UNIVERSIDAD COMPLUTENSE DE MADRID 

 
FACULTAD DE CIENCIAS BIOLÓGICAS 

Departamento de Bioquímica y Biología Molecular I 
 

  
 

TESIS DOCTORAL  

 
Análisis del crecimiento larvario en anchoa (Engraulis encrasicolus) y 

sardina (Sardina pilchardus) del Mediterráneo occidental 
 
 

MEMORIA PARA OPTAR AL GRADO DE DOCTOR 
 

PRESENTADA POR 

 
José María Quintanilla Hervás 

 
 

Director 
Alberto García García 

 
 

Madrid, 2016 
 
 
 
 
 
 

© José María Quintanilla Hervás, 2016 



 
 

UNIVERSIDAD COMPLUTENSE DE MADRID 

FACULTAD DE CIENCIAS BIOLÓGICAS 

Departamento de Zoología y Antropología Física 

 

 

 

TESIS DOCTORAL 

 

Análisis del crecimiento larvario en anchoa 

(Engraulis encrasicolus) y sardina (Sardina 

pilchardus) del Mediterráneo Occidental 
 

MEMORIA PARA OPTAR AL GRADO DE DOCTOR 

PRESENTADA POR 
 

José Mª Quintanilla Hervás 
 

Director 

Dr. Alberto García García 
 

 

 

 
 

Madrid, 2016 



 
 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 



 
 

 
 

 

Universidad Complutense de Madrid 

Facultad de Biología 

Departamento de Zoología y Antropología Física 
 

Análisis del crecimiento larvario en anchoa 

(Engraulis encrasicolus) y sardina (Sardina 

pilchardus) del Mediterráneo Occidental 
 

 
Memoria presentada por el licenciado José Mª Quintanilla para 

optar al grado de Doctor en Ciencias Biológicas. Dirigida por el Dr. 

Alberto García García del Instituto Español de Oceanografía (IEO). 

 

Madrid,  noviembre de 2015 
 
 

 El doctorando            VºBº del director 
 

 

 

 

 

    J.M. Quintanilla Hervás              Alberto García García 

 

 

 

 



 
 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 



ÍNDICE PAG. 

CAPÍTULO  1: INTRODUCCIÓN 1 

1.1.- ÁREA DE ESTUDIO 3 

1.1.1- MEDITERRÁNEO NOROCCIDENTAL 4 

 1.1.2- MEDITERRÁNEO SUROCCIDENTAL 5 

1.2.- ESPECIES DE ESTUDIO  7 

1.2.1.- CARACTERÍSTICAS GENERALES 7 

1.2.2.- ANCHOA (ENGRAULIS ENCRASICOLUS) 9 

1.2.3.-  SARDINA (SARDINA PILCHARDUS)  10 

1.3.-  FASES LARVARIAS 11 

1.3.1.- CARACTERÍSTICAS GENERALES 12 

1.3.4.- IMPORTANCIA DEL ESTADO LARVARIO 13 

1.4.- CRECIMIENTO LARVARIO 14 

1.4.1.- MÉTODOS DE ESTIMACIÓN DE EDAD 16 

1.5.- ECOLOGÍA TRÓFICA 22 

1.6.- OBJETIVOS  25 

CAPÍTULO 2: COMPARACIÓN DEL CRECIMIENTO Y COMPOSICIÓN 
BIOQUÍMICA DE LARVAS DE SARDINA EN TRES ÁREAS DEL MEDITERRÁNEO 

OCCIDENTAL 29 

2.1.- RESUMEN 31 

2.2.- INTRODUCCIÓN  32 

2.3.- MATERIAL Y MÉTODOS 33 

2.4.- RESULTADOS  35 



2.5.- DISCUSIÓN 40 

2.6.- BIBLIOGRAFÍA 42 

CAPÍTULO 3: ESTUDIO COMBINADO DE LA VARIABILIDAD DEL 
CRECIMIENTO LARVARIO Y LA HUELLA ISOTÓPICA DE NITRÓGENO Y 

CARBONO EN LARVAS DE SARDINA 45 

3.1.- RESUMEN 47 

3.2.- INTRODUCCIÓN  47 

3.3.- MATERIAL Y MÉTODOS 49 

3.4.- RESULTADOS  51 

3.5.- DISCUSIÓN 56 

3.6.- BIBLIOGRAFÍA  62 

CAPÍTULO 4: INFLUENCIA DE LAS INTERACCIONES TRÓFICAS EN EL 
PATRÓN DE CRECIMIENTO DIARIO DE LARVAS DE ANCHOA DEL 

MEDITERRÁNEO OCCIDENTAL 67 

4.1.- RESUMEN 69 

4.2.- INTRODUCCIÓN  69 

4.3.- MATERIAL Y MÉTODOS 71 

4.4.- RESULTADOS  73 

4.5.- DISCUSIÓN 75 

4.6.- BIBLIOGRAFÍA  79 



CAPÍTULO  5: MÉTODO SEMIAUTOMÁTICO DE ESTIMACIÓN DE EDAD EN 
POBLACIONES LARVARIAS BASADO EN  MODELOS DE FUNCIONES 

DISCRIMINANTES 83 

5.1.- RESUMEN 85 

5.2.- INTRODUCCIÓN  85 

5.3.- MATERIAL Y MÉTODOS 86 

5.4.- RESULTADOS  86 

5.5.- DISCUSIÓN 87 

5.6.- BIBLIOGRAFÍA  90 

CAPÍTULO  6: DISCUSIÓN 91 

6.1.- CRECIMIENTO LARVARIO 95 

6.2.- FACTORES AMBIENTALES 99 

6.3.- BIOMETRÍA DE LOS OTOLITOS  102 

6.4.- FACTORES DE CONDICIÓN 104 

6.5.- ECOLOGÍA TRÓFICA 106 

6.6.- MODELOS DE ESTIMACIÓN DE EDAD 113 

CAPÍTULO  7: CONCLUSIONES 119 

CAPÍTULO  8: INVESTIGACIONES FUTURAS 123 

CAPÍTULO  9: BIBLIOGRAFÍA 127 

CAPÍTULO  10: RESUMEN 163 



 
 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 



1 
 

CAPÍTULO  1  
Introducción 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 



2 
 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 



Capítulo 1  Introducción 

3 
 

1.1.- ÁREA DE ESTUDIO 

El Mediterráneo es un mar casi cerrado conectado con el Océano 

Atlántico por el Estrecho de Gibraltar, con el Mar Negro por el Estrecho del  

Bósforo y a través del Canal de Suez con el Mar Rojo. Su profundidad media 

es de 1500 m, con un máximo de 5121 m en la fosa helénica (Rodríguez 1982).  

Todo el Mediterráneo representa una cuenca de concentración lo que 

implica que la evaporación supera la suma de la precipitación y los aportes 

fluviales. Este déficit hídrico se compensa por la entrada de aguas superficiales 

Atlánticas a través del estrecho de Gibraltar. La cuenca Mediterránea se 

encuentra dividida en dos por el Canal de Sicilia: la sub-cuenca oriental y la 

sub-occidental (Menna & Poulain 2010).   

 En términos generales, el Mediterráneo es considerado un mar 

oligotrófico (Margalef 1985, Estrada 1996). Sin embargo, existen zonas en las 

que los procesos de enriquecimiento originan un gran aumento en la 

producción primaria durante determinadas épocas del año (Estrada 1985, 

Morel & Andre 1991). 

 Estas áreas tienen una importante relevancia pesquera ya que son 

seleccionadas como zonas de puesta (Coombs et al. 1997, 2003, Agostini 

2000, Sabatés et al. 2001) y se caracterizan por la presencia de procesos 

físicos de enriquecimiento, retención y concentración que los convierten en 

hábitats esenciales para la reproducción de numerosas especies (Bakun 1996). 

Dentro del mar Mediterráneo, el Mar Catalán y el Mar de Alborán constituyen 

dos ejemplos de estos hábitats esenciales para las especies de pequeños 

pelágicos (Agostini & Bakun 2002). 



Capítulo 1  Introducción 

4 
 

1.1.1.- Mediterráneo Noroccidental 

La región del Mar Catalán es una de las zonas más importantes en 

cuanto de desove de pequeños pelágicos (Palomera 1992, García & Palomera 

1996, Olivar et al. 2001) caracterizada por una extensa plataforma compuesta 

principalmente por sedimentos finos y aguas ricas en nutrientes provenientes 

del Delta del río Ebro que favorecen la producción primaria y, en consecuencia, 

la disponibilidad de alimento para el desarrollo de las larvas de numerosas 

especies (Palomera et al. 2007). Asimismo, sus características batimétricas 

como la extensión en profundidad de la plataforma, originan fenómenos de 

afloramiento (Font et al. 1990) por los que se produce el ascenso de aguas 

frías y ricas en nutrientes desde el fondo marino a la superficie. 

El patrón de circulación hidrográfico en esta zona está dominado por la 

corriente que circula a lo largo de la costa en dirección suroeste (Fig. 1; 

Castellón et al. 1990) condicionada por dos frentes: el frente de Catalán situado 

sobre el talud peninsular (separa aguas menos salinas influenciadas por el 

agua Atlántica y los aportes fluviales de las aguas de mar abierto) y el frente 

Balear localizado sobre el talúd insular. 

Junto con los aportes fluviales y los procesos de meso-escala, otro 

fenómeno de fertilización de las capas superficiales en esta zona es debido a 

los de vientos de componentes noroeste que originan afloramientos costeros 

en la desembocadura del Ebro (Millot 1990, Estrada 1996, Salat et al. 2002, 

Lloret et al. 2004). 



Capítulo 1  Introducción 

5 
 

 

 

La inestabilidad del flujo de la corriente dominante condiciona la 

formación de estructuras de meso-escala (Rubio et al. 2005), lo que asociado a 

la variabilidad tanto de los aportes fluviales como de los vientos (Salat 1996) 

provoca importantes diferencias estacionales e interanuales en los procesos de 

enriquecimiento y, en consecuencia, en disponibilidad de alimento en esta 

área. 

1.1.2.- Mediterráneo Suroccidental 

En el Mar de Alborán se produce el intercambio de masas de agua entre 

en Océano Atlántico y el Mar Mediterráneo a través del Estrecho de Gibraltar 

(Lacombe & Richez 1982, Bryden et al. 1994) que condiciona el patón de 

circulación de la zona. La corriente Atlántica entra hacia el este en las capas 

superficiales mientras las aguas mediterráneas salen hacia el Atlántico en 

profundidad (Fig. 2). En términos generales, las aguas atlánticas se 

caracterizan por ser más templadas, menos salinas y con un menor contenido 

Fig 1.- Mapa de las principales corrientes en el Mar Mediterráneo (Menna &          
Poulain 2010) 

 



Capítulo 1  Introducción 

6 
 

en nutrientes en comparación con las mediterráneas (Coste et al. 1988, Minas 

et al. 1991, Gómez et al. 2000).  

 

 

La corriente superficial Atlántica provoca la formación de estructuras de 

mesoescala (Chenney & Doblar 1982, Parrilla & Kinder 1987, Tintoré et al. 

1991) que ejercen una importante influencia sobre la plataforma de las costas 

del Mar de Alborán. 

El flujo de agua entrante produce un sistema de dos giros anticiclónicos 

que ocupan casi la totalidad de la cuenca y provoca la formación de un frente 

geostrófico en el sector noroccidental (Fig. 3, Minas et al. 1991, Sarhan et al. 

2000) que origina un afloramiento de aguas saladas y ricas en nutrientes que 

aumenta la presencia del fitoplancton y el zooplancton (Mercado et al. 2007).  

Este patrón de circulación es variable según el flujo entrante (Cheney & 

Doblar 1982) que tiene una componente estacional (Vargas-Yánez et al. 2002) 

Fig 2.- Entrada de agua Atlántica a través del Estrecho de Gibraltar (Fuente: 
http://retosterricolas.blogspot.com/2011). 



Capítulo 1  Introducción 

7 
 

con un máximo en el periodo estival y el mínimo durante el invierno 

(Ovchinnikov 1974, García Lafuente et al. 2002). 

 

 

Además, la variabilidad en la producción primaria de esta zona también 

se encuentra bajo la influencia de la duración e intensidad de los episodios de 

vientos (Arévalo & García Lafuente 1983, Cano & García Lafuente 1991) 

siendo, por ejemplo, los de componentes norte y/o noroeste responsables de 

los afloramientos costeros en la costa norte del Mar de Alborán.  

1.2.- ESPECIES DE ESTUDIO  

1.2.1.- Características generales 

 La anchoa (Engraulis encrasicolus) y la sardina (Sardina pilchardus) son 

las especies de pequeños pelágicos más importantes en las costas del 

Mediterráneo occidental (Lleonart & Maynou 2003). Las capturas de este grupo 

de especies tiene un valor comercial fundamental ya que son las más pescadas 

Fig 3.- Sistema de giros anticiclónicos en el mar de Alborán (Fuente: http://www. 

alnilam.com.es /spanish/alboran/fisica.php). 

http://www.alnilam.com.es/
http://www.alnilam.com.es/


Capítulo 1  Introducción 

8 
 

en términos de biomasa (Palomera et al. 2007), representando más del 25% 

del total de capturas mundiales y más del 50% de las correspondientes al Mar 

Mediterráneo (Whitehead et al. 1988).  

 Ambas especies pertenecen a la familia de los clupeidos compuesta por 

especies de hábitos pelágicos y vida corta con un comportamiento gregario que 

hace que se agrupen en densos cardúmenes asociados a sistemas de 

corrientes y zonas de afloramiento costero (Palomera 1989, 1992, García & 

Palomera 1996). En términos generales, presentan edades tempranas de 

primera madurez así como elevadas tasas de crecimiento y mortalidad. Para 

asegurar su supervivencia y contribución al stock de adultos, desovan 

intermitentemente (ponedores parciales) en numerosas tandas durante una 

prolongada época de puesta (Alheit 1988). Estas especies son muy vulnerables 

a los cambios ambientales (Coll et al. 2008) y constituyen una parte importante 

de la dieta de otras especies pelágicas, demersales y apicales (Coll et al. 2006, 

Palomera et al. 2007, Navarro et al. 2009).  

 Por tanto, las poblaciones de pequeños pelágicos son componentes 

esenciales de los sistemas marinos tanto por la importancia que representa su 

biomasa en los niveles intermedios de la cadena trófica (Palomera et al. 2007) 

como por su influencia en la transferencia de energía desde los niveles tróficos 

más bajos (plancton) a los grandes predadores (peces, aves y mamíferos 

marinos) (Bakun 1996, Cury et al. 2000). De este modo, las variaciones que 

sufren dichas poblaciones influyen sobre los niveles tróficos inferiores (control 

top-down sobre sus presas (fundamentalmente meso-zooplancton) y superiores 

(control bottom-up sobre sus depredadores) (Cury et al. 2000,  Bakun 2006) 



Capítulo 1  Introducción 

9 
 

constituyendo los denominados ecosistemas cintura de avispa ("wasp-waist") 

(Rice 1995, Bakun 1996). 

 Las zonas del nor y suroccidentales del Mar Mediterráneo tienen 

importantes diferencias hidroclimáticas que determinan las características de 

estos ecosistemas (García & Palomera 1996, Bakun & Agostini 2001, Agostini 

& Bakun 2002) y provocan que, desde un punto de vista del asesoramiento 

pesquero, ambas regiones sean consideradas áreas geográficas 

estadísticamente independientes (GSA6 y GSA1 respectivamente, FAO2006) y 

que las poblaciones de anchoa y sardina que se distribuyen en la región más 

septentrional de las costas mediterráneas españolas (Mediterráneo 

noroccidental) y el Mar de Alborán  (Mediterráneo suroccidental) sean 

consideradas como subpoblaciones de la misma especie (Riveiro et al. 2011, 

Ramón & Castro 1997, Tugores et al. 2010, Giannoulaki et al. 2013). 

1.2.2.- Anchoa (Engraulis encrasicolus) 

 La anchoa europea se distribuye por todo el Mediterráneo, en la costa 

atlántica de Europa y África (desde el sur de Noruega hasta Sudáfrica) y está 

también presente en el Mar Negro y el Mar de Azov (Abad et al. 1998).  

 
Fig 4.- Área de distribución de Engraulis encrasicolus (Fuente: 
www.aquamaps.org) 

 



Capítulo 1  Introducción 

10 
 

 En el Mediterráneo occidental, la anchoa representa la especie de 

pequeño pelágico de mayor valor comercial (García et al. 2003) con una época 

de puesta que se extiende desde principios de primavera (Marzo-Abril) hasta 

principios de otoño (Septiembre-Octubre) con un pico de puesta en verano 

entre los meses de Junio y Julio, cuando las aguas superficiales alcanzan 

temperaturas entre los 15ºC y los 22ºC (Palomera 1989, Giráldez & Abad 

1995). 

1.2.3.- Sardina (Sardina pilchardus) 

 El área de distribución de la sardina se extiende entre las isotermas de 

superficie de 10 ºC a 20 ºC (Wyatt 1985), siendo abundante en las costas 

orientales del Atlántico Norte y extendiéndose desde Senegal hasta Islandia, 

incluyendo las Islas Azores, Canarias y Madeira. También abunda en el 

Mediterráneo occidental y en el mar Adriático, siendo menos común en el 

Mediterráneo oriental, mar Egeo, mar de Mármara y mar Negro, (Whitehead 

1981, 1985, 1990, González 2007). 

 
Fig 5.- Área de distribución de Sardina pilchardus (Fuente: 
www.aquamaps.org) 

 



Capítulo 1  Introducción 

11 
 

 La sardina es el pequeño pelágico más abundante en las costas 

mediterráneas occidentales y, aunque se distribuye a lo largo de toda la 

plataforma de las costas españolas, las áreas de mayor concentración son el 

Mar Catalán y el Mar de Alborán (Abad et al. 1998) 

 Su periodo de puesta que se prolonga desde otoño a primavera con un 

pico de puesta en invierno (Enero-Febrero) (Gómez-Larrañeta 1960, Rodríguez 

1990, Palomera & Olivar 1996, Olivar et al. 2001, 2003) cuando la temperatura 

superficial desciende por debajo de los 20ºC. 

1.3.- FASES LARVARIAS 

Durante las primeras etapas de su desarrollo, las especies de pequeños 

pelágicos forman parte del ictioplancton, que representa la fracción 

zooplanctónica compuesta por los huevos y larvas que se desarrollan en el 

entorno planctónico (Ahlstrom & Moser 1976). 

El periodo larvario se extiende desde el momento de la eclosión del 

huevo hasta el estado juvenil (Blaxter 1969), cuando la larva adquiere la 

apariencia de un pequeño adulto. La larva recién eclosionada (larva 

lecitotrófica) cuenta con una reserva alimenticia compuesta por un saco vitelino  

que, en un periodo de tiempo variable en función de la temperatura, es  

reabsorbido y la larva para pasar a depender de la captura de presas de su 

entorno para poder sobrevivir. 

 El estado larvario se caracteriza por modificaciones progresivas a lo 

largo del crecimiento en el desarrollo de los órganos, la localización e 



Capítulo 1  Introducción 

12 
 

intensidad de los pigmentos y en la diferenciación de las aletas (ICES 2014 -

WKIDCLUB). 

1.3.1.- Características generales 

 Las larvas de anchoa y sardina presentan una serie de características 

propias de la familia de los clupeidos que permiten su identificación entre las 

que destacan la forma tubular del cuerpo, el número de miómeros en el tronco,  

el número de radios de las aletas y la variación de la proporción corporal 

durante el desarrollo y (ICES 2014 -WKIDCLUB). 

 Las larvas de anchoa 

presentan una talla de 

eclosión entre 3.0-4.0 mm, el 

saco vitelino es reabsorbido a 

una talla de 5 mm y la flexión 

del urostilo se produce entre 

los 9.0-10.0 mm.  

 Se contabilizan entre 

44 - 47 miómeros en el 

tronco, la formación de la 

aleta comienza a los 6 mm y 

la de la vejiga natatoria a los 

11 mm. (Ré & Meneses 

2009). 

  

a 

b 

Fig 6.- Estadios larvarios anchoa (a) y sardina (b) (Ré 

& Meneses 2009) 



Capítulo 1  Introducción 

13 
 

 Las larvas de sardina eclosionan con una talla entre 3.2-4.0 mm, 

completan la absorción del saco vitelino entre los 4.0 y 5.5 mm y el paso del 

estado de pre a post-flexión se da entre los 10-12.5 mm. Presentan un total de 

entre 36-41 miómeros preanales, la aleta dorsal comienza su formación a los 

7.5 mm. y la vejiga natatoria a los 10 mm. (Ré & Meneses 2009) 

 Las principales características para la diferenciación taxonómica entre 

ambas especies a nivel macroscópico se basan en la disposición de las aletas 

dorsal y anal junto con la longitud y la localización de la cloaca. En las larvas de 

sardina el final de aleta dorsal y el comienzo de la anal no se superponen y 

presentan un largo tubo digestivo que desemboca en una cloaca próxima a la 

aleta caudal. En cambio, la aleta dorsal y anal en las larvas de anchoa solapan, 

la longitud del tubo digestivo es notablemente más corta y la cloaca se sitúa 

más adelantada que en las larvas de sardina. 

1.3.2.- Importancia del estado larvario 

Teniendo en consideración todo su ciclo vital, la fase larvaria representa 

el periodo en el que las especies sufren las mayores tasas de mortalidad, lo 

que tiene efectos drásticos sobre el reclutamiento de las especies (Houde 

1987) ya que menos del 0.1% del total de larvas llegan a completar su 

desarrollo hasta el estado juvenil (Houde 1989a).  

Los pequeños pelágicos sufren grandes fluctuaciones interanuales en el 

reclutamiento que afectan directamente al tamaño de sus poblaciones 

(Kawasaki 1991, Wyatt & Larrañeta 1988) donde la supervivencia de las fases 

larvarias juega un papel fundamental (May 1974, Bailey & Houde 1989, 

Munuera 2006).  



Capítulo 1  Introducción 

14 
 

La supervivencia larvaria está íntimamente asociada con el potencial de 

crecimiento como queda reflejado en la hipótesis de “growth-mortality” 

postulada por Anderson (1988). Las bases funcionales de esta hipótesis fueron 

expuestas por Hare & Cowen (1997) proponiendo tres conceptos 

interrelacionados durante el desarrollo larvario: “bigger is better” (Miller et al. 

1988, Legget & DeBlois 1994), “growth rate” (Ware 1975, Sheperd & Cushing 

1980) y “stage duration” (Chambers & Legget 1987, Houde 1987).  

Según estas hipótesis, individuos de mayor tamaño son menos 

vulnerables a la depredación y, por tanto, larvas más grandes para una 

determinada edad tienen una mayor tasa de supervivencia (Miller et al. 1988). 

Además, como la mortalidad es dependiente de la talla (Hare & Cowen 1997), 

aquellas larvas con mayores tasas de crecimiento acortarían el periodo de alta 

mortalidad larvario (Ware 1975, Sheperd & Cushing 1980, Chambers & Leggett 

1987, Houde 1987) aumentando sus probabilidades de supervivencia. Por 

tanto, un crecimiento rápido reduciría el impacto de los predadores sobre las 

presas y su tiempo de exposición a una ventana de vulnerabilidad (Beyer 1989, 

Pepin 1989, 1991) en comparación con los de crecimiento más lento. 

1.4.- CRECIMIENTO LARVARIO 

En términos generales, el crecimiento se define como el desarrollo de un 

organismo o el aumento de tamaño de una célula, órgano o ser vivo a lo largo 

del tiempo.  

Una de las principales características del crecimiento es su gran 

plasticidad, que hace que sea muy variable en función de diversos factores 

entre los que destacan la herencia genética y, sobre todo, los factores 



Capítulo 1  Introducción 

15 
 

ambientales como la temperatura o la disponibilidad de alimento (Buckley 1984, 

Heath 1992, Rilling & Houde 1999, Jobling 2002).  

En el ámbito biológico, y más concretamente en referencia a la fase 

larvaria de los peces, podemos definir el crecimiento como un indicador de los 

procesos fisiológicos resultado del cociente entre la energía invertida en la 

osmoregulación, la disipada por fricción en el metabolismo y/o la locomoción 

frente a la energía ingerida, digerida y asimilada (Govoni 2005).  

Los principales factores de mortalidad durante esta fase crítica del 

desarrollo son la inanición y la depredación (Bailey & Houde 1989, Legget & 

DeBlois 1994). La mortalidad debida a la inanición afecta principalmente 

durante un corto periodo a los individuos de menor tamaño mientras que la 

depredación afecta durante todas las fases del desarrollo y supone la principal 

fuente de mortalidad en las larvas de peces (Cushing 1974, Hunter 1981, 

1984). 

Larvas más grandes han presentado mayor tolerancia a la inanición y 

mayor capacidad para escapar de depredadores en comparación con larvas de 

menor tamaño (Miller et al. 1988, Bailey & Houde 1989), numerosos estudios 

de campo han demostrado que individuos de mayor tamaño presentan mejor 

supervivencia hasta el estado juvenil (Post & Pankevicius 1987, Henderson & 

Cass 1991, Meekan & Fortier 1996, Hare & Cowen 1997) y que las larvas de 

crecimiento más rápido son favorecidas frente a las de crecimiento lento 

(Rosenberg & Haugen 1982, Folkvord & Hunter 1986, Rice et al. 1987, 

Hovenkamp 1992, Meekan & Fortier 1996, Searcy & Spounaugle 2001, 

Takasuka et al. 2003, Takahashi & Watanabe 2004).  



Capítulo 1  Introducción 

16 
 

En consecuencia, el estudio y la comprensión de los patrones de 

crecimiento durante los primeros estadios de las especies representa un 

componente esencial de las ciencias pesqueras (Gerard & Malca 2011) ya que 

juegan un papel determinante en la supervivencia larvaria de numerosas 

especies (Post & Prankevicius 1987, West & Larkin 1987, Hovenkamp 1992, 

Rilling & Houde 1999, Wilson & Meekan 2002) y pequeños cambios en estas 

tasas de crecimiento pueden provocar cambios drásticos en el reclutamiento 

(Houde 1987). 

1.4.1.- Métodos de estimación de edad 

Los estudios de asignación de edad resultan esenciales para la 

compresión de características fundamentales de las especies y poblaciones de 

peces (tales como su esperanza de vida, la edad a la que pasan a formar parte 

del reclutamiento, su edad de madurez sexual o sus tasas de crecimiento y 

mortalidad) así como de su estructura y dinámica demográfica (Pontual et al.  

2002). La importancia de estos estudios queda patente en el hecho de que, 

cada año, es estimada la edad de más de un millón de peces (Campana & 

Thorrold 2001)  

El método de estimación de edad más empleado es la observación de 

un patrón de anillos que aparecen en distintas estructuras duras o calcificadas 

de los peces (Campana & Neilson 1985). Estos patrones se originan por 

cambios metabólicos que producen alteraciones en la proporción de materia 

orgánica e inorgánica depositada en algunos tejidos calcificados. Las 

fluctuaciones periódicas de estos procesos se reflejan en la formación de 



Capítulo 1  Introducción 

17 
 

anillos en dichas piezas duras (Wright et al. 2002) y el recuento de estos anillos 

en muchas especies permite determinar su edad.   

La disciplina encargada del estudio de las piezas calcificadas y su 

relación con el tiempo es la esclerocronología, que ha demostrado ser  capaz 

de facilitar información muy valiosa sobre la edad de los organismos en 

distintos campos y, particularmente, en el ámbito de la biología pesquera y la 

ecología marina (Piñeiro 2011).  

En los peces aparecen varias estructuras calcificadas como las 

escamas, las vértebras, los huesos operculares, los radios de las aletas o los 

otolitos que presentan incrementos periódicos de crecimiento que permiten la 

determinación de edades tanto a escala anual como diaria (Morales-Nin et al. 

1998, Campana & Neilson 1985,  Campana 2001).  

Entre las piezas calcificadas de los peces, los otolitos representan las 

estructuras más fiables para la estimación de edad por análisis de su 

microestructura (Campana & Neilson 1985, Stevenson & Campana 1992, Secor 

et al. 1995, Campana 1999) al cumplir tres características: 

- Son las primeras piezas calcificadas que se forman, están presentes 

desde la eclosión y su crecimiento es continuo a lo largo de la vida 

del pez. Los incrementos diarios se deben a procesos endógenos 

circadianos (Campana & Jones 1992) por diferencias en el ciclo de 

deposición de la matriz proteica e inclusiones cristalinas (Victor 

1991). 

- No sufren procesos de reabsorción durante el desarrollo (Thorrold & 

Hare 2002) ya que son acelulares y metabólicamente inertes, lo que 



Capítulo 1  Introducción 

18 
 

significa que cualquier elemento o compuesto depositado sobre su 

superficie durante el desarrollo es retenido desde el momento de su 

nacimiento hasta el de su muerte, lo que facilita un registro durante 

todas las fases del desarrollo de los peces (Campana & Neilson 

1985). 

- Por último, y con una importancia esencial en el marco de esta tesis, 

son las únicas piezas duras que presentan estructuras diarias 

durante la fase larvaria (Campana & Jones 1992). 

Los otolitos de los peces son concreciones de carbonato cálcico 

(CaCO3) junto con otras sales inorgánicas sobre una matriz de origen proteico 

(Carlström 1963, Blacker 1969, Cermeño et al. 2006). Están divididos en tres 

pares de estructuras (Sagittae, Lapilli y Asterisci) situados en los canales 

semicirculares del oído interno de los peces teleósteos (Thorrold & Hare 2002) 

con una doble función auditiva y de orientación espacial (Grassé 1958, 

Lowenstein 1971, Harder 1975, Lagler et al. 1977, Popper & Platt 1993, 

Campana 1999, Ramcharitar et al. 2004).  

De los tres pares de otolitos, los Sagittae son los que presentan mayor 

variabilidad morfológica y mayor tamaño, razones que hacen que sean los más 

estudiados (Campana & Neilson 1985). En su composición elemental  destacan 

el carbono (C), el oxígeno (O) y el calcio (Ca) (componentes del CaCO3) junto 

con otros elementos como el sodio (Na), estroncio (Sr), potasio (K), nitrógeno 

(N), cloro (Cl) o fósforo (P) a nivel menor (>100 p.p.m.) y otros como el 

magnesio (Mg), zinc (Zn) o aluminio (Al) como elementos traza (<100 p. p. m.) 

(Campana  & Jones 1998). 



Capítulo 1  Introducción 

19 
 

 

 

El primero en descubrir anillos anuales de crecimiento fue Reibisch  

(1899) mientras que Pannella (1971) fue el primero en detectar estructuras con 

un ciclo de formación diaria (Campana 1999). El descubrimiento de un método 

para determinar la edad en larvas de peces a una escala temporal apropiada 

provocó el auge de la investigación e información acerca de la fase larvaria 

(Jones 1986, Campana 2001) e incrementó el número de estudios relacionados 

con la variabilidad en el crecimiento (Gutiérrez & Morales-Nin 1986), 

reclutamiento (Victor 1982) y la relación entre los parámetros ambientales y la 

supervivencia (Stevenson & Campana 1992).  

Debido a sus múltiples características y su dependencia de los factores 

ambientales (Morales-Nin 1987), los otolitos son una de las estructuras 

anatómicas más útiles y usadas en los peces, lo que hace que tengan múltiples 

aplicaciones prácticas (Pannella 1971, Morales-Nin & Panfili 2002). Además, 

sirven a su vez como registro de las variaciones en las condiciones 

Fig 7.- Localización de los otolitos en el oído 
interno de los peces (Retocado de Secor 
1992). 

 



Capítulo 1  Introducción 

20 
 

ambientales y de los cambios 

fisiológicos a lo largo del 

desarrollo (Gerard & Malca 

2011) ya que el tamaño de 

los incrementos está muy 

influenciado por la 

temperatura (Karakiri et al. 

1989, Folkvord et al. 2000, 

Pavlov et al. 2000, Otterlei et 

al. 2002) y un mayor 

crecimiento del otolito con 

incrementos de mayor 

tamaño son indicadores de 

un mayor potencial de 

crecimiento (García et al. 

2007). 

La exactitud de cualquier técnica para la determinación de edad requiere 

un proceso de validación que podemos definir como la confirmación del 

significado temporal de un incremento (Wilson et al. 1983) y resulta requisito 

imprescindible para cada especie al llevar a cabo cualquier estudio de 

microestructura de otolitos (Campana & Neilson 1985). La deposición diaria de 

incrementos ha sido validada en otolitos tanto para larvas de anchoa 

(Aldanondo et al. 2008) como de sardina (Ré 1984, Alemany & Álvarez 1994) lo 

que justifica el análisis de la microestructura de sus otolitos para la 

determinación de su edad. 

Fig 8.- Patrón de crecimiento resaltando anillos diarios y 

subdiarios en otolitos de larva de sardina (autor: J.M. 

Quintanilla presentado en ICES -WKIMIAS2014) 

 



Capítulo 1  Introducción 

21 
 

Implicados en áreas de estudio tan diversas como la determinación de 

edad, ecología larvaria, diferenciación y dinámica de poblaciones o 

reconstrucción ambiental, queda clara la influencia y el amplio espectro de 

aplicación de los otolitos en el campo de la investigación de las ciencias 

pesqueras (Campana 2005).  

Los estudios de crecimiento larvario implican un alto coste tanto en 

tiempo como en capital humano (Bedford, 1983, Cardinale & Arrhenius 2004, 

Francis & Campana 2004) ya que requieren tanto un meticuloso proceso de 

extracción y montaje como la participación de personal cualificado para la 

obtención de resultados fiables en los procesos de lectura. 

Una de las mayores fuentes de error en los procesos de asignación de 

edad larvaria por análisis de la microestructura de sus otolitos es consecuencia 

del factor subjetivo inherente al proceso de lectura. Esta subjetividad, junto a 

las diferencias en el proceso de preparación de las muestras y la interpretación 

de las variaciones de los cambios periódicos en las estructuras calcificadas, 

son los factores responsables de las diferencias de interpretación entre los 

distintos lectores (Boehlert 1985, Campana & Moksness, 1991, Cardinale & 

Arrhenius 2004). 

Por tanto, la aplicación de un método de estimación de edad que 

disminuya los costes reduciendo a su vez el grado de subjetividad del proceso 

de lectura resultaría de gran interés en el ámbito de los estudios de crecimiento 

larvario.  

 

 



Capítulo 1  Introducción 

22 
 

1.5.- ECOLOGÍA TRÓFICA 

Las variaciones en las características tanto abióticas como bióticas del 

entorno en el que se desarrollan afectan las tasas de crecimiento de las larvas 

de peces (Pepin et al. 2015) siendo la disponibilidad de alimento uno de los 

factores más influyentes en el crecimiento larvario de las especies pelágicas 

(Hjort 1914). 

Según Cushing (1996), en las poblaciones de peces, la magnitud del 

reclutamiento queda determinada en algún momento entre las últimas fases del 

desarrollo larvario y las primeras fases juveniles. Esto implica que la 

variabilidad del reclutamiento depende principalmente de los procesos que 

afectan a la supervivencia durante el periodo larvario (Munuera 2006) y varios 

estudios (Tudela & Palomera 1997, Pepín & Dower, 2007, Catalán et al. 2010) 

han confirmado que la disponibilidad de alimento es un factor limitante para la 

supervivencia durante estas primeras fases del desarrollo.  

Así pues, la supervivencia de las larvas está condicionada por la 

abundancia de alimento entre el lugar de la puesta y en el que se desarrollan, 

de manera que la producción larvaria tiene que estar acoplada en el tiempo y 

en el espacio a la producción planctónica (Fig. 9, Cushing 1972,1990).  

 En consecuencia, la descripción de la ecología trófica de las especies 

resulta crucial para entender su distribución, abundancia y función dentro del 

ecosistema (Costalago et al. 2012). 

 



Capítulo 1  Introducción 

23 
 

 

 

   

 Varios estudios (Hobson et al. 1996, Abend & Smith 1997, Polunin et al. 

2001) infieren que el análisis de isótopos estables del Carbono y del Nitrógeno 

supone una técnica muy útil para estudiar las relaciones tróficas en las redes 

alimentarias acuáticas ya que esta puede proporcionar una referencia de la 

alimentación asimilada por un organismo y la aplicación de estudios de análisis 

de isótopos estables (SIA) se utiliza en la actualidad para el estudio de la 

estructura de las redes tróficas y la trofodinámica en los ecosistemas marinos. 

 A los átomos de un mismo elemento con diferente número de neutrones 

en su núcleo y, por lo tanto, diferente masa atómica se les denomina isótopos 

de ese elemento. Cada elemento está compuesto por una mezcla de isótopos 

con diferente abundancia, los cuales pueden ser estables o radioactivos. En la 

naturaleza, la composición en isótopos estables de los elementos H, C, N, O y 

S (hidrógeno, carbono, nitrógeno, oxígeno y azufre) está dominada por el 

Fig 9.-: Diagrama de la hipótesis “Match-mismatch” en Durant et al. 2007  



Capítulo 1  Introducción 

24 
 

isótopo ligero que supone más del 95% del total de átomos, siendo el pesado 

mucho menos abundante. La notación más común de los isótopos es mA, 

donde el índice superior m es la masa atómica y A es el elemento. 

 En la presente tesis, los sistemas isotópicos empleados para el análisis 

de las muestras obtenidas son los del carbono (13C/12C) y el nitrógeno 

(15N/14N).  En la mayoría de los estudios, las composiciones isotópicas se 

expresan en notación delta (δ), siendo:  

  δX= 1000 * (RX- Rstd)/ Rstd ‰ 

 Donde Rx es la razón (cociente) entre el isótopo pesado o raro y el ligero 

o abundante (13C/12C, 15N/14N) en la muestra y Rstd la razón (cociente) entre el 

isótopo pesado o raro y el ligero o abundante (13C/12C, 15N/14N) en un patrón de 

referencia.  

 El patrón de referencia para δ15N es el nitrógeno del aire y para δ13C, 

la Bellemnitella Americana, un fósil tomado de la formación Cretaceous Peedee 

(PDB) en South Carolina (USA). Internacionalmente se define que δ15Naire = 0 

‰ y que δ13CPDB = 0 ‰. Basándonos en estos patrones internacionales 

podemos interpretar que cuando una muestra tiene un valor de δ positivo está 

“enriquecida” en el isótopo pesado respecto al patrón y si el valor es negativo, 

esta “empobrecida” y su composición es más ligera que la del patrón (García-

Tiscar 2009).   

 Además del contenido total en C y N, a través de la relación C:N se 

puede evaluar el estado nutricional de las larvas ya que ambos elementos son 

los principales responsables de la síntesis de lípidos y proteínas 



Capítulo 1  Introducción 

25 
 

respectivamente (Checkley 1984, von Westernhagen et al. 1998, Coombs et al. 

1999, Kloppmann et al. 2002, Yúfera et al. 1999). 

 Los isótopos estables de nitrógeno (δ15N) de los consumidores se ven 

enriquecidos con respecto a sus presas (Yoshii 1999, Kaehler et al. 2000, 

Gurney et al. 2001, Fredriksen 2003, Post 2002, Vanderklift & Ponsard 2003) y 

la diferencia entre los valores de los predadores y las presas es considerada 

como el enriquecimiento isotópico que se utiliza para calcular la posición trófica 

de los organismos dentro de las redes tróficas de cada ecosistema (Hobson & 

Welch 1992, van der Zanden et al. 2000, Post 2002). Asimismo, los de carbono 

(δ13C) están relacionados con la producción primaria y es utilizado para 

determinar el origen de la fuente de carbono de las presas consumidas 

(Peterson & Fry 1987, France & Peters 1997, van der Zanden et al. 1999, 

Pinnegar & Polunin 2000). 

 A pesar de su utilidad en el estudio de la ecología trófica de las 

especies, la aplicación de los análisis de los isótopos estables durante las fases 

larvarias de las especies es aún escasa (Bode et al. 2007, Pepin & Dower 

2007, Costalago et al. 2012, Laiz-Carrión 2013, Laiz-Carrión 2015).  

1.6.- OBJETIVOS  

 El objetivo general de esta tesis doctoral es el estudio de la variabilidad 

del crecimiento larvario de distintas poblaciones de anchoa (Engraulis 

encrasicolus) y sardina (Sardina pilchardus). 

 En base al objetivo general, se plantearon los siguientes objetivos 

específicos:  



Capítulo 1  Introducción 

26 
 

   - Análisis de la influencia de los factores ambientales en el 

crecimiento y condición larvaria de larvas de sardina: estudio comparativo del 

crecimiento diario y su composición bioquímica entre larvas de sardina de tres 

zonas del Mediterráneo occidental (Ebro, Almería y Málaga) en relación con la 

temperatura, salinidad y disponibilidad de alimento. (Capítulo 2: García A, 

Cortés D, Ramirez T, Guisande C, Quintanilla J, Alemany F, Rodriguez JM, 

Álvarez JP, Carpena A (2006) Field comparison of sardine post-flexion larval 

growth and biochemical composition from three sites in the W Mediterranean 

(Ebro river coast, bays of Almería and Málaga). Sci. Mar. 70(S2):79-91).  

  - Determinación la influencia del comportamiento trófico en el 

crecimiento de larvas de sardina: estudio conjunto de crecimiento diario y 

composición en isótopos estables de larvas de sardina capturadas en un único 

arrastre en el Mar de Alborán para examinar la relación entre las diferencias 

somáticas y las variaciones tróficas a nivel intra-poblacional. (Capítulo 3: Laiz-

Carrión R, Quintanilla JM, Mercado JM, García A (2011) Combined study of 

daily growth variability and nitrogen-carbon isotopic signature analysis of 

schooling Sardina pilchardus larvae. J. Fish Biol. 79:869-914) 

   - Evaluación de la influencia de los factores ambientales y el 

comportamiento trófico en el crecimiento de larvas de anchoa: análisis de la 

relación entre el crecimiento diario, la biometría de los otolitos, los isótopos 

estables tanto de las larvas como de su fuente de alimento junto con la 

temperatura y salinidad en dos poblaciones de larvas de anchoa del 

Mediterráneo occidental (Mar Catalán y Mar de Alborán) desde una perspectiva 

tanto intra como inter-poblacional (Capítulo 4: Quintanilla JM, Laiz-Carrión R, 

Uriarte A., García A (2015) Influence of trophic pathways on daily growth 



Capítulo 1  Introducción 

27 
 

patterns of western Mediterranean anchovy Engraulis encrasicolus larvae. Mar. 

Ecol. Prog.Ser. 531: 263-275).   

  - Optimización de la metodológica en la estimación de edades 

larvarias: propuesta de un modelo predictivo basado en el análisis de funciones 

discriminantes que permita estimar de la edad con altos porcentajes de acierto 

a partir de los valores somáticos y biométricos de los otolitos de las larvas 

(Capítulo 5: Quintanilla JM, Quintanilla LF, García A (2014) A semi-automated 

method for daily age estimation in larval populations by discriminant function 

models.Fish.Res.157:7-12).  



 

28 
 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 



 

29 
 

CAPÍTULO 2  
Comparación del crecimiento y 

composición bioquímica de larvas de 
sardina en tres áreas del 
Mediterráneo occidental 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 



 

30 
 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 



Capítulo 2 

31 
 

 

http://scimar.icm.csic.es/scimar/index.php/secId/6/IdArt/192/


 

44 
 



 

45 
 

CAPÍTULO 3  
Estudio combinado de la variabilidad 

del crecimiento larvario y la huella 
isotópica de Nitrógeno y Carbono  

en larvas de sardina 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 



 

46 
 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 



Capítulo 3 

47 
 

 

http://www.ncbi.nlm.nih.gov/pubmed/21967580


 

66 
 



 

67 
 

CAPÍTULO 4  
Influencia de las interacciones 

tróficas en el patrón de crecimiento 
diario de larvas de anchoa del 

Mediterráneo occidental 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 



 

68 
 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 



Capítulo 4 

69 
 

 

http://www.int-res.com/abstracts/meps/v531/p263-275/


 

82 
 

 

 

 

 



 

83 
 

CAPÍTULO 5 
Método semiautomático de 

estimación de edad en poblaciones 
larvarias basado en modelos de 

funciones discriminantes  

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 



 

84 
 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 



Capítulo 5 

85 
 

 

ww.sciencedirect.com/science/article/pii/S0165783614000940


 

91 
 

CAPÍTULO 6 
Discusión 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 



 

92 
 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 



Capítulo 6  Discusión 

93 
 

 La mayoría de especies de pequeños pelágicos, y en particular la 

sardina y la anchoa, sufren importantes variaciones interanuales en la 

abundancia de sus poblaciones (Lluch-Belda et al. 1989, Schwartzlose et 

al.1999, Chavez et al. 2003, Martín et al. 2012, Petitgas et al. 2012, Garrido & 

van der Lingen 2104). La abundancia y viabilidad de las poblaciones de sardina 

y anchoa a lo largo del tiempo dependen de la variabilidad en su reclutamiento 

(Peck et al. 2012), es decir, del número de individuos que cada año se 

incorporan a la fracción reproductora de la población (Myers 2002).  

 Tanto en anchoa como en sardina, al igual que en otros teleósteos, las 

primeras fases del desarrollo representan el periodo en el que se ven 

sometidas a las mayores tasas de mortalidad a lo largo de todo su ciclo vital 

(McGurk 1986) y provocan que casi la totalidad de la puesta no sobreviva al 

primer año de vida (Houde 1987) lo que tiene una influencia decisiva en el 

reclutamiento. En consecuencia, gran parte del éxito en el reclutamiento puede 

ser atribuido a los factores que determinan cambios en la incidencia de la 

mortalidad durante estas primeras etapas del desarrollo (Blaxter & Hunter 

1982, Houde & Hoyt 1987, Cushing & Horwood 1994) por encima de los 

efectos derivados de la mortalidad provocada por la presión pesquera 

(Cingolani et al. 1996, Sharp & McLain 1993, Southward et al. 1998).  

 Durante estas primeras etapas, la supervivencia de los estadios larvarios 

juega un papel fundamental (May 1974, Bailey & Houde 1989, Munuera 2006) 

ya que representa un cuello de botella (Anderson 1988, Legget & Deblois 1994, 

Houde 2008) en el que se produce una drástica reducción en el número de 

individuos. En este sentido, la variabilidad en la proporción de individuos 



Capítulo 6  Discusión 

94 
 

capaces de sobrevivir desde el momento de la eclosión hasta alcanzar el 

estado adulto determina la fuerza del reclutamiento.  

 Por tanto, la identificación de las principales causas de mortalidad 

durante las fases larvarias resulta fundamental en la comprensión y la 

capacidad para predecir el éxito en el reclutamiento de estas especies 

(Caldeira et al. 2014).  

 Los principales factores responsables de las altas tasas de mortalidad 

larvaria son debidos a procesos de inanición y depredación (Anderson 1988, 

Bailey & Houde 1989, Leggett & DeBlois 1994, Peck & Hufnaugl 2012). La 

inanición tiene su máxima influencia durante un corto espacio de tiempo 

denominado como “periodo crítico” (Hjort 1914,1926) una vez que la larva ha 

agotado sus reservas vitelinas y su supervivencia depende de su capacidad 

para alimentarse de manera exógena. Por otro lado, la mortalidad por 

depredación actúa durante un periodo de tiempo más prolongado (Cushing 

1990) lo que hace que sea considerada como la principal causa de mortalidad 

durante las fases larvarias (Bailey & Houde 1989, Fortier & Villeneuve 1996,  

Takasuka et al. 2004, Houde 2008). 

 En consecuencia, el estudio de los procesos que limitan la influencia de 

estos factores sobre las poblaciones larvarias y condicionan su éxito en el 

reclutamiento resulta fundamental (Houde 2008) el ámbito de la ecología 

larvaria.  

 

 



Capítulo 6  Discusión 

95 
 

6.1.- Crecimiento larvario 

 La relación entre el crecimiento y la supervivencia ha sido un tema de 

estudio esencial durante los últimos años desde que se demostró que 

pequeñas variaciones de las tasas de crecimiento durante las fases larvarias 

pueden originar alteraciones decisivas en el reclutamiento de las especies 

(Houde 1987, 1989a).  

 Según la hipótesis de Anderson (1988), las poblaciones larvarias con 

mayores tasas de crecimiento originan individuos más grandes con menor tasa 

de mortalidad que los más pequeños (Miller et al. 1988) que acortarían su fase 

larvaria y, por tanto, su exposición a una ventana de máxima depredación, lo 

que aumentaría sus probabilidades de supervivencia (Folkvord & Hunter 1986). 

 Esta hipótesis ha sido comprobada en numerosas especies tanto por 

estudios de campo (Healey 1982, Post & Prankevicius 1987, West & Larkin 

1987, Campana 1996, Meekan & Fortier 1996, Hare & Cowen 1997, Miller et al. 

1988, Hovenkamp 1992, Sirois & Dodson 2000, Searcy & Sponaugle 2001, 

Wilson & Meekan 2002, Allain et al. 2003, Baumann et al. 2003, Oozeki et al. 

2003, Tanaka et al. 2006, Robert et al. 2007) experimentos de laboratorio 

(Rosenberg & Haugen 1982) y estudios de simulación (Rice et al. 1993).  

 Asimismo, diversos estudios han determinado como las tasas de 

crecimiento determinan la supervivencia larvaria de las especies de pequeños 

pelágicos, y más concretamente, de la anchoa y la sardina (Allain et al. 2003, 

Takasuka et al. 2003, García et al 2003, Takahashi & Watanabe 2004, Alemany 

et al. 2006, Takasuka & Aoki 2006, Palomera et al. 2007, García et al. 2007, La 

Mesa et al. 2009).  



Capítulo 6  Discusión 

96 
 

 Por consiguiente, si las tasas de crecimiento son responsables de la 

variabilidad en la supervivencia larvaria, dichas tasas deben de tener una 

incidencia decisiva sobre los principales factores que provocan su mortalidad.  

 Desde el punto de vista del crecimiento, la mortalidad es dependiente de 

la talla (Luecke et al.1990, Takasuka et al. 2003) particularmente en los rangos 

de talla en lo que se encuentra comprendido el ictioplancton (Peterson & 

Wroblewski 1984, McGurk 1986). Es más, experimentos de laboratorio han 

demostrado como, independientemente de la especia predadora, la 

vulnerabilidad del ictioplancton es máxima cuando las larvas presentan el 10% 

de la talla del depredador (Paradis et al. 1996).  

 En consecuencia, si la vulnerabilidad de las presas desciende con la 

talla (Bailey & Houde 1989, Arim et al. 2011) aquellas larvas con crecimientos 

más rápidos alcanzarían antes mayores tallas lo aumentaría sus probabilidades 

de supervivencia (Chambers & Leggett 1987, Houde 1989b) al reducir su 

mortalidad por depredación. Asimismo, un crecimiento rápido mejora su 

capacidad para escapar de depredadores en comparación con larvas de menor 

tamaño (Miller et al. 1988, Bailey & Houde 1989, Chick & van Den Avyle 2000). 

Además, larvas de mayor tamaño presentan mayor tolerancia a la inanición al 

tener con una mayor capacidad para alimentarse en comparación con larvas 

más pequeñas (Hunter 1972, Folkvord et al. 1997, Pitchford & Brindley 2001).  

 Las conclusiones de estos estudios reflejan el hecho de que la 

mortalidad no ocurre al azar, sino que se eliminan de manera selectiva a los 

individuos más pequeños y con menor tasa de crecimiento dentro de cada 

cohorte (Takasuka et al. 2003, Meekan et al. 2006). 



Capítulo 6  Discusión 

97 
 

 Según los resultados de nuestros análisis interpoblacionales a través del 

análisis de la microestructura de sus otolitos para la asignación de edad, las 

larvas de sardina capturadas en la zona de influencia del río Ebro presentan un 

crecimiento significativamente mayor tanto en talla como en peso en 

comparación con las larvas del Mar de Alborán (Capítulo 2; Fig 4). 

 Por el contrario, en el caso de las larvas de anchoa, son las del Mar de 

Alborán las que presentan un mayor crecimiento en talla en comparación con 

las larvas del Mediterráneo occidental pero, en este caso, no se detectan 

diferencias en el peso por clase de edad (Capítulo 4; Fig 3). 

 Por tanto, al considerar las poblaciones de sardina y anchoa con 

mayores tasas, pueden determinarse diferencias en las estrategias de 

crecimiento a nivel inter-específico por la que las larvas de sardina presentan 

un mejor crecimiento mientras las larvas de anchoa presentan un crecimiento 

más rápido. Además, desde un punto de vista intra-específico, las diferencias 

en los patrones de crecimiento observados durante sus fases larvarias junto 

con los resultados previos de análisis genéticos (Ramón & Castro 1997), de 

aminoácidos (Riveiro et al. 2011) y de su distribución (Tugores et al. 2010, 

Giannoulaki et al. 2013), apoyarían la hipótesis por la que la poblaciones 

septentrional y meridional son consideradas dos subpoblaciones 

independientes de la misma especie. 

 En ninguno de los dos casos los mayores crecimientos somáticos se 

manifiestan en el crecimiento relativo. Tanto en el caso de la sardina como en 

el caso de la anchoa son las poblaciones con crecimientos más lentos aquellas 

que presentan un mayor peso por unidad de talla. Esto es debido precisamente 



Capítulo 6  Discusión 

98 
 

al menor potencial de crecimiento de dichas poblaciones ya que para una 

determinada clase de talla, al crecer más lentamente, estas larvas tienen mayor 

edad y han acumulado un mayor peso que aquellas que crecen a una tasa 

superior. 

 Por tanto, en base a los estudios que relacionan el crecimiento con la 

supervivencia, podemos concluir que las larvas de sardina de la zona del Ebro 

y las de anchoa del Mar de Alborán que presentan mayores tasas de 

crecimiento tendrían una mayor capacidad para soportar procesos de inanición 

y ser menos vulnerables a la depredación y, en consecuencia, una mayor 

probabilidad de sobrevivir a las fases larvarias y llegar a formar parte del 

reclutamiento del año siguiente.  

 Las diferencias en el crecimiento larvario serían consecuencia de la 

adaptación poblacional a las características del ecosistema en el que se 

desarrollan (Clemmesen et al. 1997, Kimura et al. 2000, Chicharo et. al. 2003, 

Rossi-Wongtschowski et al. 2003, Catalán et al. 2006, Pepin et al. 2015) por lo 

que el estudio de los factores ambientales propios de cada área de estudio 

resulta imprescindible para interpretar las diferencias observadas en las tasas 

de las distintas poblaciones. 

6.2.- Factores ambientales 

 El estudio de las relaciones entre los factores ambientales y como la 

larva crece y sobrevive, y como esto queda reflejado en el reclutamiento ha 

sido el objeto de numerosos trabajos durante las pasadas décadas (Govoni 

2005). 



Capítulo 6  Discusión 

99 
 

 Las especies de pequeños pelágicos son especialmente sensibles a 

cambios en las condiciones ambientales (Regner 1996, Agostini 2000, Lloret et 

al. 2004, Santojanni et al. 2006, Engelhard et al. 2014) y alteraciones en dichos 

factores durante las fases larvarias provocan fuertes variaciones en su 

reclutamiento (Palomera et al. 2007).  

 El crecimiento es la consecuencia de un estado nutricional resultante de 

los factores bióticos y abióticos del ecosistema en el que se desarrolla el 

organismo junto con el efecto de la calidad parental (Høie et al. 1999). 

 Avanzando en nuestro razonamiento, si la supervivencia durante los 

estadios larvarios tiene una influencia determinante en el reclutamiento de 

estas especies, las variaciones de las condiciones ambientales provocarían 

cambios en sus tasas supervivencia a través de su influencia en las tasas de 

crecimiento larvario.  

 Los factores ambientales con mayor influencia en el crecimiento larvario 

son la temperatura y la disponibilidad de alimento (Buckley 1984, Heath 1992, 

Campana 1996, Rilling & Houde 1999, Jobling 2002, Takasuka & Aoki 2006, 

Schismenou et al. 2014).  

 Se ha comprobado como mayores temperaturas aceleran las tasas de 

crecimiento de los pequeños pelágicos durante sus fases larvarias (Takahashi 

et al. 2012). La variación de los datos de temperatura en las épocas de puesta 

entre las zonas consideradas en nuestro estudio es inexistente o inferior a 1ºC, 

por lo que las diferencias observadas en las tasas de crecimiento no pueden 

ser atribuidas a dichas diferencias. En este tipo de situaciones, en que la 

temperatura de las áreas comparadas es similar, las diferencias en tasas de 



Capítulo 6  Discusión 

100 
 

crecimiento vendrían determinadas por el éxito alimenticio de las larvas (García 

et al. 2003, Pepin & Dower 2007, Catalán et al. 2010). 

 Las especies de pequeños pelágicos, debido a sus altas tasas de 

mortalidad asociadas al potencial de crecimiento y que tanto los adultos 

(Whitehead 1985, Tudela & Palomera 1997) como las larvas (Conway et al. 

1991, 1998) se alimentan de plancton, se ven muy afectadas por alteraciones 

en los ciclos de producción primaria (Hunter & Alheit 1995).  

 La supervivencia larvaria depende de su capacidad para encontrar, 

capturar e ingerir suficiente cantidad de presas para evitar la inanición y 

aumentar sus tasas de crecimiento (Blaxter 1963, Checkely 1982, Pryor & 

Epifano 1993) por lo que podemos asumir que cambios en la cantidad y 

composición de la biomasa planctónica afecta tanto a su crecimiento como a su 

alimentación y, en consecuencia, a su supervivencia (Fuiman & Cowan 2003).  

 La disponibilidad de alimento viene determinada por la batimetría y los 

procesos de fertilización propios de cada área, que sufren importantes 

variaciones tanto estacionales como interanuales (Arnau 2000, Rubio et al. 

2005) por lo que supone un factor primordial en el éxito del reclutamiento. 

Desde el momento en que las larvas agotan sus reservas vitelinas, pasan a 

depender exclusivamente de la alimentación exógena (Hjort 1914) a lo largo de 

todo su desarrollo larvario (Cushing 1975, 1990) en el que el 

acoplamiento/desacoplamiento (match/mismatch) de las larvas con sus presas 

determina la fuerza del reclutamiento.  

 Larvas que se desarrollan en ecosistemas con alta disponibilidad de 

presas son capaces de mantener altas tasas de crecimiento (Owen 1989, 



Capítulo 6  Discusión 

101 
 

Lough & Broughton, 2007,  Young et al. 2009) mientras que habitats con 

limitación de nutrientes provocan mayores mortalidades tanto por inanición 

(Anderson 1994, Fortier et al. 1995) como de manera indirecta al reducir sus 

tasas de crecimiento y prolongar el estado larvario en el que los individuos son 

especialmente vulnerables a la depredación (Munk 1997, Peck et al. 2012, 

Nunn et al. 2012).  

 Las larvas de sardina en la población septentrional presentan un mejor 

crecimiento asociado a una mayor disponibilidad de alimento debido al efecto 

conjunto de los fenómenos de mezcla originados por los fuertes vientos 

(Astraldi & Gasparini 1992)  junto con el importante aporte fluvial del río Ebro 

que proporcionan un sustancial aporte de nutrientes a nivel superficial durante 

los meses de invierno (Margalef 1968, Estrada et al. 1985, Estrada 1996, Salat 

1996). En cambio, durante esta época, en el Mar de Alborán la entrada del 

agua Atlántica se encuentra en valores mínimos (Parrilla & Kinder 1987) y los 

fenómenos de enriquecimiento dependen casi en exclusiva de los pulsos de 

producción originados por la alternancia de vientos de componente oeste o 

ponientes (que favorecen fenómenos de afloramiento costero) y este o levantes 

(desfavorables para el crecimiento larvario).  

 Por el contrario, las larvas de anchoa presentan mejores crecimientos en 

el Mar de Alborán durante el verano asociado al máximo flujo de entrada de las 

aguas Atlánticas lo que intensifica los fenómenos de fertilización en el sistema 

de bahías de la costa norte del Mar de Alborán  (Cortés et al. 1985, Minas et al. 

1991, Rodriguez et al. 1994, 1998, García-Górriz & Carr 2001, Ruiz et al. 2001) 

(Capítulo 4; Fig 7) en comparación con la zona de la desembocadura del Ebro 

donde el calentamiento de las aguas y el descenso de los vientos durante esta 



Capítulo 6  Discusión 

102 
 

época tiene como consecuencia una fuerte estratificación que impide los 

fenómenos de mezcla y provoca el agotamiento de los nutrientes en superficie 

coincidiendo con el mínimo estacional del aporte fluvial del río Ebro (Salat 

1996). Es más, la disminución de la descarga del río Ebro durante los últimos 

40 años ha sido apuntada como una de las principales causas de la reducción 

de la población local de anchoa (Lloret et al. 2004).  

 Por tanto, desde el punto de vista del crecimiento larvario y según las 

características ambientales durante sus épocas de puesta, la zona 

septentrional supone un hábitat más adecuado para el desarrollo de las larvas 

de sardina mientras el Mar de Alborán supone un ecosistema más propicio 

para alcanzar y mantener altas tasas de crecimiento en las larvas de anchoa.  

6.3.- Biometría de los otolitos  

 Los otolitos representan un registro de la trayectoria del crecimiento 

durante las fases larvarias (Degens et al. 1969, Dunkelbeger et al. 1980, 

Watanabe et al. 1982, Mugiya 1987) cuyo tamaño viene determinado por la 

anchura de los incrementos depositados que, a su vez, se ven influidos por 

factores ambientales y fisiológicos (Campana & Neilson 1985) entre los que 

destacan la temperatura y la disponibilidad de alimento (Neilson & Geen 1985, 

Stenevik et al. 1996, Fitzhugh et al. 1997, Folkvord et al. 2000, 2004, Fey, 

2006, Maillet & Checkley 1990, Clemmesen & Doan 1996, Dickey & Isely 

1997, Reichert et al. 2000) siendo la temperatura el factor con mayor 

relevancia en el crecimiento de los otolitos (Folkvord et al. 2000, Wright et al. 

2001, Otterlei et al. 2002 ). 



Capítulo 6  Discusión 

103 
 

 En el caso de las larvas de sardina, la población con mayores tasas de 

crecimiento capturadas en la desembocadura del Ebro, presentan otolitos más 

grandes como consecuencia de que deposita incrementos diarios de mayor 

tamaño lo que sería reflejo de su mayor potencial de crecimiento (Takahashi & 

Watanabe 2004, García et al. 2007).  

 Como ya hemos citado anteriormente, el contraste de temperaturas 

entre ambas zonas de estudio es mínimo o inexistente, por lo que las 

diferencias observadas en tamaño de los incrementos estarían relacionadas 

con un mayor crecimiento en un ecosistema con mayor concentración de 

nutrientes. 

 Por el contrario, en el caso de las larvas de anchoa, las diferencias en la 

estrategia de crecimiento no quedan reflejadas en la biometría de los otolitos 

para los que no existen diferencias ni el radio ni el tamaño de los incrementos 

depositados entre las poblaciones.  

 Algunos autores (Fey 2001) han observado como el tamaño del otolito 

depende casi en exclusiva de la temperatura mientras que las variables 

somáticas responden más a una combinación de variables como la 

temperatura, la disponibilidad de alimento o cambios derivados de las distintas 

fases del desarrollo ontogénico. Nuestros resultados están en consonancia con 

estudios previos realizados para la misma especie (García et al. 2003) por los 

que las diferencias significativas en las tasas de crecimiento entre dos 

poblaciones que se desarrollan similar régimen de temperaturas no se vieron 

reflejadas en el tamaño de sus otolitos.  



Capítulo 6  Discusión 

104 
 

 Sin embargo, según los resultados de los análisis a nivel intra-

poblacional, aquellas larvas de anchoa con mejores crecimientos presentan 

otolitos más grandes (mayor radio, área y perímetro) y con incrementos medios 

de mayor tamaño reflejo de su mayor potencial de crecimiento en ambas 

poblaciones. Por tanto, que las diferencias no sean patentes a nivel inter-

poblacional puede ser debido a la gran variabilidad en las tasas de crecimiento 

y los tamaños de otolitos entre ambas poblaciones que podrían enmascarar 

estas diferencias.  

 A la vista de estos resultados, es posible deducir que el reflejo en el 

tamaño de los otolitos del éxito alimenticio entre poblaciones que se desarrollan 

en áreas sin contraste de temperatura, es más patente en las larvas de sardina 

durante la época invernal asociado a temperaturas más frías que para las 

larvas de anchoa que se desarrollan durante los meses de verano en aguas 

más cálidas.  

6.4.- Factores de condición 

 En el campo de la ecología larvaria existen numerosos índices de 

condición para estimar su estado nutricional aunque ninguno pueda ser 

considerado el más adecuado ya que cada uno ofrece distinta información del 

estado fisiológico de los individuos (Ferron & Leggett 1994).  

 En este estudio se han empleado tres de ellos: RNA/DNA (Ramírez et al 

2001, 2004, Cortés 2006), C/N (Checkley 1984, von Westernhagen et al. 1998, 

Coombs et al. 1999, Kloppmann et al. 2002) y el índice de Fulton (Ricker 1975).  

 El cociente RNA/DNA es un índice de la tasa metabólica celular que 

informa sobre la síntesis proteica por célula y se basa en la asunción de que la 



Capítulo 6  Discusión 

105 
 

cantidad de DNA permanece estable mientras la cantidad de RNA, 

directamente relacionada con la síntesis de proteínas, sufre variaciones con el 

estado nutricional de los organismos. (Ramírez et al 2001, 2004, Cortés 2006, 

Chicharo et al 1998, Catalán et al. 2006, Chicharo & Chicharo 2008a, 2008b).  

 Nuestros resultados están en consonancia los de estudios anteriores 

(Buckley 1984, Hovemkamp & Wiite 1991, Westerman & Holt 1994, Catalán 

2006) e indican que las larvas de sardina con mayores tasas de crecimiento 

presentan mayores valores de RNA/DNA y, por tanto, un mejor factor de 

condición que las larvas con menores tasas de crecimiento.  

 El cociente de C/N ha sido usado como factor de condición porque 

ambos elementos son los principales responsables de la síntesis de lípidos y 

proteínas respectivamente (Checkley 1984, von Westernhagen et al. 1998, 

Coombs et al. 1999, Kloppmann et al. 2002) y sufren descensos graduales por 

procesos de inanición. La premisa simplificada es que larvas con mayor 

cantidad de reservas contendrán  mayores proporciones de sustancias lipídicas 

lo que aumentaría su valor de C/N. De igual modo, larvas con un mayor 

crecimiento somático, sintetizan mayores cantidades de proteína estructural y 

los C/N disminuyen. Por último el índice de Fulton (Ricker 1975) es un índice 

morfométrico que relaciona la condición con la relación entre la talla y el peso 

de los individuos.  

 Con respecto a estos dos últimos estimadores del factor de condición, 

nuestros análisis ofrecen resultados contradictorios que originan distintas 

interpretaciones en los que, por ejemplo, larvas con tasas de crecimiento 

deficientes presentan mayores valores de C/N o como, para un mismo grupo 



Capítulo 6  Discusión 

106 
 

de larvas, los índices de Fulton y C/N ofrecen resultados inversos y presentan 

un comportamiento totalmente contrario al relacionarlos con la edad (Capítulo 

3; Fig. 6a y 7)  

 Estas discrepancias pueden ser debidas a la complejidad de las rutas 

metabólicas tanto del C como del N que son propias para cada especie y 

distintas según la etapa del desarrollo (Ferron & Leggett 1994) o estar 

condicionados por una determinada estrategia de crecimiento más que servir 

como reflejo del estado nutricional. Por tanto, en base a nuestros análisis, 

distintos índices de condición pueden ofrecer resultados opuestos por lo que 

deben de ser interpretados con precaución.  

6.5.- Ecología trófica 

 La comprensión de la relación entre el crecimiento y la ecología trófica 

de las especies resulta fundamental para entender su desarrollo espacio-

temporal dentro de los ecosistemas (Costalago 2011). El comportamiento 

trófico de las larvas de peces se ve condicionado por múltiples factores como la 

ontogenia, morfología y etología junto con la disponibilidad de presas o la 

complejidad del hábitat en el que se desarrollan (Nunn et al. 2012).  

 La mayoría de los estudios llevados a cabo en relación a la ecología 

trófica de estadios larvarios en pequeños pelágicos se han basado en el 

estudio de sus contenidos estomacales (Tudela & Palomera 1997, Conway et 

al. 1998, Plounevez & Champalbert 2000, Borme et al. 2009, Morote et al. 

2010).   

 La aplicación de esta técnica implica algunos problemas como tener que 

trabajar con un alto porcentaje de larvas con sistemas digestivos vacíos 



Capítulo 6  Discusión 

107 
 

(Blaxter 1969b, Voss et al. 2009, Morote 2010) debido a que el sistema de 

muestreo provoca la regurgitación o defecación de las larvas (Fernández & 

Gonzalez-Quirós 2006, Morote et al. 2010, Borme et al. 2013). Además 

provocan la subestimación de presas de fácil digestión que no son detectados 

en este tipo de estudios a pesar de formar parte de la dieta (Figuereido et al. 

2005, Pepin & Dower 2007, Montagnes et al. 2010).  

 Una alternativa a los estudios de contenido estomacal para determinar 

los patrones tróficos deriva del estudio de los isótopos estables de N y C que 

permite la estimación de los niveles tróficos y las fuentes de carbono de los 

consumidores en la cadena trófica (Post 2002, Costalago et al. 2012)  

 Los análisis de isótopos estables son muy utilizados para estudiar las 

dinámicas tróficas ya que en los tejidos de los consumidores queda reflejada la 

huella isotópica de las presas (Frediksen 2003). Los niveles δ15N indican la 

posición de los consumidores dentro de la cadena trófica según el 

enriquecimiento con respecto a sus presas (Post 2002) mientras δ13C se 

relaciona con la producción primaria y determina el origen de las presas 

consumidas (Pinnegar & Polunin 2000).  

 Tanto la anchoa como la sardina son especies plantófagas a lo largo de 

sus distintos estados de desarrollo y se alimentan de un amplio rango de 

especies (Rasoanarivo et al. 1991, Tudela & Palomera 1995, Plounevez & 

Champalbert 2000, Costalago et al. 2012, 2014) por lo que la separación en el 

tiempo de sus épocas de puesta representa una estrategia para evitar la 

competición por el alimento durante fases larvarias (Costalago et al. 2012). 



Capítulo 6  Discusión 

108 
 

 A pesar de que la dieta de las larvas depende de la abundancia y 

diversidad de presas disponibles, pocas especies se alimentan de la totalidad 

las especies de presas disponibles o en una proporción similar a la presente en 

el medio, lo que implica un proceso de selección por parte de las larvas en su 

comportamiento trófico (Peck et al. 2012). En este sentido, la mayoría de 

estudios referidos a la alimentación larvaria determinan que el zooplancton, en 

especial los copépodos en distintos estadios, constituyen la parte fundamental 

de la dieta de las larvas de sardina y anchoa (Conway et al. 1994,  Tudela 2002, 

Fernández & Gonzalez-Quirós 2006, Voss et al. 2009, Borme et al. 2009, 

Catalán et al. 2010, Morote 2010, Costalago 2010). 

 El enriquecimiento isotópico se calcula por la diferencia entre los datos 

de δ15N de las larvas y sus presas potenciales. Una primera interpretación de 

los resultados de enriquecimiento indicarían que, durante las primeras fases del 

crecimiento, las larvas de sardina depredarían sobre las comunidades 

fitoplanctónicas (Rasonarivo et al. 1991) y sugerirían la importancia del 

fitoplancton en su dieta a pesar de no ser detectado en los estudios de 

contenidos estomacales tanto por su rápida digestión como por problemas 

relacionados con los métodos de conservación de las muestras (Pepin & Dower 

2007, Peck et al. 2013). Por el contrario, los resultados obtenidos para las 

larvas de anchoa con respecto a sus presas potenciales corroborarían la 

hipótesis de que la principal fuente de alimento de las larvas de anchoa viene 

representada por la fracción zooplanctónica.  

 En el caso de las larvas de sardina se utilizó como estimador del nivel 

basal un valor bibliográfico calculado para la fracción inferior de 200 μm en la 

misma época y área en la que fueron capturadas las larvas (Mercado et al. 



Capítulo 6  Discusión 

109 
 

2010). Esta fracción engloba las fracciones nanoplanctónica (5-55 μm) y 

microplanctónica (55-200 μm). En cambio, para las larvas de anchoa, los 

valores basales se calcularon de manera directa a partir de muestras 

exclusivamente de la fracción microplanctónica obtenidas en campaña para 

cada punto de muestreo en los que fueron capturadas las larvas.  

 Los niveles de δ15N se correlacionan positivamente con el tamaño de los 

organismos dentro de las cadenas tróficas marinas (Bode et al. 2004). En 

consecuencia, el menor nivel basal en el caso de las larvas de sardina puede 

ser debido a los organismos de pequeño tamaño que componen la fracción 

nanoplactónica incluidos para su determinación. Esta fracción del plancton está 

compuesta en su mayoría por especies fitoplanctónicas cuyos valores de δ15N 

son bajos y altamente variables (Bode et al. 2007) lo que provocaría una 

sobrestimación del enriquecimiento isotópico no relacionado con el 

comportamiento trófico en estas larvas. Por tanto, teniendo en cuenta las 

diferencias en el cálculo de los niveles basales, nuestros resultados sugerirían 

que las dietas de las larvas de ambas especies parecen estar basadas en la 

fracción zooplanctónica. 

 A la vista de nuestros resultados, el estudio de la determinación de la 

dieta durante las fases larvarias de los peces requiere de una mayor 

investigación y la aplicación de nuevas técnicas. Los valores de δ15N de los 

niveles basales sufren grandes variaciones tanto espaciales como estacionales 

(Mercado et al. 2010) por lo que, para obtener resultados fiables, los estudios 

de análisis de isótopos en tejido requieren el muestreo simultáneo de las larvas 

junto con las fracciones planctónicas que representan su alimento potencial. 



Capítulo 6  Discusión 

110 
 

Esta exigencia de la técnica implica un mayor esfuerzo de muestreo 

incrementando el número de muestras a procesar.  

 Una posible mejora en este aspecto sería la aplicación del análisis de 

isótopos en componentes específicos como los aminoácidos. Estos análisis 

ofrecen unos resultados similares a los análisis de isótopos en tejido (Popp et 

al. 2007, McMahon et al. 2010, Morrison et al. 2010) y permiten calcular el 

enriquecimiento sin la exigencia de muestrear los niveles basales ya que la 

huella isotópica de la base de la cadena trófica queda reflejada en los 

aminoácidos fuente (fenilalanina, glicina o histidina) de las larvas (McClelland & 

Montoya 2002). 

 Los niveles de δ15N de las distintas fracciones planctónicas se 

incrementan según aumenta su tamaño (Bode et al. 2004, 2007). Nuestros 

resultados estarían en consonancia con estudios previos (Conway et al. 1994, 

Munuera 2006, Fernández & González Quirós 2006, Morote et al. 2010) y 

sugieren que, a lo largo del desarrollo larvario, los individuos tienden a 

especializar su comportamiento trófico lo que queda reflejado en un incremento 

de sus niveles de δ15N debido al aumento en el tamaño de las presas 

capturadas. 

 Los resultados del estudio conjunto de crecimiento diario junto con 

análisis de isótopos estables entre dos grupos de larvas de sardina de la 

misma cohorte no permitieron inferir que las diferencias observadas entre sus 

patrones de crecimiento tuviesen una base trófica ya que no se observaron 

diferencias en sus valores de δ15N y las observadas en los valores δ13C fueron 

atribuidas a la influencia de las distintas tasas de crecimiento o metabolismo 



Capítulo 6  Discusión 

111 
 

(Olive et al. 2003) y no originadas por cambios en la dieta (DeNiro & Epstein 

1978, McConnaughey & McRoy, 1979, Focken & Becker, 1998; Lorrain et al. 

2002). Estos análisis comparan grupos de larvas que proceden de un único 

arrastre por lo que podemos asumir que se han desarrollado en un entorno 

similar y, por tanto, dichas diferencias tampoco podrían ser atribuidas a 

diferencias en las condiciones ambientales. 

 Las tasas de crecimiento de las larvas implican un importante 

componente genético (Guisande et al. 1998, Riveiro et al. 2000, Garrido et al. 

2007) por lo que la calidad parental influye tanto en el crecimiento como en la 

alimentación y, en consecuencia, en la supervivencia (Chambers & Waiwood 

1996, Kerrigan, 1997, Berkeley et al. 2004, Burt et al. 2011).  

 De ahí que una posible hipótesis para explicar las diferencias en los 

patrones de crecimiento entre los grupos de sardina tendría una base genética 

y supondría el reflejo de una estrategia adaptativa de la especie a las 

características de la zona de puesta para asegurar la supervivencia de las 

poblaciones (Crean & Marshall 2009). Según esta hipótesis, una porción de la 

población larvaria aprovecharía de manera instantánea la disponibilidad de 

nutrientes para potenciar su metabolismo de proteínas lo que quedaría 

reflejado en un mayor crecimiento en talla (apoyado con una mayor 

concentración en %C), mientras otro grupo primaría el metabolismo de lípidos 

con un mayor crecimiento en peso por acumulación de estructuras de reserva 

que le permitiera afrontar la gran variabilidad en los ciclos de producción 

fitoplanctónica del Mar de Alborán (Bosc et al. 2004).  



Capítulo 6  Discusión 

112 
 

 Por el contrario, las diferencias en las tasas de crecimiento observadas 

entre dos poblaciones de anchoa pueden ser explicadas desde un punto de 

vista trófico. Las larvas que se desarrollan en un área con menor disponibilidad 

de alimento presentan menores tasas de crecimiento asociadas a un 

comportamiento  trófico más especialista reflejado en sus mayores valores de 

δ15N y un mayor nivel trófico. En cambio, las larvas del Mar de Alborán en 

hábitat con mayor disponibilidad de nutrientes tienen unas mayores tasas de 

crecimiento asociadas a un comportamiento trófico más generalista. Además, 

las diferencias en el δ13C entre ambas poblaciones muestran diferencias en el 

origen de las fuentes de carbono de sus presas. Por tanto, el comportamiento 

trófico parece estar condicionado por la disponibilidad de alimento y tener 

influencia en las  tasas de crecimiento larvario.  

 No obstante, aunque a través de los resultados podemos relacionar el 

patrón alimenticio con el crecimiento, estos resultados no nos permiten inferir 

de manera directa como el comportamiento trófico influye en el potencial de 

crecimiento. De ahí que se llevaran a cabo comparaciones para los valores de 

isótopos estables entre grupos de la misma población con crecimientos muy 

contrastados para establecer relaciones directas entre el comportamiento 

trófico y los patrones de crecimiento.  

 La comparación entre los grupos de larvas de crecimiento óptimo y 

deficiente a dentro de la misma cohorte demuestra como las larvas con 

mejores crecimientos presentan mayores valores de δ15N y, en consecuencia, 

mayores niveles tróficos indican un comportamiento trófico más especialista en 

regiones de baja productividad. En cambio, al comparar los grupos de 

crecimiento en el área de con mayor disponibilidad de nutrientes no se 



Capítulo 6  Discusión 

113 
 

observan diferencias en el comportamiento trófico. Por tanto, las ventajas en el 

crecimiento asociadas a un comportamiento trófico más selectivo se ven 

condicionadas por la disponibilidad de alimento del ecosistema. Además, las 

comparaciones entre los grupos de ambas áreas muestran como el origen de la 

fuente de carbono tiene una influencia determinante en las tasas de 

crecimiento.  

6.6.- Modelos de estimación de edad 

 El estudio de la edad en las larvas de peces resulta imprescindible para 

el cálculo de las tasas de crecimiento y mortalidad, lo que la sitúa como una de 

las variables biológicas más influyentes (Campana 2001).  

 La determinación más fiable de la edad de las larvas de peces se lleva a 

cabo a través análisis de la microestructura de sus otolitos (Campana & Neilson 

1985, Secor et al. 1995, Campana 1999) lo que implica la inversión de mucho 

tiempo en un meticuloso proceso de extracción y montaje. Además, la 

interpretación de los incrementos diarios requiere la participación de personal 

experto y cualificado para obtener resultados fiables (Megalofonou 2006). 

Como resultado, los estudios de crecimiento en larvas de peces representan un 

proceso con un alto ratio de costes/beneficios por otolito (Bedford 1983, 

Cardinale & Arrhenius 2004, Francis & Campana 2004) tanto en tiempo 

invertido como en capital humano.  

 Una de las mayores fuentes de error en estos análisis reside en la 

subjetividad del criterio del lector, lo que unido tanto a la variabilidad en la 

preparación de las muestras como a las discrepancias en los criterios de 

interpretación de las estructuras periódicas representan las mayores fuentes de 



Capítulo 6  Discusión 

114 
 

desacuerdo entre las estimas de distintos lectores (Boehlert 1985, Campana & 

Moksness 1991).  

 Desde los años 70, se han intentado desarrollar métodos 

semiautomáticos para determinación de edad basados en los otolitos (Manson 

1974) con el doble objetivo de  reducir tanto los altos costes en tiempo y capital 

humano como el factor subjetivo en las interpretaciones edad (Francis & 

Campana 2004). Varios autores han propuesto diversos modelos para la 

estima de edades (Pawson 1990, Stuart & Ord 1991, Worthington et al. 1995, 

Fletcher 1995), sin embargo, en la mayoría de estas aplicaciones los  

porcentajes de asignación correctos que son capaces de obtener son muy 

bajos. (Francis & Campana 2004).  

 De ahí que la aplicación de técnicas alternativas como los análisis 

discriminantes que nos permitan reducir la influencia de estas fuentes de error 

resultaría muy útil en los análisis de crecimiento  larvario.  

 El objetivo de la aplicación de estas técnicas es, por consiguiente, 

construir un modelo predictivo que nos permita estimar las edad con altos 

porcentajes de acierto y bajos valores en los estimadores de dispersión (APE y 

CV) entre las lecturas estimadas y las obtenidas por lecturas directas en base a 

las variables somáticas y biométricas de los  otolitos de las larvas con una 

notable reducción tanto de del factor subjetivo como del cociente 

costes/beneficios.  

 En base nuestros resultados, la creación y aplicación de un modelo 

predictivo basado en el análisis de funciones discriminantes a partir de las 

variables biométricas de sus otolitos permite la estimación de la edad de larvas 



Capítulo 6  Discusión 

115 
 

de anchoa con altos porcentajes de asignaciones correctas dentro de unos 

rangos de error asumibles (75% ± 1 día de error, 90% ± 2 días de error) con 

muy bajos valores tanto del coeficiente de variación (CV<5%) como del error 

porcentual promedio (APE<3.5%) lo que indica la elevada precisión de las 

estimas predichas por el modelo y se sitúan por debajo de los valores citados 

por otros autores en este tipo de estudios (Campana 2001, Kimura & Lyons 

1991)  

 Los resultados de nuestro modelo predictivo por el que las variables 

somáticas de las larvas (talla y peso) no se ven incluidas y que éste se base 

exclusivamente en las variables biométricas de los otolitos para obtener las 

estimas estarían en consonancia con otros estudios que sugieren que los que 

las medidas biométricas de los otolitos están más correlacionadas con la edad 

que las variables somáticas (Boehlert 1985) por lo que la inclusión de las 

variables morfométricas de los otolitos en los procesos de asignación de edad 

hacen las estimas más objetivas y precisas (Doering-Arjes et al. 2008). 

 A pesar de que las funciones discriminantes se calculan a partir de una 

base construida  a partir de lecturas directas por lo que no puede considerarse 

un método objetivo (Francis & Campana 2004), sí que es cierto que nuestras 

estimas de edad están basadas exclusivamente en variables obtenidas a partir 

de medidas de los otolitos, lo que supone una importante reducción del factor 

subjetivo asociado a la interpretación de anillos de crecimiento que constituye 

una de las principales fuente de error en las estimas de edad (Boehlert & 

Yoklavich 1984, Kimura & Lyons 1991, Richards et al. 1992). 



Capítulo 6  Discusión 

116 
 

 Al comparar las edades predichas por el modelo frente a las obtenidas 

por lecturas directas, no existen diferencias ni en el número de incrementos ni 

en los patrones de crecimiento somático de talla y peso de las larvas. Más aún, 

al comparar las diferencias entre las edades de los otolitos de la misma larva 

que deberían ofrecer la misma asignación de edad, los resultados predichos 

por el modelo mejoran los obtenidos por lectura directa. De estos resultados 

podemos concluir que las edades larvarias estimadas por el modelo predictivo 

son, en el peor de los casos, similares a las obtenidas por el análisis de la 

microestructura de sus otolitos. 

 Varios estudios advierten de la precaución al aplicar los resultados de 

las funciones obtenidas a partir de una población en otra distinta (Anderson et 

al. 1992, Worthington et al. 1995, Pilling et al. 2003). Sin embargo, nuestros 

resultados sugieren que  posible extrapolar el modelo calculado a partir de los 

datos de las larvas de una zona a otra población de la misma especie de otro 

área manteniendo los mismos resultados a pesar de que existan diferencias en 

el crecimiento entre dichas poblaciones bajo las premisas de que las larvas de 

ambas poblaciones incluidas en el análisis presenten una distribución de talla 

similar y no existan diferencias significativas de temperatura entre las áreas 

durante la fase de desarrollo de las mismas.  

 La calidad de las estimas obtenidas es independiente del número de 

muestras incluidas en el análisis por lo que a partir de un reducido número de 

otolitos es posible estimar la edad de un grupo considerablemente mayor lo 

que representa un importante ahorro tanto de recursos humanos como 

económicos en los estudios de crecimiento. 



Capítulo 6  Discusión 

117 
 

 Por tanto, nuestro sistema basado en la selección de variables mejor 

correlacionadas con la edad para crear un modelo del que se calculan sus 

funciones discriminantes, es capaz de estimar edades exclusivamente a partir 

de las medidas biométricas de sus otolitos con notables porcentajes de 

asignación dentro de un rango de error asumible y con elevados niveles de 

precisión.  

 Además, los resultados de nuestro modelo son extrapolables a otras 

poblaciones (incluso con patrones de crecimiento significativamente distintos), 

a partir de un número reducido de larvas podemos estimar las edades de un 

grupo de mayor tamaño, se reduce parte del error provocado por el factor 

subjetivo error y las estimas calculadas son tan buenas o incluso mejores que 

por el conteo tradicional de anillos con un coste significativamente inferior. 

 



 

118 
 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 
 



 

119 
 

CAPÍTULO 7 
Conclusiones 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 



 

120 
 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 



Capítulo 7  Conclusiones 

121 
 

 La disponibilidad de alimento provocada por los procesos de fertilización 

propios de cada área supone un factor determinante para el crecimiento de las 

fases larvarias de las especies de pequeños pelágicos. Tanto para la anchoa 

como para la sardina que se desarrollan en áreas sin contraste de temperatura, 

las larvas que habitan en ecosistemas con una mayor producción primaria y 

una mayor disponibilidad de nutrientes, presentan mayores crecimientos que 

aquellas que se desarrollan en un ecosistema más oligotrófico. 

 Desde este punto de vista, y teniendo en cuenta las condiciones de los 

áreas de estudio durante las épocas de puesta consideradas en nuestro 

estudio, la zona noroccidental representaría un ecosistema más adecuado para 

el  crecimiento de las larvas de sardina mientras el Mar de Alborán ofrecería las 

condiciones adecuadas para unas mayores tasas de crecimiento de las larvas 

de anchoa. Sin embargo, la alta variabilidad de los procesos tanto climáticos 

como oceanográficos responsables de los fenómenos de enriquecimiento en 

ambas zonas no permite la generalización de esta conclusión a mayor escala 

temporal. 

 La importancia de la calidad parental sobre los patrones de crecimiento 

larvario queda patente en las diferencias somáticas entre grupos de la misma 

cohorte capturadas en un único arrastre que, por tanto, se han desarrollado en 

unas mismas condiciones ambientales y entre las que no se han detectado 

diferencias en su comportamiento trófico. 

 El enriquecimiento de las larvas con respecto a sus presas potenciales a 

partir del estudio de isótopos estables sugiere que, al menos durante las fases 



Capítulo 7  Conclusiones 

122 
 

del desarrollo incluidas en este estudio, la fracción microzooplanctónica 

representa la principal fuente de alimento de las larvas en ambas especies. 

 La importancia de la influencia del comportamiento trófico sobre las 

tasas de crecimiento larvario viene condicionada por la disponibilidad de 

alimento. Larvas con las mayores tasas de crecimiento dentro de su cohorte 

capturadas en un área de baja productividad presentan un comportamiento 

trófico más especializado y, en consecuencia, una posición trófica superior. Por 

el contrario, esto no ocurre entre los grupos de larvas de la población asociada 

a una zona con alta disponibilidad de alimento por lo que, en este caso, su 

potencial de crecimiento no viene determinado por la especialización trófica.  

 La creación y aplicación de un modelo predictivo basado en el análisis 

de funciones discriminantes a partir exclusivamente de las variables 

biométricas de sus otolitos permite la estimación de la edad de larvas de 

anchoa con altos porcentajes de asignaciones correctas dentro de unos rangos 

de error asumibles y con valores muy bajos para los índices de dispersión 

indicativos de la elevada precisión de las estimas predichas por el modelo. 

 La aplicación de este modelo implica una notable disminución del 

componente subjetivo asociado a los procesos de interpretación de 

microestructuras para la asignación de edad a la vez que supone un importante 

ahorro de tiempo al reducir el número de lecturas y disminuir el cociente 

coste/beneficio por otolito en los estudios de crecimiento larvario



 

123 
 

CAPÍTULO 8 
Investigaciones futuras 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 



 

124 
 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 



Capítulo 8  Investigaciones futuras 

125 
 

 Estudios de crecimiento, isótopos estables, variables ambientales y 

biometría de los otolitos desde una perspectiva conjunta con análisis genéticos 

que nos permitan mejorar la definición de la influencia de la herencia materna 

en el potencial de crecimiento larvario. 

 Estudios para relacionar el análisis de la microestructura de los otolitos 

con la expresión de determinados genes o la acumulación de determinadas 

proteínas para la obtención de un estimador indirecto del crecimiento con base 

genética. 

 Análisis de aminoácidos que permitan mejorar la definición de la dieta de 

las larvas a través de la trazabilidad de las presas ingeridas y asimiladas. 

 Mejora del sistema de asignación de edad automatizando la toma de la 

biometrías de los otolitos y/o encontrando funciones con mayor capacidad de 

discriminación que aumente el porcentaje de asignaciones correctas 

manteniendo valores bajos para APE y CV. 

 Aplicación del modelo predictivo a otras especies de alto interés 

comercial como la sardina (Sardina pilchardus), merluza (Merluccius 

merluccius), atún rojo (Thunnus thynnus) para poder utilizar bases de datos 

más completas con una menor inversión en medios tanto humanos como 

económicos y potenciar estudios interdisciplinares. 

 Aplicación del modelo de funciones discriminantes para la estimación de 

edad en estadios más desarrollados (juveniles y/o adultos) con mayor 

importancia en los modelos de gestión pesquera donde las características 

biométricas de los otolitos serán más contrastantes entre los grupos de edad 



Capítulo 8  Investigaciones futuras 

126 
 

en comparación con las fases larvarias y, por tanto, otorgarían al modelo una 

mayor capacidad de discriminación.  

 Utilización de los criterios de lectura empleados para las fases larvarias 

en el análisis del crecimiento diario de juveniles y/o adultos con el objetivo de 

determinar el radio del otolito al primer año de edad y mejorar así la precisión 

de las estimaciones anuales. 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 



 

127 
 

CAPÍTULO 9 
Bibliografía 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 



 

128 
 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 



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165 
 

CAPÍTULO 10 
Resumen 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 



 

166 
 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 



Capítulo 10  Resumen 
 

167 
 

 Los primeros estadios de las especies de pequeños pelágicos forman 

parte del ictioplancton, que representa la fracción zooplanctónica compuesta 

por los huevos y larvas de peces (Ahlstrom & Moser 1976). Las fases larvarias 

de estas especies se extienden desde la eclosión de larva del huevo hasta que 

alcanza el estado juvenil cuando la larva adquiere el aspecto de un pequeño 

adulto (Blaxter 1969). 

  Teniendo en cuenta todo su ciclo vital, durante sus fases larvarias las 

especies se ven sometidas a las máximas tasas de mortalidad (McGurk 1986) 

que provocan que un número muy reducido de individuos lleguen a completar 

su desarrollo larvario (Houde 1989). Estas primeras fases del desarrollo 

representan un cuello de botella (Anderson 1988, Legget & Deblois 1994, 

Houde 2008) y determinan la abundancia y viabilidad de las poblaciones ya que 

condicionan el éxito del reclutamiento (Houde 1987), es decir, la variabilidad en 

el número de individuos que cada año pasa a formar parte de la fracción 

reproductora de la población (Myers 2002).  

 Los principales factores que provocan la mortalidad durante estas 

primeras fases del desarrollo son la inanición y la depredación (Bailey & Houde 

1989, Legget & DeBlois 1994). Numerosos estudios (Allain et al. 2003, 

Takasuka et al. 2003, García et al. 2003, Takahashi & Watanabe 2004, 

Alemany et al. 2006, Takasuka & Aoki 2006, Palomera et al. 2007, García et al. 

2007, La Mesa et al. 2009) han demostrado como las tasas de crecimiento 

determinan cambios en la incidencia de dichos factores sobre la supervivencia 

larvaria de las especies de pequeños pelágicos, de manera que, poblaciones 

con crecimientos más rápidos originarían individuos de mayor tamaño en 

menor tiempo (Anderson 1988, Miller et al. 1988) que presentarían mayor 



Capítulo 10  Resumen 
 

168 
 

capacidad para escapar de los depredadores (Miller et al. 1988, Bailey & 

Houde 1988, Chick and Van Den Avyle 2000) y alimentarse (Hunter 1972, 

Folkvord et al. 1997, Pitchford & Brindley 2001) que las de menor tamaño, 

aumentando así sus probabilidades de supervivencia (Folkvord & Hunter 1986). 

 El objetivo general de esta tesis es el estudio de la variabilidad en el 

crecimiento larvario de la anchoa (Engraulis encrasicolus) y la sardina (Sardina 

pilchardus), que representan las dos especies de pequeños pelágicos con 

mayor importancia tanto en abundancia como a nivel comercial de las costas 

mediterráneas españolas. Con este fin, se han llevado a cabo estudios inter-

poblacionales entre las dos zonas de puesta con mayor importancia para 

ambas especies en el Mediterráneo Occidental (Mar Catalán y Mar de Alborán) 

para determinar diferencias entre sus patrones de crecimiento y los factores 

ambientales responsables las mismas . 

 La asignación de edad de larvas se ha llevado a cabo a través del 

análisis de la microestructura de sus otolitos (Campana & Neilson 1985, 

Stevenson & Campana 1992, Secor et al. 1995, Campana 1999) y conteo de 

los anillos depositados con periodicidad diaria originados por diferencias en el 

ciclo de deposición de la matriz proteica (Victor 1991) debidas a procesos 

circadianos de naturaleza endógena (Campana & Jones 1992). 

 Nuestros resultados obtenidos indicarían que las larvas de sardina que 

se desarrollan en el Mediterráneo Noroccidental y las larvas de anchoa 

capturadas en el Mar de Alborán presentarían unas mayores tasas de 

crecimiento y, en consecuencia, una mayor probabilidad de sobrevivir hasta 



Capítulo 10  Resumen 
 

169 
 

llegar a formar parte de la fracción reproductora y asegurar el éxito en el 

reclutamiento de estas poblaciones. 

 Entre las zonas de estudio existen importantes diferencias 

hidroclimáticas que caracterizan ambos ecosistemas (García & Palomera 1996, 

Bakun & Agostini 2001, Agostini & Bakun 2002) y hacen que sean 

consideradas áreas geográficas estadísticamente independientes. Las tasas de 

crecimiento se ven influidas por las características tanto abióticas como bióticas 

del ecosistema en el que se desarrollan las larvas (Pepin et al. 2015). Por 

tanto, definir los factores ambientales característicos de cada área resulta 

imprescindible para interpretar las diferencias observadas en los patrones de 

crecimiento de ambas especies. 

 Los factores ambientales con mayor trascendencia en el crecimiento 

larvario y, en consecuencia, en su supervivencia son la temperatura y la 

disponibilidad de alimento (Buckley 1984, Heath 1992, Rilling & Houde 1999, 

Jobling 2002). 

 Las diferencias de temperatura observadas entre las áreas de puesta 

son mínimas (<1ºC) o inexistentes, por lo que no pueden ser responsables de 

las diferencias observadas en los patrones de crecimiento. En este tipo de 

situaciones, en que la temperatura de las áreas comparadas es similar, las 

diferencias en tasas de crecimiento vendrían determinadas por el éxito 

alimenticio de las larvas (García et al. 2003, Pepin & Dower 2007, Catalán et al. 

2010). 

 La disponibilidad de alimento tiene un papel fundamental desde el 

momento en que la larva pasa a depender ade la alimentación exógena (una 



Capítulo 10  Resumen 
 

170 
 

vez ha agotado sus reservas vitelinas y pasa a depender de su capacidad para 

detectar y capturar presas) (Hjort 1914) y su importancia se extiende a lo largo 

de todo su ciclo larvario (Cushing 1975, 1990).  

 Nuestros resultados apoyan las conclusiones de estudios previos (Owen 

1989, Lough & Broughton, 2007,  Young et al. 2009) ya que las larvas con tasas 

de crecimiento más altas en ambas especies se han desarrollado en 

ecosistemas con mayor producción primaria y una mayor disponibilidad de 

nutrientes en comparación con aquellas larvas que han sido capturadas en 

ambientes más oligotróficos y presentan menores tasas de crecimiento. 

 La disponibilidad de alimento viene determinada por factores como la 

batimetría y los procesos de fertilización propios de cada área (Arnau 2000, 

Rubio et al. 2005). Entre el Mar Catalán y el Mar de Alborán se observan 

importantes diferencias en los procesos de fertilización durante las épocas de 

puesta de ambas especies responsables de las diferencias en los niveles de 

producción primaria. Los principales factores de enriquecimiento en la zona 

septentrional y meridional vienen representados respectivamente por los 

aportes del río Ebro durante la época invernal (que ofrecen gran cantidad de 

nutrientes a nivel superficial) (Margalef 1968, Estrada et al. 1985, Estrada 1996, 

Salat 1996) y el máximo nivel de entrada de agua atlántica (intensifica los 

fenómenos de afloramiento) durante el verano (Cortés et al. 1985, Minas et al. 

1991, Rodriguez et al. 1994, 1998, García-Górriz & Carr 2001, Ruiz et al. 

2001).   

 La comprensión de la relación entre el crecimiento y la ecología trófica 

de las especies resulta fundamental para entender su desarrollo espacio-



Capítulo 10  Resumen 
 

171 
 

temporal dentro de los ecosistemas (Costalago 2011). Para determinar los 

patrones tróficos se llevaron a cabo análisis de isótopos estables de N y C que 

permiten la estimación de los niveles tróficos y las fuentes de carbono de los 

consumidores en la cadena trófica (Post 2002, Costalago et al. 2012). 

 Para determinar la influencia del comportamiento trófico larvario en el 

potencial de crecimiento se llevaron dos tipos de aproximaciones: análisis inter- 

e intra-poblacionales. 

 En el caso de las larvas de sardina, las diferencias somáticas 

observadas entre dos grupos de larvas con distintas estrategias de crecimiento 

no pudieron ser explicadas desde un punto de vista trófico Estos análisis 

comparan grupos de larvas capturados en un único arrastre por lo que 

podemos asumir que se han desarrollado en un entorno similar y, por tanto, 

dichas diferencias tampoco podrían ser atribuidas a diferencias en las 

condiciones ambientales. En consecuencia, las diferencias en las estrategias 

de crecimiento deben de tener una base genética y ser el reflejo de una 

estrategia adaptativa de la especia a las características del área de puesta y  

asegurar su supervivencia de las poblaciones (Crean & Marshall 2009). 

 Por el contrario, al comparar dos poblaciones de las larvas de anchoa, el 

comportamiento trófico parece estar condicionado por la disponibilidad de 

alimento y tener influencia en las  tasas de crecimiento larvario. Los resultados 

intra-poblacionales demuestran como las ventajas en el crecimiento asociadas 

a un comportamiento trófico más selectivo se ven condicionadas por la 

disponibilidad de alimento del ecosistema 



Capítulo 10  Resumen 
 

172 
 

 Con respecto a la dieta de larvas, los resultados de enriquecimiento 

trófico obtenidos a través de la diferencia en los isótopos estables de las larvas 

con respecto de sus presas potenciales permite inferir, a menos durante estas 

fases de desarrollo, que la fracción zooplanctónica representa la principal 

fuente de alimento de ambas especies lo que concuerda con los resultados de 

otros estudios basados en el análisis de contenidos estomacales (Conway et al. 

1994, Tudela 2002, Fernández & Gonzalez-Quirós 2006, Voss et al. 2009, 

Borme et al. 2009, Catalán et al. 2010, Costalago et al. 2010,Morote et al. 

2010,). 

 Los estudios de asignación de edad representan una disciplina 

fundamental dentro de las ciencias pesqueras (Campana 2001) y la edad de 

más de un millón de individuos es estimada cada año (Campana & Thorrold 

2001). 

 El método más fiable para la estimación de edad durante las fases 

larvarias reside en el estudio de la microestructura de los otolitos y el conteo de 

las estructuras diarias originadas por diferencias en los procesos de deposición 

(Campana & Neilson 1985, Secor et al. 1995, Campana, 1999). 

 Sin embargo, este tipo de estudios implica un delicado proceso de 

extracción y montaje y, para la obtención de resultados fiables, requiere la 

participación de lectores expertos (Megalofonou 2006) lo que provoca que los 

estudios de crecimiento larvario resulten muy costosos (Bedford 1983, 

Cardinale & Arrhenius 2004, Francis & Campana 2004). 



Capítulo 10  Resumen 
 

173 
 

 Una de las principales fuentes de error en este tipo de estudios es el 

factor subjetivo de cada lector junto con las diferencias de criterio de lectura 

entre distintos lectores (Boehlert, 1985, Campana & Moksness 1991). 

 En esta tesis se propone un método de estimación de edad basado en 

funciones discriminantes que reduciría de manera notable tanto la influencia del 

factor subjetivo como el cociente coste/beneficio en los estudios de crecimiento 

larvario. 

 El modelo propuesto se basa exclusivamente en variables biométricas 

del otolito y consigue altos porcentajes de asignación correcta dentro de unos 

límites de error aceptables y con valores muy bajos de los indicadores de 

dispersión (APE y CV). 

 Además, las estimas obtenidas son, al menos, tan buenas como las 

asignadas por la lectura directa de los otolitos, es aplicable a otras poblaciones 

bajo una serie de condiciones y reduce el esfuerzo en este tipo de estudios ya 

que es capaz de, a partir de un reducido número de larvas, estimar la edad de 

un grupo significativamente mayor lo que reduce de manera notable el número 

de lecturas a realizar. 

 

 

 

 

 



 

174 
 



Chapter 10  Summary 
 

175 
 

 The early life stages of small pelagic species form part of the 

ichthyoplankton, representing within zooplankton the fraction corresponding to 

eggs and larval stages of fish (Ahlstrom & Moser 1976).The early life stages of 

these species span from hatch to the different developmental stages of larvae 

till reaching the juvenile stage when their morphology is like a small-sized adult 

(Blaxter 1969). 

  The initial stages of larval development are prone to suffer maximum 

mortality rates (McGurk 1986)  that provoke that only a small number of larvae 

complete their ontogenic development (Houde 1989).  As larvae develop, these 

reach an important bottleneck determining their abundance and viability 

(Anderson 1988, Legget & Deblois 1994, Houde 2008), and thereby, their future 

recruitment into the fishery (Houde 1987) which is conditioned by the variability 

of individuals that each year begin to form part of reproductive individuals of a 

population (Myers 2002). 

 The main factors affecting mortality during these early larval stages are 

caused by starvation and predation (Bailey & Houde 1989, Legget & DeBlois 

1994). A number of studies evidence the influence of early life growth rates 

determine larval survival of small pelagic species (Allain et al. 2003, Takasuka 

et al. 2003, García et al. 2003, Takahashi & Watanabe 2004, Alemany et al. 

2006, Takasuka & Aoki 2006, Palomera et al. 2007, García et al. 2007, La 

Mesa et al. 2009), in such a way that populations showing increased growth 

rates lead to larger-sized individuals in less time (Anderson 1988, Miller et al. 

1988) conferring them a greater escapement potential from predators (Miller et 

al. 1988, Bailey & Houde 1988, Chick & Van Den Avyle 2000) and feed better 



Chapter 10  Summary 
 

176 
 

than the smaller larvae (Hunter 1972, Folkvord et al. 1997, Pitchford & Brindley 

2001), thus increasing their chances of surviving (Folkvord & Hunter 1986). 

 The general objetive of this thesis is to analyze the variability of larval 

growth of the Mediterranean anchovy (Engraulis encrasicolus) and sardine 

(Sardina pilchardus). These species compose the main bulk of the small pelagic 

stocks in the Mediterranean whose commercial value sustains a major fraction 

of the Spanish Mediterranean coastal fisheries. To the fulfillment of this 

objective, inter-poblational studies were carried out between the two major 

small pelagic spawning grounds, located off the NW and SW Mediterranean 

(Catalán Sea and Alboran Sea) to differentiate daily growth patterns with their 

surrounding environmental conditions.  

 Age determination of larvae were carried by otolith microstructure 

analysis (Campana & Neilson 1985, Stevenson & Campana 1992, Secor et al. 

1995, Campana 1999) by counting daily rings that are accreted in protein matrix 

with a daily periodicity (Victor 1991) due to circadian processes of endogenous 

nature (Campana & Jones 1992). 

 Our results indicate that sardine larvae from the NW Mediterranean and 

anchovy from the Alboran Sea show highest comparative growth, and  

consequently, greater chances of survival till reaching maturity for assuring 

future recruitment success of the population. 

 The two study areas show important differences from hydro-climatic 

viewpoint (García & Palomera 1996, Bakun & Agostini 2001, Agostini & Bakun 

2002) which justify, among other reasons, that these populations are 

considered statistically distinct geographic areas for assessment purposes.  



Chapter 10  Summary 
 

177 
 

 Growth rates are influenced by abiotic and biotic factors proper to each 

ecosystem in which larvae develop (Pepin et al. 2015). Thus, to be able to 

define specific environmental characteristics is imperative to interpret the 

observed differences in the growth patterns of both species.   

 The major environmental factors that influence larval growth, and 

thereby, their survival are temperatura and food availability (Buckley 1984, 

Heath 1992, Rilling & Houde 1999, Jobling 2002). 

 The observed differences in temperatura between the compared 

spawning grounds is minimal (<1ºC) or negligible, and therefore, this parameter 

cannot be held responsable for differences in larval growth patterns. In these 

cases where temperatura do not seem to influence growth rates, it is feeding 

rate and trophic dynamics which definitely drive larval growth larvas (García et 

al. 2003, Pepin & Dower 2007,Catalán et al. 2010). 

 Feeding availability has fundamental role from the moment in which 

larvae depend on exogenous sources of food (once vitellum lipid reserves are 

spent and larvae develop preying abilities) (Hjort 1914) and its importance 

spans over the whole larval ontogeny (Cushing 1975, 1990). 

 Our results support the conclusions of previous studies (Owen 1989, 

Lough & Broughton, 2007, Young et al. 2009) because both species have 

developed in an ecosystem whose primary production was greater and greater 

nutrient input availability in comparison with larvae from more oligotrophic areas 

where decreased growth occurs.  

 



Chapter 10  Summary 
 

178 
 

 Feeding availability is determined by factors such as, bathymetry and 

fertilization processes specific of each area (Arnau 2000, Rubio et al. 2005). 

The Catalán Sea and the Alboran Sea show important differences during the 

spawning season of each species in the factors that influence fertilization of 

water masses, e.g., primary production. The principal causes of enrichment of 

spawning grounds in the northern and southern Mediterranean, respectively, 

are the Ebro river discharge during winter supplying nutrients in the surface 

layers of the coast) (Margalef 1968, Estrada et al. 1985, Estrada 1996, Salat 

1996) and the maximum Atlantic water inflow that intensify upwelling during 

summer (Cortés et al. 1985, Minas et al. 1991, Rodriguez et al. 1994, 1998, 

García-Górriz & Carr 2001, Ruiz et al. 2001).   

 The understanding of the relationship of larval growth and trophic 

ecology of species is essential to understand the spatio-temporal development 

within an ecosystem (Costalago 2011). To determine the specific trophic 

pathways at early life stages, it was necessary to analyze the stable isotopes of 

N and C which allow the estimation of trophic levels and the sources of carbon 

by consumers in the trophic food web (Post 2002, Costalago et al. 2012). 

 To determine the influence of trophic behaviour in larvae and its growth 

potential, two kinds of approaches were used, that is, a comparative inter-

population analysis and an intra-population one.  

 In the case of sardine larvae, the somatic differences observed between 

the two groups of larvae with differentiated growth strategies could not be 

explained solely by trophic causes. In addition, this analysis compared two 

groups of larvae that were collected in one plankton haul, and thus reasonable 



Chapter 10  Summary 
 

179 
 

to assume that larvae have developed in the same environmental conditions 

have other sources of growth variability than environmental factors. 

Consequently, differences in growth strategies also do have a genetic 

component that determines its adaptation to the environmental characteristics, 

(Crean & Marshall 2009). 

 Contrarily, the comparison of the two larval anchovy populations show 

that these larvae are highly influenced by their early life trophodynamics 

determined by the availability of feeding resources determining growth 

variability. The intra-population analysis demonstrates that there are certain 

advantages in the having a more selective feeding behavior conditioned by the 

availability of feeding resources.  

 In respect of the larval diet, the results of trophic enrichment through 

stable isotope analysis show that the zooplankton size fraction is the main 

source of food, which is in agreement with published data from stomach content 

analysis (Conway et al. 1994, Tudela 2002, Fernández & Gonzalez-Quirós 

2006, Voss et al. 2009, Borme et al. 2009, Catalán et al. 2010, Costalago et al. 

2010, Morote et al. 2010). 

 Age determination studies are fundamental for fishery science (Campana 

2001), where more than a million individuals are aged every year (Campana & 

Thorrold 2001). 

 The most reliable methods for estimating ages in larval stages resides in 

examining the microstructure of otoliths and the counting of individual daily 

increments deposited (Campana & Neilson 1985; Secor et al. 1995, Campana, 

1999). 



Chapter 10  Summary 
 

180 
 

 However, these kind of studies imply a delicate extraction and mounting 

process to have reliable age data with the participation of expert age readers 

(Megalofonou 2006) causing time and financial expenses that increase costs of 

age reading (Bedford 1983, Cardinale & Arrhenius 2004, Francis & Campana 

2004).  

 One of the main sources of error in this type of studies is the subjective 

factor specific to each reader in conjunction with the differences of age reading 

criteria from other age readers (Boehlert, 1985, Campana & Moksness 1991). 

 This thesis proposes a novel approach to the determination of age based 

on discrimant functions that would reduce substantially the influence of the 

subjective factor in age reading ameliorating the cost/benefit quotient in larval 

growth studies.  

 The model proposed is exclusively based on biometric variables of the 

otoliths by which a high percentage of correct age determination within 

accepted error estimates and with low variation coefficients is achieved (APE y 

CV). 

 Furthermore, the estimates are at least as good as a direct reading of 

age. Under certain conditions, it is applicable to other species reducing the 

effort in this type of studies because age is estimated from a small number of 

larvae rather the whole age reading of a larval population. 



 

181 
 

 

 


	Tesis José María Quintanilla Hervás
	PORTADA
	ÍNDICE
	CAPÍTULO 1. INTRODUCCIÓN
	CAPÍTULO 2. COMPARACIÓN DEL CRECIMIENTO Y COMPOSICIÓN BIOQUÍMICA DE LARVAS DE SARDINA EN TRES ÁREAS DEL MEDITERRÁNEO OCCIDENTAL
	CAPÍTULO 3. ESTUDIO COMBINADO DE LA VARIABILIDAD DEL CRECIMIENTO LARVARIO Y LA HUELLA ISOTÓPICA DE NITRÓGENO Y CARBONO EN LARVAS DE SARDINA
	CAPÍTULO 4. INFLUENCIA DE LAS INTERACCIONES TRÓFICAS EN EL PATRÓN DE CRECIMIENTO DIARIO DE LARVAS DE ANCHOA DEL MEDITERRÁNEO OCCIDENTAL
	CAPÍTULO 5. MÉTODO SEMIAUTOMÁTICO DE ESTIMACIÓN DE EDAD EN POBLACIONES LARVARIAS BASADO EN MODELOS DE FUNCIONES DISCRIMINANTES
	CAPÍTULO 6. DISCUSIÓN
	CAPÍTULO 7. CONCLUSIONES
	CAPÍTULO 8. INVESTIGACIONES FUTURAS
	CAPÍTULO 9. BIBLIOGRAFÍA
	CAPÍTULO 10. RESUMEN/ SUMMARY