Estimando el potencial dispersivo de sámaras mediante modelos de regresión Autor: Alberto Gómez Vallés Tutor: Antonio Murciano Cespedosa Mención: Biología Ambiental Estimando el potencial dispersivo de Samaras mediante modelos de regresión Alberto Gómez Vallés ÍNDICE Resumen………………………………………………………………………………………. 2 Introducción…………………………………………………………………………………... 2 Materiales y métodos…………………………………………………………………………. 3 Especies y área de estudio…………………………………………………………….. 3 Muestreo, medidas y análisis…………………………………………………………. 4 Resultados…………………………………………………………………………………….. 6 Análisis estadístico……………………………………………………………………. 6 Discusión…………………………………………………………………………………...... 10 Conclusiones………………………………………………………………………………… 11 Bibliografía.............................................................................................................................. 11 Estimando el potencial dispersivo de Samaras mediante modelos de regresión Alberto Gómez Vallés RESUMEN La dispersión de semillas es una parte fundamental en el ciclo biológico de las plantas. Muchas especies producen frutos con características que facilitan su dispersión por un vector determinado. Por ejemplo, las especies anemócoras tinene frutos con alas o vilanos para aumentar su distancia de dispersión. Las sámaras son frutos típicos de la dispersión anemócora. Las variables morfológicas que se utilizan para estimar la capacidad de dispersión de las sámaras están basadas en proyecciones planas, lo que obvia su estructura tridimensional. Esto puede afectar en la comparación de especies que difieran en el grado de desarrollo tridimensional de sus sámaras. En este estudio se ha comparado la influencia de morfología sobre la capacidad dispersiva en sámaras de F. angustifolia y A. altissima que varían ampliamente en su estructura tridimensional. Se corrobora que las variables que predicen la capacidad dispersiva son diferentes. Palabras clave: fresno, ailanto, sámara, anemocoria, regresión múltiple, morfología. Seeds dispersion is a fundamental stage in biological life cycle of plants. A lot of species produce fruits with characteristics that improve the dispersion by some vector. For example, anemochoric species have winged fruits or pappus to increase their dispersion range. Samaras are typical fruits of anemoochory. Morphological variables used to estimate dispersion capacity of samaras are based in plain proyections, which obviates the tridimensional structure. This can affect the comparison of species that differs on tridimensional structure development of their samaras. In this research we compare the influence of morphology on dispersion capacity of samaras of de F. angustifolia and A. altissima that vary widely on their tridimensional structure. We corroborate that variables which predict dispersive capacity are different. Keywords: ash, ailanthus, anemochory, multiple regression, morphology. INTRODUCCIÓN. La dispersión de las plantas es parte fundamental de su ciclo biológico y tiene gran importancia ecológica, moldeando comunidades (Howe & Smallwood, 1982), determinando patrones de distribución de las especies (Drezner, 2001) e invasiones (Kowarik & Säumel, 2008) entre otros procesos. La importancia evolutiva del proceso es conocida desde hace mucho (Darwin, 1859), las presiones evolutivas para aumentar la capacidad de dispersión son opuestas a la capacidad de supervivencia y establecimiento de las semillas (Lovell & Moore, 1970). Estimando el potencial dispersivo de Samaras mediante modelos de regresión Alberto Gómez Vallés Muchas especies producen frutos con características que facilitan su dispersión por un vector determinado. Por ejemplo, las especies anemócoras presentan frutos con alas o vilanos para aumentar su distancia de dispersión. Las sámaras son una morfología de fruto típica de la dispersión anemócora, presente en muchas familias de plantas (van der Pijl, 1982). La capacidad dispersiva de un fruto por el viento es difícil de medir directamente (Nathan et al, 2008). Los métodos de medición directa incluyen el marcaje del terreno con marcas de pintura para observar el avance de los frutos (Von der Lippe et al, 2013), trampas a distintas distancias del árbol parental (Bullock & Clarke, 2000). En condiciones controladas se puede estimar la capacidad dispersiva indirectamente mediante dos posibles aproximaciones, determinar la velocidad terminal de caída de los frutos (Schäfer, 2002) o la medición indirecta de variables morfológicas relacionadas con la capacidad de dispersión (Vittoz & Engler, 2007). Entre las variables morfológicas empleadas para construir modelos predictivos de la capacidad de dispersión de las sámaras está el peso, que acelera la caída y, por tanto disminuye la distancia de dispersión (Greene, 1993) y la superficie (Azuma, 2005; Yasuda, 1997), que ralentiza la caída y por tanto aumentan la distancia de dispersión. También es muy usado la combinación de ambas en la variable llamada carga alar, determinada por el ratio de peso/superficie (Peroni, 1994, Andersen, 1993). Aunque también se han utilizado la longitud y la anchura de la sámara (Planchuelo, 2016, 2017, Benkman 1995, Peroni, 1994). Estas variables de longitud y superficie se miden proyectadas sobre el plano, pero el aspecto tridimensional puede tener una influencia determinante en el tiempo de vuelo y, aunque no han sido suficientemente estudiadas, se ha mostrado que aumentan la capacidad de prediccióm (Planchuelo, 2017). Las variables morfológicas afectan de manera distinta a la capacidad predictiva según las especies (Sheldon, 1973; Minami, 2003), por lo que sería interesante el estudio de las variables tridimensionales para mejorar la capacidad predictiva de los modelos para el potencial dispersivo de las sámaras de distintas especies. En este estudio se compararán la influencia de diversas variables morfológicas sobre la capacidad dispersiva en sámaras de F. angustifolia y A. altissima que varían ampliamente en su estructura tridimensional. Nuestra hipótesis es que, por esta causa, las variables morfológicas tendrán distintas contribuciones a la capacidad dispersiva. Estimando el potencial dispersivo de Samaras mediante modelos de regresión Alberto Gómez Vallés MATERIALES Y MÉTODOS. Especies y área de estudio. F. angustifolia es un árbol de la familia Oleaceae presente en el sur de Europa, suroeste de Asia y noroeste de África. En la Península Ibérica forma fresnedas, habituales bosques de ribera de los ríos mediterráneos, y abunda en todo el territorio excepto en la zona norte donde es sustituido por F. excelsior. Alcanza los 18 metros de altura y forman sámaras autorotatorias de forma lanceolada que dispersan a final de verano y durante el otoño y el invierno (Debusche, 1992). A. altissima (ailanto o árbol del cielo) es un árbol de la familia Simaroubaceae originario de China y Vietnam que es actualmente una especie invasora en todos los continentes excepto la Antártida, especialmente en hábitats urbanos y vías de transporte. Puede medir hasta 30 metros (Kowarik, 2007). Produce sámaras autorotatorias en que pueden llegar a ser casi un millón al año (Wickert et al, 2017), con una semilla central que surgen en racimos colgantes y persistentes. Existe una gran variabilidad de color, tamaño, peso y grosor entre distintas poblaciones, pero dentro de estas la variación individual e interanual es pequeña (Bory and Clair-Maczulajtys, 1981). Figura 1. Dibujo de una sámara de Ailanthus altissima (Kowarik, 2007) Las muestras de A. altissima y F. angustifolia se recolectaron en la localidad de Galapagar (Madrid) ubicada en las coordenadas. 40° 34'31.65" N, 4° 0'17.36" O. Muestreo, medidas y análisis. En el mes de enero de 2016 se seleccionaron 21 individuos de A. altissima y 15 individuos de F. angustifolia. De cada individuo se recogieron directamente, no del suelo, un gran número de sámaras que se mantuvieron separadas por cada individuo. Tras secarlas para eliminar el agua Estimando el potencial dispersivo de Samaras mediante modelos de regresión Alberto Gómez Vallés se seleccionaron por métodos aleatorios 25 sámaras de cada individuo, se numeraron para identificarlas y se guardaron en bolsas separadas para cada individuo, lo que generó datos de N=900 sámaras en total (525 de A. altissima y 375 de F. angustifolia). Cada sámara se pesó individualmente con una báscula con resolución de 10-5 g y se volvió a almacenar en las bolsas del individuo correspondiente. Para las medidas de longitud y anchura de las sámaras se escanearon en grupos de 25, una bolsa cada vez, colocadas en la misma posición y con una referencia métrica en la imagen escaneada (Figura 2). (1) (2) Figura 2. Muestras escaneadas de F. angustifolia (1) y A. altissima (2) donde se ven el resultado del escaneo. Las imágenes escaneadas se procesaron mediante el software ImageJ 1.51j8 (National Institute of Health, USA) y se obtuvieron medidas de longitud y anchura de cada una de las 900 sámaras (Figura 3). La longitud se midió desde el extremo distal al proximal en las dos especies, la anchura se midió en la zona más ancha en el caso del fresno y en la zona inmediatamente superior a la escotadura formada por la semilla en el ailanto. Las mediciones se hicieron con una resolución de 10-3 cm. Estimando el potencial dispersivo de Samaras mediante modelos de regresión Alberto Gómez Vallés (1) (2) Figura 3. Semillas de F. angustifolia con las líneas de medición marcadas y detalle de la escala (1). Semillas de A. altissima con las líneas de medición marcadas (2). Para la medida de la superficie lateral de las sámaras se hicieron fotografías laterales de las sámaras agrupadas de dos en dos, indicando mediante post-it el número identificativo de cada una. Estas fotografías se procesaron con el software GIMP 2.8 (The GIMP Team, GNU) para obtener una imagen del contorno de las sámaras y del post-it que posteriormente fueron utilizadas en el software ImageJ para obtener datos de la superficie de las sámaras utilizando la anchura conocida del post-it (Figura 4). Las mediciones se hicieron con una resolución de 10-3 cm2. (1) (2) Figura 4. Fotografía de dos sámaras de A. altissima. (1) La imagen transformada con las superficies a medir y la referencia de escala para hacer las medidas necesarias en ImageJ . (2) En sámaras alargadas y poco porosas como las de las especies estudiadas, la velocidad terminal se alcanza de manera casi instantánea (Burrows, 1973), por lo que se utiliza el tiempo de caída como una medida válida de la capacidad de dispersión (Landenberger et al. 2006). Estimando el potencial dispersivo de Samaras mediante modelos de regresión Alberto Gómez Vallés Las medidas de tiempo de caída se realizaron en una habitación pequeña, cerrada para evitar corrientes de aire que interfirieran en los lanzamientos. Desde una plataforma horizontal a 2.15 metros de altura y siempre desde la misma posición inicial para disminuir el efecto en la variación del centro de gravedad (Yasuda, 1997). Se realizó un solo lanzamiento por cada sámara y se midió mediante un cronómetro digital con una resolución de 10-2 s. RESULTADOS Los resultados de las 900 sámaras se separan por especie en 525 de A. altissima y 375 de F. angustifolia. Los resultados de la media y la desviación estándar (Tablas 1 y 2) Tabla 1. Valores medios con desviación estándar y porcentaje de variabilidad de las variables morfológicas de A. altissima. VARIABLE MEDIA±SD COEFICIENTE DE VARIACIÓN Longitud (cm) 4.02482±0.551406 13.7001% Anchura (cm) 0.834309±0.153982 18.4562% Peso (g) 0.02579±0.00785332 30.451% Área lateral (cm2) 1.1731±0.416874 35.5361% Tiempo de caída (s) 2.76768±0.4398 15.8905% Tabla 2. Valores medios con desviación estándar y porcentaje de variabilidad de las variables morfológicas de F. angustifolia. VARIABLE MEDIA±SD COEFICIENTE DE VARIACIÓN Longitud (cm) 2.87131±0,424496 14.784% Anchura (cm) 0.656682±0.08911 13.5711% Peso (g) 0,0641494±0,0231882 36.1472% Área lateral (cm2) 0.0575402±0231402 40.2157% Tiempo de caída (s) 1.1071±0.240118 21.6888% La carga alar es una variable importante que relaciona la superficie de la sámara y su masa y que tiene un importante valor predictivo (Peroni, 1994) su valor se ha calculado de manera indirecta mediante la siguiente fórmula para ambas especies: 𝐶𝑎𝑟𝑔𝑎 𝑎𝑙𝑎𝑟 = 𝑃𝑒𝑠𝑜 (𝑔) 𝐴𝑙𝑡𝑢𝑟𝑎 (𝑐𝑚) ∗ 𝐴𝑛𝑐ℎ𝑢𝑟𝑎 (𝑐𝑚) Estimando el potencial dispersivo de Samaras mediante modelos de regresión Alberto Gómez Vallés Análisis estadístico Todos los análisis estadísticos se realizan con el programa STATGRAPHICS Centurion 16.2 (StatPoint Technologies, Inc., 2013) en un ordenador con sistema operativo Windows 10 (MicroSoft Corporation, 2015). Para todos los análisis se emplea un nivel de significacion del 5 por ciento. El primer análisis realizado son regresiones simples de las 5 variables morfológicas respecto al tiempo de caída en cada especie% (Tablas 3 y 4). Tabla 3. Regresiones lineales de las distintas variables respecto al tiempo de caída de A. altissima. VARIABLE R-cuadrada Valor-P PENDIENTE Longitud (cm) 5.35959% 0.0000 0.269392 Anchura (cm) 1.16445% 0.0388 0.0378002 Peso (g) 0.5297% 0.1641 0.00130044 Área lateral (cm2) 4.70162% 0.0000 0.204375 Carga alar (g/cm2) 3.73699% 0.0002 -0.000415159 Tabla 4. Regresiones lineales de las distintas variables respecto al tiempo de caída de F. angustifolia. VARIABLE R-cuadrada Valor-P PENDIENTE Longitud (cm) 0.386002% 0.1552 -0.109836 Anchura (cm) 0.0495041% 0.6110 0.00825786 Peso (g) 13.5008% 0.0000 -0.0354831 Área lateral (cm2) 0.588183% 0.0791 -0.0739093 Carga alar (g/cm2) 20.2299% 0.0000 -0.0188223 Para ambas especies se realizan regresiones múltiples incluyendo todos las variables analizando mediante el Valor-P la significación de cada variable(Tabla 5 y 6) Tabla 5. Valor-P de las variables incluidas en el modelo saturado de regresión múltiple de A. altissima, con una R-cuadrado de 12.8244% y un valor-P de 0.0000. VARIABLES Valor-P Longitud (cm) 0.0008 Anchura (cm) 0.2302 Peso (g) 0.02333 Área lateral (cm²) 0.1395 Carga alar (g/cm2) 0.3648 Estimando el potencial dispersivo de Samaras mediante modelos de regresión Alberto Gómez Vallés Tabla 6. Valor-P de las variables incluidas en el modelo saturado de regresión múltiple de F. angustifolia, con una R-cuadrado de 19.1469% y un valor-P de 0.0000. VARIABLES Valor-P Longitud (cm) 0.7596 Anchura (cm) 0.5334 Peso (g) 0.7209 Área lateral (cm²) 0.1076 Carga alar (g/cm2) 0.0232 A partir de los Valor-P de cada variable se eliminan una a una aquellas que no son significativas hasta elaborar dos modelos de regresión múltiples simplificados en los que se consideran solo aquellas variables que resultan ser significativas (Tablas 7 y 8). Tabla 7. Valor-P de las variables significativas incluidas en la regresión múltiple de A. altissima, con una R- cuadrado de 10.4984% y un valor-P de 0.0000. El modelo generado es Tiempo de caída (s) = 1.27241 + 0.543461*Longitud (cm) - 27.217*Peso (g) VARIABLE Valor-P PARÁMETRO Longitud (cm) 0.0000 0.543461 Peso (g) 0.0000 -2.7217 Tabla 8. Valor-P de las variables significativas incluidas en la regresión múltiple de F. angustifolia, con una R- cuadrado de 20.9176% y un valor-P de 0.0000. El modelo generado es Tiempo de caída (s) = 1.49508 - 0.0845318*Área lateral (cm²) - 10.0611* Carga alar (g/cm2) VARIABLE Valor-P PARÁMETRO Área lateral (cm2) 0.0338 -2.12852 Carga alar (g/cm2) 0.0000 -11.4817 Los modelos de regresión múltiple de las Tablas 7 y 8 generan las gráficas siguientes (Figura 5). Estimando el potencial dispersivo de Samaras mediante modelos de regresión Alberto Gómez Vallés (1) (2) Figura 5. Valores de tiempo de caída predichos por el modelo de regresión múltiple respecto a los observados para A. altissima (1) y F. angustifolia (2). Se establecen comparaciones de las pendientes de las rectas de regresión para cada variable en las dos especies. (Tabla 9 y Figura 6) Estimando el potencial dispersivo de Samaras mediante modelos de regresión Alberto Gómez Vallés Tabla 9. Valor-P de la comparación de las pendientes de la recta de regresión de cada variable. VARIABLE Valor-P Longitud (cm) 0.0000 Anchura (cm) 0.4184 Peso (g) 0.0019 Área lateral (cm2) 0.0000 Carga alar (g/cm2) 0.0000 (1) (2) (3) Estimando el potencial dispersivo de Samaras mediante modelos de regresión Alberto Gómez Vallés (4) (5) Figura 6. Comparación de las rectas de regresión de ambas especies para las variables Longitud (1), Anchura (2), Peso (3), Área lateral (4) y Carga alar (5) DISCUSION La comparación de las rectas de regresión indica que las variables longitud, peso, área lateral y carga alar contribuyen significativamente de manera distinta en las dos especies tal y como se había visto en anteriores trabajos (Green, 1980; Greene, 1993). En el modelo regresivo saturado de A. altissima, la variable utilizada como medida de la estructura tridimensional, el Área lateral, no es significativa contrario a lo establecido en (Planchuelo, 2016), esto puede deberse a las diferentes medidas observadas, siendo necesario establecer un criterio acerca de cómo medir la tridimensionalidad de las sámaras. El modelo regresivo simplificado de A. altissima tiene dos variables correlacionadas al tiempo de vuelo. La longitud se correlaciona positivamente con el tiempo de caída lo que supone una Estimando el potencial dispersivo de Samaras mediante modelos de regresión Alberto Gómez Vallés mayor capacidad de vuelo a mayor longitud de la sámara. El peso muestra una correlación más fuerte y de signo contrario con el tiempo de vuelo, siendo las sámaras más pesadas las que menos vuelan, lo que resulta consecuente con estudios previos en otras especies (Greene, 1993). El modelo regresivo simplificado de F. angustifolia incluye dos variables, ambas con una correlación negativa que en el caso de la carga alar es más fuerte. La carga alar explica casi todo el valor de R-cuadrado del modelo, ya que de manera independiente su R-cuadrado es de 20.2299%. El área lateral tiene valor predictivo bajo aunque significativo, esto señala la necesidad de ampliar el estudio de las variables tridimensionales a nuevas especies. Los modelos simplificados de ambas especies tienen una R-cuadrada baja. En el caso de A. altissima se han encontrado modelos con mejor capacidad predictiva debido a la existencia de más variables significativas. La inclusión de más variables como la altura lateral, el perímetro lateral y la superficie frontal mejoraron la capacidad predictiva de los modelos hasta un valor de R-cuadrado de 28.5% (Planchuelo, 2017). Otras posibles variables podrían ser la torsión de las sámaras o el área frontal de las sámaras. La baja capacidad predictiva del modelo no evita admitir la diferente capacidad dispersiva de sámaras con distinta morfología. Por ejemplo, los resultados indican que existe una probabilidad pequeña de que una sámara de A. altissima de poco peso se disperse más lejos que otra más pesada. Pero si escalamos a nivel de individuo, esa pequeña probabilidad se convierte en un gran número de sámaras dispersadas más lejos. La producción se sámaras de A. altissima es de un rango desde 40.000 a 996.000 anuales con una media de 70.000, con una vida fértil que puede durar hasta 100 años (Wickert et al, 2017). Esta cantidad de semillas permite inferir que aun teniendo una baja capacidad predictiva (R-cuadrado bajo), el modelo es válido para afirmar que los individuos que produzcan sámaras más ligeras tendrán una ventaja dispersiva. CONCLUSIONES 1. Las variables morfológicas con capacidad para estimar el potencial dispersivo de las sámaras varían según las especies. 2. Es necesario incluir variables que midan la estructura tridimensional en los modelos de más especies. BIBLIOGRAFÍA Andersen, M. C. 1993. Diaspore Morphology and Seed Dispersal in Several Wind- Dispersed Asteraceae. American Journal of Botany, 80(5), 487–492. Estimando el potencial dispersivo de Samaras mediante modelos de regresión Alberto Gómez Vallés Azuma, A. & Okamoto, M. 2005. Theoretical study on two-dimensional aerodynamic characteristics of unsteady wings. Journal of Theoretical Biology, 234(1), 67–78. Bory, G. & Clair Maczulajtys, D. 1981. Production, dissemination et polymorphisme des semences d'Ailanthus altissima (Mill.) Swingle, Simarubacees. (Production and different types of seeds in relation with dissemination in Ailanthus altissima (Mill.) Swingle,(Simarubaceae).). Rev. Gen. Bot. 88, 1049e1050. Bullock, J.M. & Clarke, R.T. 2000. Long distance seed dispersal by wind: measuring and modelling the tail of the curve. Oecologia 124: 506–521. Burrows, F. M. 1973. 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