia nigra projec­ tions to the reticular superior colliculus and central gray in the rat, cat and monkeys. Neurosci. Lett. 1: 253- 259. HUERTA,M.F. (1980) The trigeminocollicular pathway in the cat Patch-like terminations. X Neurosci. Abstract. pp. 750. ITOIM. (1977a) Functional specialization of flocculus 295 Purkinje cells and their differential localization determined in connection with the vestibula-ocular reflex. In: Control of Gaze by Brain Stem Neurons. R.Baker and A. Berthoz. (eds.) Elsevier. North. Holland. Amsterdam. pp. 177-186. ITO,M. (1977b) Neuronal events in the cerebellar flocculus associated with an adaptive modification of the vestibula­ ocular reflex of the rabbit. In: Control of Gaze by Brain Stem Neurons. R.Baker and A.Berthoz. (eds.). Elsevier. North. Holland. Amsterdam. pp. 391-398. ITOH,K. (1977) Efferent projections of the pretectum in the cat. Exp. Brain Res. 36: 89-105. JANSEN,J. and A.BRODAL (1954) Aspects of cerebellar anatomy Tanum. Oslo. pp. 423. JANSEN,J. and J.JANSEN,Jr. (1955) On the efferent fibers of the cerebellar nuclei in the cat. J. Comp. Neur. 102: 607-632. JASSIK-GERSCHENFELD,D. (1966) Activity of somatic origin evoked in the superior colliculus of the cat. Exp. Neur. 16: 104-118. JONES,E.G. and T.P.S.POWELL (1971) An analysis of the poste­ rior group of thalamic nuclei on the basis of its affezent connections. J. Comp. Neurol. 143: 185-216. 296 KANASEKI,T. and J.M.SPRAGUE (1974) Anatomical organization of the pretectal nuclei and tecta! laminae in the rat. J. Comp. Neurol. 158: 319-338. KAPPERS,C.V.A., G.C.HUBER and E.G.CROSBY (1936) The compara­ tive anatomy of the nervous system of vertebrates includ­ ing man. Haffner. New York. Vol. I. KARNOVSKY,M.J. (1965) A formaldehyde-glutaraldehyde fbative of high osmolality for use in electron microscopy. J.Oell Biol. 27: 137A-138A. KAWAMURA,K. and A.BRODAL (1973) The tectopontine projection in the cat: An experimental anatomical study with comments on pathways for teleceptive impulses to the cerebellum. J. Comp. Neurol. 149: 371-390. KAWAMURA,K., J.M.SPRAGUE and K.NIIMI (1974) Corticofugal projections from the visual cortices to the thalamus, pretectum and superior colliculus in the cat. J. Comp. Neurol. 158: 339-362. KAWAMURA,K., A.BRODAL and G.HODDEVIK (1974a) The projection of the superior colliculus onto the reticular formation of the brain stem. An experimental anatomical study iri the cat. Exp. Brain Res. 19: 1-19. KAWAMURA,K. and T.KONNO (1979) Various types of cortico­ tectal neurons of cats as demonstrated by means of 297 retrograde axonal transport of horseradish peroxidase. Exp., Brain Res. 35: 161-175. KAWAMURA,S. (1974) Topocal organization of the extrageniaUate visual system in the cat. Exp. Neurol. ~: 451-161. KELLER,E.L. (1974) Participation of the medial pontine reti­ cular formation in eye movements generation in monkeys. J. Neurophysiol. 37: 316-332. KELLER,E.L. and P.D.DANIELS (1975) Oculomotor related interaction of vestibular and visual stimulation in vesti­ bular nucleus cells in alert monkey. Exp. Neurol. 46: 187-198. KING,W.M. and A.F.FUCHS (1977) Neuronal activity in the mesencephalon related to vertical eye movement. In: Control of Gaze by brain stem neurons. R.Baker and A.Berthoz. (eds.). Elsevier. North. Holland. Amsterdam. pp. 319-326. KIRVEL,R.D., R.A.GREENFIELD and D.R.MEYER (1974) Multimodal sensory neglect in rats with radical unilateral posterior isocortical and superior colliculus ablations. J. Comp. Phsyiol. Psychol. 87: 156-162. KOTCHABHAKDI,N., G.H.HODDEVIK and !.WALBERG (1980) The reti­ culocerebellar projection in the cat as studied with retrQ grade transport of HRP. Anat. Embryol. 160: 341-359. 298 KRISTENSSON,K. (1970) Transport of fluorescent protein tracer in peripheral nerves. Acta Neuropath. (Berl.). ~: 293-300. KRISTENSSON,K. and Y.OLSSON (1971) Retrograde axonal trans­ port of protein. Brain Res. 29: 363-365. KUYPERS,H.G.J.M. (1962) Discussion. In: Cerebral dominance and interhemispheric relations. Mountcastle, V.B. (eds.). Johns Hopkins. Press. Baltimore. pp. 114~116. KUYPERS,H.G.J.M. and J.D.TUERK (1964) The distribution of cortical fibers within the nuclei cuneatus and gracilis in the cat. J. Anat. (Lond.). 98: 143-162. KUYPERS,H.G.J.M. and D.G.LAWRENCE (1967) Cortical projec­ tions to the red nucleus and the brain stem in the rhesus monkey. Brain Res. 4: 151-188. LADPLI,R. and A.BRODAL (1969) Experimental studies on com­ misural and reticular formation projections of the vesti­ bular nuclei in the cat. Brain Res. != 56-96. LAGO,J.P. (1975) Proyecciones del cerebelo a trav~s del pe­ dunculo cerebeloso superior. Trab. Inst. Cajal. Inv. Biol. 67: 1-52. LANE,R.H., J.H.KAAS and J.M.ALLMAN (1974) Visuotopic organ! zation of the superior colliculus in normal and Siamese cats. Brain Res. 70: 413-430. 299 LASEK,R., B.S.JOSEPH and D.G.WHITLOCK (1968) Evaluation of a radiographic neuroanatomical tracing method. Brain Res. 8: 319-336 LA VAIL,J.H. and M.M.LA VAIL (1972) Retrograde axonal trans­ port in the central nervous system. Science 176: 1416- 1417. LISBERGER,S.G. and A.F.FUCHS (1977) Role of the primate flO£ culus in smooth pursuit eye movements and rapid behavioral modification of the vestibulo-ocular reflex. In: Control of Gaze by brain stem neurons. R.Baker and A.Berthoz. (eds.). Elsevier. North. Holland. Amsterdam. pp. 381-390. LIVINGSTONE,R.B. (1950) Localization of frontal oculomotor cortex in the cat. Fed. Proc. ~: 395-396. LOPEZ-BARNEO,J., G.DARLOT and A.BERTHOZ (1979) Functional role of the prepositus hypoglossi nucleus in the control of gaze. Reflex control of posture and movements. Pompeiano. (eds.). Elsevier. Amsterdam. (submitted). LUND,R.D. and K.E.WEBSTER (1967) Thalamic afferents from the dorsal column nuclei. J. Comp. Neurol. 130: 301-312. LUSCHEI,E.S. and A.F.FUCHS (1972) Activity of brain stem neurons during eye movements of alert monkeys. J. Neuro­ physiol. ~: 445-461. LLAMAS,A. (1966) Conexiones aferentes de la sustancia negra 300 y del ~rea tegmental ventral de TSAI. Tesis doctoral. Facu! tad de Medicina de Navarra. LLAMAS,A. and F.REINOSO-SUAREZ (1969) Projections of the sub~ tantia nigra and ventral tegmental mesencephalic area. In Gillingham,F.J. and Donaldson,I.M.L. (eds.). Third Sym­ posium on Parkinson's disease. Edimburg. Livingstone. pp. 82-87. LLAMAS,A. y E.MARTINEZ-MORENO (1974) Modificaciones al m~to­ do del transporte axonal retr6grado de la HRP en el siste­ ma nervioso central del gato adulto. An. Anat. 23: 431- 443. LLINAS,R. (1974) Motor aspects of cerebellar control. Physi2 logist. ll= 19-46. LLINAS,R. and J.W.WOLFE (1972) Single cell responses from the cerebellum of thesus preceeding voluntary, vestibular and optokinetic saccadic eye movements. Prog. Soc. Neurosci. 2: 201. LLINAS,R. and J.W.WOLFE (1977) Functional linkage between the electrical activity in the vermal cerebellar cortex and saccadic eye movements. Exp. Brain Res. 29: 144-153. LLINAS,R. and K.WALTON (1977) Significance of olivo~l~ system in compensation of ocular position following uni­ lateral labyrinthectomy. In: Control of Gaze by Brain 301 Stem Neurons. R.Baker and A.BERTHOZ. (eds.). Elsevier. North. Holland. Amsterdam. pp. 339-408. MABUCHI,M. and T.KUSAMA (1970) Mesodiencephalic projections to the inferior olive and the vestibular and perihypoglossal nuclei. Brain Res. 17: 133-136. Me CREA,R. and R.BAKER (1978) Neurons in the oculomotor, troclear and abducens nuclei project caudally in the MLFto the prepositus nucleus. Neurosci. Suppl. ~: 166. Me CREA,R., P.BAKER and J.DELGADO-GARCIA (1979) Afferent and efferent organization of the prepositus hypoglossi nucleus In: Reflex Control of posture and movements. 0. ~iano (eds.) (submitted). MACIEWICZ,R.J., C.R.S.KANEKO, S.M.HIGHSTEIN and R.BAKER (1975) Morphophysiological identification of interneurons in the oculomotor nucleus that project to the abducens nucleus in the cat. Brain Res. 96: 60-65. MACIEWICZ,R.J. and R.F.SPENCER (1977) Oculomotor and&Xru~ internuclear pathways in the cat. In: Control of Gaze by Brain Stem Neurons. Baker and Berthoz. (eds.) • Elsevier. North. Holland. Amsterdam. pp. 99-108. MAEKAWA,K. and J.I.SIMPSON (1972) Climbing fiber activation of Purkinje cells in the flocculus by impulses transfered through the visual pathway. Brain Res. 39: 245-251 302 MAEKAWA,K. and J.I.SIMPSON (1973) Climbing fiber responses evoked in vestibulo-cerebellum of rabbit from visual syate~ J. Neurophysiol. 36: 649-666. MAGALHAES-CASTRO,H., A.D.DE LIMA, P.E.S.SARAIVA and B~ CASTRO (1978) Horseradish peroxidase labelling of cat~ tectal cells. Brain Res. 148: 1-13. MAGOUN,H.W. and S.W.RANSON (1935) The afferent path of the light reflex. A review of the literature. Arch. Ophth. !1= 862-874. MEHLER,W.R., M.E.FEFERMAN and W.J.H.NAUTA (1960) Ascending axon degeneration following anterolateral cordotomy. An experimental study in the monkey. Brain 83: 718-750. MENDEZ-OTERO,R., C.E.ROCHA-MIRANDA and V.H.PERRY (1980) The organization-of the parabigemino-tectal projections in the opossum. Brain Res. 198: 183-189. MESULAM,M.M. (1978) Tetramethyl benzidine for horseradish peroxidase neurohistochemistry: a non-carcinogenic blue reaction-product with superior sensitivity for visualising neural afferent and afferents. J. Histochem. Cytochem. 26: 106-117. MILES,I.A. (1974) Single unit firing patterns in the vesti­ bular nuclei related to voluntary eye movements and passive body rotation in conscious monkeys. Brain Res. 2!= 215-224. 303 MilES, F,A. and J.H.FULLER (1975) Visual tracking and the prim~ te flocculus. Science. 189: 1000-1002. MIZUNO,N., N.YASUHISA and I.NOBOHARU (1974) An electron micro~ cope study of the dorsal cap of the inferior olive in the rabbit, with special reference to the pretecto-olivary f~s. Brain Res., 77: 385-395. MOHLER,C.W. and R.H.WURTZ (1976) Organization of monkey supe­ rior colliculus: intermediated layer cells discharging before eye movements. J. Comp. Neurol., ]2: 722-744. MOHLER,C.W. and R.H.WURTZ (1976a) Role of striate cortex and superior colliculus in the visual guidance of saccadic eye movements in the monkey. J. Neurophysiol. iQ: 74-94. MOWER,G., A.GIBBSON and M.GLICKSTEIN (1979) Tectopontine patg way in the cat. Laminar distribution of cells of origin and visual properties of target cells in dorsolateral pontine nucleus. J. Neurophysiol. ~: 1-15. MYERS,R.E. (1963) Cortical projections to midbrain in monkey. Ana~Rec. 145: 337-338. NAUTA,W.J.H. and H.G.J.M.KUYPERS (1958) Some ascending path­ ways in the brainstem reticular formation. In Reticular Formation of the Brain. Jasper, H. H. et alii. ( eds.) • Boston, Little Brown. pp. 3-30. 304 NAUTA,H.J.M., M.B.PRITZ and R.J.LASEK (1974) Afferents to the rat caudoputamen studied with. horseradish peroxidase. An evaluation of a retrograde neuroanatomical research method. Brain Res. 67: 219-238. PASIK,P., T.PASIK and M.B.BENDER (1969) The pretectal syndrome in monkeys. I. Disturbances of gaze and body posture. Brain 92: 521-534. PAULA-BARBOSA,M.M. and A.SOUZA-PINTO (1973) Auditory cortical projections to the superior colliculus in the cat. Brain Res. 50: 47-61. PETERSON,B.W., M.E.ANDERSON and M.FILION (1974) Responses of pontomedullarly reticular neurons to cortical, tectal and cutaneous stimuli. Exp. Brain Res. 21: 19-44. POIRIER,L.J. and G.BERTRAND (1955) Experimental and anatomical investigation of the lateral spino-thalamic and spino-tectal tracts. J. Comp. Neurol. 102: 745-757. POLA,J. and D.A.ROBINSON (1978) Oculomotor signals in medial longitudinal fasciculus of the monkey. J. Neurophysiol. 41: 245-259. POMPEIANO,O., T.MERGNER and N.CORVAJA (1978) Commossural, perihypoglossal and reticular afferent projection to the vestibular nuclei in the cat. An experimental anatomical study with the method of the retrograde transport of HRP. 305 Arch. !tal. Biol. 116: 130-172. POWELL,E.W. and J.B.HATTON (1969) Projections of the inferior colliculus in the cat. J. Comp. Neurol. 136: 183-192. PRECHT,W., P.C.SCHWINDT and P.C.MAGHERINI (1974) Tectal influences on cat ocular motoneurons. Brain Res. 82: 27-40. RAFOLS,J.A. and H.MATZKE (1970) Efferent projections of the superior colliculus in the opossum. J. Comp. Neurol. 138: 147-160. RAMIREZ-CAMACHO,R.A. (1980) Conexiones aferentes a la corteza cerebral de proyecci6n vestibular. Un estudio en el gato con el m~todo de transporte axonal retr6grado de HRP. Tesis doctoral. Universidad Aut6noma de Madrid. RAMON Y CAJAL,S. (1895) Ganglions cerebelleux. Bibliog. Anat. 3: 33-42. RAMON Y CAJAL,S. (1904) Textura del sistema nervioso del hombre y de los vertebrados. Moya. Madrid. RAMON Y CAJAL (1911) Histologie du systeme nerveux del'hame et des vertebres. A. Maloine. Paris. Vol.2. RAND,R.W. (1954) Anatomical and experimental study of the cerebellar nuclei and their efferent pathways in the monkey. J. Comp. Neurol. 101: 116-224. 306 RANSON,S.W. and H.W.MAGOUN (1933) The central path of the pu­ pillo-constrictor reflex in response to light. Arch. Neurol. Psychiat. 30: 1193-1204. RAPHAN,T. and B.COHEN (1978) Brainstem mechanisms for rapid and slow eye movements. Ann. Rev. Physiol. 40: 527-552. REAVILL,C., N.LEIGH, P.JENNER and C.D.MARSDEN (1979) Dopamine­ mediated circling behavior does not involve the nigro-tectal pathway. Exp. Brain Res. 37: 309-316. REINOSO-SUAREZ,F. (1961) Topographischer Hirnatlas der Katze fUr experimental-physiologische Untersuchungen. E. Merck. A.G.Darmstadt. REINOSO-SUAREZ,F. (1966) Development of the human diencephalon. In Evolution of the forebrain. Phylogenesis and ontogenesis of the brain. Hassler,R. and H.Stephan. (eds.). Georg. Thieme. Verlag. Stuttgart. pp. 296-304. REUBI,J.G. and M.CUENOD (1976) Release of exogenous glycine in the pigeon optic tectum during stimulation of a midbrain nucleus. Brain Res. 112: 347-361. RHOADES,L.E. and D.E.FLEMING (1971) Sensory restriction in the albino rat: photically evoked after-discharge correlates. Electroenceph. clin. neurophysiol. 29/5: 488-495. RHOADES,R.W. and D.D.DELLACROCE (1980) The cells of origin of tectospinal tract in the golden hamster: an anatomical 307 and electrophysiological investigation. Exp. Neurol. 67: 163-180. RINVIK,E., I.GROFOVA and O.P.OTRERSEN (1976) The cortico­ thalamic projections from parietal regions of the cerebral cortex. Experimental degeneration studies in the cat.Brcrln Res. 1.!: 61-79. RIOCH,D.McK. (1929) Studies on the diencephalon of carnivora. Part II. Certain nuclear configurations and fiber con­ nections of the subthalamus and midbrain of the dog and cat. J. Comp. Neurol. 49: 121-153. ROBINSON,D.A. (1972) Eye movements evoked by collicular stimulation in the alert monkey. Vision Res. 12: 1795- 1808. ROBINSON,D.A. (1974) Cerebellar adaptation of the vestibule­ ocular reflex to modified visual input. (Abstrat). Soc. Neurosci. 4: 397. ROBINSON,D.A. (1975) Oculomotor control signals. In: Basic nedlanlsms of ocular motility and their clinical f.nl>lications G.Lennerstrand. and P .Bach-y-Rita. (eds.) • Oxford. Pergarron. pp. 337-374. ROBINSON,D.A. (1976) Adaptive gain control of the vestibular ocular reflex by the cerebellum. J. Neurophysiol. ~: 954- 969. 308 ROBINSON,D.L. and C.D.JARVIS (1974) Superior colliculus neurons studied during head and eye movements of the behaving IIO'lkey. J. Neurophysiol. 37: 533-540. RODRIGO-ANGULO,M. and F.REINOSO-SUAREZ (1980) Brainstem projec­ tions to the eat's lateral posterior pulvinar thalamic complex. Neuroscience. Abstract. RON,S. and D.A.ROBINSON (1973) Eye movements evoked by cere­ bellar stimulation in the alert monkey. J. Neurophysiol. 36: 1004-1022. SARAIVA,P.E.S., A.S.ARAGAO and B.MAGALHAES-CASTRO (1976) Recovery of depressed superior colliculus activity in neo­ decorticate opossum through the destruction of the contra­ lateral superior colliculus. Brain Res. 112: 168-175. SCHILLER,P.H. (1970) The discharge characteristics of single units in the oculomotor and abducens nuclei of the unnan­ sthetized monkey. Exp. Brain Res. 10: 347-362. SCHILLER,P.H. (1972) The role of the monkey superior colli­ culus in eye movements and vision. Invest. Opthalmol. !!= 451-460. SCHILLER,P.H. and F.KOERNER (1971) Discharge characteristics of single units in superior colliculus of the alert rhesus monkey. J. Neurophysiol. 1!= 920-936. 309 SCHILLER,P.H. and M.P.STRYKER (1972) Single-unit recording and stimulation in the superior colliculus of the alert rhesus monkey. J. Neurophysiol. 12: 915-924. SCHWINDT,P.G., W.PRECHT and A.RITCHER (1974) Monosynaptic ex­ citatory and inhibitory pathways from medial midbrain nuclei to trochlear motoneurons. Exp. Brain Res. 20: 223-238. SHERK,H. (1978) Visual response properties and visual field topography in the eat's parabigeminal nucleus. Brain Res. 145: 375-379. SHERK,H. (1979a) A comparison of visual response properties in eat's parabigeminal nucleus and superior colliculus. J. Neurophysiol. 42: 1640-1655. SHERK,H. (1979b) Connections and visual-field mapping in eat's tectoparabigeminal circuit. J. Neurophysiol. 42: 1656-1668. SHERMAN,S.M. (1977) The effect of superior colliculus lesions upon the visual fields of cats with cortical ablations. J. Comp. Neurol. 172: 211-230. SMITH,R.L. (1972) Fiber projections from the principal se~ trigeminal nucleus in the monkey. Anat. Rec. 172: 409. SNIDER,R.S. and A.STOWELL (1942) Evidence of a projection of the optic system to the cerebellum. Anat. Rec. 82: 448- 449. 310 SOUSSA-PINTO,A. (1970) The cortical projection onto the para­ median reticular and perihypaglossal nuclei (nucleus prepo­ situs hypoglossi, nucleus of Roller and nucleus intercala­ tus) of the medulla oblongata of the cat. An experimental anatomical study. Brain Res. ~: 77-91. SPARKS,D.L., R.HOLLAND and B.L.GUTHRIE (1976) Size and dis­ tribution of movement fields in the monkey superior col­ liculus. Brain Res. 113: 21-24. SPATZ,W.B., J.TIGGES and M.TIGGES (1970) Subcortical projec­ tions, cortical association and some intrinsic interl~ connections of the striate cortex in the squirrel monkey (Saimiri). J. Comp. Neurol. 140: 155-174. SPRAGUE,J.M. (1963) Corticofugal projections to the superior colliculus in the cat. Anat Rec. 145: 288. SPRAGUE,J.M. (1966) Interaction of cortex and superior col­ liculus in mediation of visually guided behavior in the cat. Science 153: 1544-1547. SPRAGUE,J.M. (1972) The superior colliculus and pretectum in visual behavior. Invest. Ophthal. !!= 473-482. SPRAGUE,J.M. (1975) Mammaliam tectum: intrinsic organization, afferent inputs and integrative mechanisms. Anatomical substrate. In Sensorimotor Function. The Midbrain Tectum. Neurosci. Res. Progr. ~: 204-213. 311 SPRAGUE,J.M. and T.H.MEIKLE (1965) The role of the superior colliculus in visually-guided behavior. Exp. Neurol. !!: 115-146. SPRAGUE,J.M., P.L.MARCHIAFAVA and G.RIZZOLATTI (1968) Unit responses to visual stimuli in the superior colliculus of the unanesthetized, mid-pontine cat. Arch. Ital. Biol. 106: 169-193. SPRAGUE,J.M., G.BERLUCCHI and G.RIZOLATTI (1973) The role of the superior colliculus and pretectum in vision and visual­ ly guided behavior. In: Handbook of sensory physiology. H. Antrum, R.Jung, V.R.Lowenstein, D.M.McKay and H.L.Teuber (Eds.). Springer-Verlag. New York. pp. 27-101. STEIN,B.E. and M.O.ARIGBEDE (1972) Unimodal and multimodal response properties of neurons in the eat's superior col­ liculus. Exp. Neurol. 36: 179-196. STEIN,B.E., B.MAGALHAES-CASTRO and L.KRUGER (1975) Superior colliculus: visuotopic-somatotopic overlap. Science 189: 224-226. STEIN,B.E., B.MAGALHAES-CASTRO and L.KRUGER (1976) Relation­ ship between visual and tactile representations in cat superior colliculus. J. Neurophysiol. 39: 401-419. STERLING,P. (1971) Receptive fields and synaptic organization of the superficial gray layer of the cat superior oolliculus . ' 312 Vision Res. Suppl. ]: 309-328. STRASCHILL,M. and K.P.HOFFMANN {1969) Functional aspects of localization in the eat's tectum opticum. Brain Res. l]: 274-283. STRASCHILL,M. and P.RIEGER {1972) Optomotor integration in the colliculus superior of the cat. In: Cerebral Control of eye movements and motion perception. J. Dichgans and E.Bizzi. (eds.). S.Karger. Basel. pp. 130-138. TAKEDA,T. and K.MAEKAWA {1976) The origin of the pretecto­ olivary tract. A study using the HRP method. Brain Res. 117: 319-325. TAKEMORI,S. and B.COHEN (1974) Visual supression of vestibular nystagmus in rhesus monkeys. Brain Res. 72: 203-212. TARLOV,E.G. and R.Y.MOORE (1973) The tecto-thalamic connections in the brain of the rabbit. J. Comp. Neurol. 126: 403-422. TASHIRO,T., K.MOTOI and S.KAWAMURA (1980) Discontinuous spatial distribution of the tecta! afferents from the tri­ geminal nucleus in the cat. Neurosci. Lett. 20: 249-252. THOMAS,D.M., R.P.KAUFFMAN, J.M.SPRAGUE and W.W.CHAMBERS (1956) Experimental studies of the vermal cerebellar projections in the brainstem of the cat (fastigiobulbar tract). J. Anat. 90: 371-385. 313 THOMPSON,R. (1963) Thalamic structures critical for retention of an avoidance conditioned response in rats. J. Comp. Physiol. Psycho!. 56: 261-267. THOMPSON,R. and L.G.MASSOPUST (1960) The effect of subcortical lesions on retention of a brightness discrimination in rats. J. Comp. Physiol. Psycho!. 53: 488-496. TORTELLY,A. (1981) Proyecciones aferentes desde el prosenc~­ falo y el mesenc~falo al col!culo superior. Un estudio topo­ gr~fico con la t~cnica de la HRP en el gato adulto. Tesis doctoral. Universidad Aut6noma de Madrid. TORTELLY,A. and F.REINOSO-SUAREZ (1980) Projections to the superior colliculus from the dorsal hypothalamic area and other prosencephalic structures derived from the embryonic subthalamic longitudinal band of the diencephalon. Neurosci. Lett. 18: 257-260. TORTELLY,A., F.REINOSO-SUAREZ and A.LLAMAS (1980) Projections from non-visual cortical areas to the superior colliculus demonstrated by retrogradre transport of HRP in the cat. Brain Res. 188: 543-549. UDO,M. and N.MANO (1970) Discrimination of different spinal monosynaptic pathway converning onto reticular neurons. J. Neurophysiol. 33/2: 227-239. UPDYKE,B.V. (1977) Topographic organization of the projections 314 from cortical areas 17, 18 and 19 onto the thalamus, prete£ tum and superior colliculus ·in the cat. J. Comp. Neurol. 173: 81-122. VIKTOROV,I.V. (1966) Neuronal structure of anterior corpora­ bigemina insectivora and rodents. Arkh. Anat. Gistol. Embryo!. 2!: 82-89. VOOGD,J. (1964) The cerebellum of the cat •. Structure and fibre connections. Van Gorcum 1 Co. Assen. Netherlands. WALBERG,F. (1961) Fastigiofugal fibers to the perihypo­ glossal nuclei in the cat. Exp. Neurol. 1: 525-541. WALBERG,!. and J.JANSEN (1964) Cerebellar corticonuclear projection studied experimentally with silver ~tion methods. J. Hirnforsh. !: 338-354. WESTHEIMER,G. (1954) Mechanisms of saccadic eye movement. AMA. Arch- Ophthalmol. 52: 710-724. WICKELGREEN,B.G. (1971) Superior colliculus: some receptive field properties of bimodally responsive cells. Science 173: 69-72. WILSON,M.E. and M.J.TOYNE (1970) Retino-tectal and cortico­ tectal projections in Macaca mulatta. Brain Res. 24: 395- 406. WISE,S.P. and E.G.JONES (1977) Somatotopic and columnar 315 organization in the corticotectal projections of the rat somatic sensory cortex. Brain Res. 133: 223-235. WURTZ,R.H. and M.E.GOLDBERG (1971) Superior colliculus cell responses relate.d to eye movements in awake monkeys. Science 171: 82-84. WURTZ,R.H. and M.E.GOLDBERG (1972) Activity of superior col­ liculus in behaving monkey. III. Cells discharging before eye movements. J. Neurophysiol. 35: 575-586. WURTZ,R.H. and M.E.GOLDBERG (1972a) The primate superior col­ liculus and the shift of visual attention. Invest. Ophthalmol. 11: 441-450. WURTZ,R.H. and J.E.ALBANO (1981) Visual-motor function of the primate superior colliculus. Ann. Rev. Neurosci. 3: 189- 226. YAMAMOTO,M. (1978) Localization of rabbit's flocculus Purkinje cells projecting to the cerebellar lateral nucleus and the nucleus prepositus hypoglossi investigated by means of the horseradish peroxidase retrograde axonal transport. Neurosci. Lett. 7: 197-202. OIIJLIOTECA