Predation risk can modify the foraging behaviour of frugivorous carnivores: Implications of rewilding apex predators for plant–animal mutualisms

Abstract

Apex predators play key roles in food webs and their recovery can trigger trophic cascades in some ecosystems. Intra-guild competition can reduce the abundances of smaller predators and perceived predation risk can alter their foraging behaviour thereby limiting seed dispersal by frugivorous carnivores. However, little is known about how plant–frugivore mutualisms could be disturbed in the presence of larger predators. We evaluated the top-down effect of the regional superpredator, the Iberian lynx Lynx pardinus, on the number of visits and fruits consumed by medium-sized frugivorous carnivores, as well as the foraging behaviour of identified individuals, by examining the consumption likelihood and the foraging time. We carried out a field experiment in which we placed Iberian pear Pyrus bourgaeana fruits beneath fruiting trees and monitored pear removal by frugivorous carnivores, both inside and outside lynx ranges. Using camera traps, we recorded the presence of the red fox Vulpes vulpes, the Eurasian badger Meles meles and the stone marten Martes foina, as well as the number of fruits they consumed and their time spent foraging. Red fox was the most frequent fruit consumer carnivore. We found there were fewer visits and less fruit consumed by foxes inside lynx ranges, but lynx presence did not seem to affect badgers. We did not observe any stone marten visits inside lynx territories. The foraging behaviour of red foxes was also altered inside lynx ranges whereby foxes were less efficient, consuming less fruit per unit of time and having shorter visits. Local availability of fruit resources, forest coverage and individual personality also were important variables to understand visitation and foraging in a landscape of fear. Our results show a potential trophic cascade from apex predators to primary producers. The presence of lynx can reduce frugivorous carnivore numbers and induce shifts in their feeding behaviour that may modify the seed dispersal patterns with likely consequences for the demography of many fleshy-fruited plant species. We conclude that knowledge of the ecological interactions making up trophic webs is an asset to design effective conservation strategies, particularly in rewilding programs.Los grandes carnívoros han sido extirpados de muchos ecosistemas por todo el mundo como consecuencia de la persecución humana o la pérdida de sus hábitats y recursos alimentarios. No obstante, los procesos de renaturalización están permitiendo que recuperen sus áreas de distribución históricas. Los súper depredadores están en la cima de las cadenas tróficas y pueden producir los llamados efectos en cascada, provocando alteraciones en la abundancia y comportamiento de las especies que están en niveles tróficos inferiores, influenciando críticamente a las funciones y estructura de los ecosistemas, lo que se conoce como una cascada trófica. Este estudio revela una potencial cascada trófica desde el lince ibérico, el mayor depredador regional en el sur de España, hasta una planta de fruto carnoso principalmente dispersada por carnívoros, el piruétano. La investigación está basada en un diseño experimental usando fototrampeo, comparando el comportamiento de alimentación sobre frutos de pera ibérica por carnívoros frugívoros que coexisten con el lince ibérico e individuos que habitan fuera del área de distribución del lince en el Parque Natural Sierra de Andújar (Jaén). Este espacio protegido es el hogar de una de las mayores poblaciones de lince ibérico en el mundo y fue el último refugio junto con Doñana para la especie cuando estuvo al borde de la extinción. El estudio muestra que el 70% y el 100% de las visitas de zorros y garduñas, respectivamente, ocurrieron en piruétanos localizados fuera de territorios de lince. Además, los investigadores identificaron menos de la mitad de individuos de zorro diferentes visitando piruétanos en zonas con presencia de lince comparado con zonas sin linces. Los zorros y garduñas pueden ser fácilmente depredados por un competidor de mayor tamaño y el riesgo de depredación percibido dentro de los territorios de lince podría llevarles a usar más intensamente zonas periféricas para evitar encuentros conflictivos con el lince. Los grandes depredadores a menudo controlan la abundancia poblacional de depredadores más pequeños mediante la muerte directa u otros tipos de interacciones competitivas por los recursos compartidos. Sin embargo, el tejón no pareció mostrar sensibilidad a la presencia de lince, probablemente debido a su mayor tamaño y corpulencia, en línea con lo que han encontrado estudios previos. El zorro rojo fue el carnívoro que consumió en general, más frutos de piruétano, sin embargo, consumió un 38% menos de frutos dentro de los territorios de lince en comparación con los zorros que habitaban zonas sin lince. Los zorros que coexistieron con los linces llegaron a ser frugívoros menos eficientes, consumiendo menos frutos por unidad de tiempo y haciendo visitas más cortas a los piruétanos, ambos comportamientos típicamente vinculados a una respuesta anti-depredatoria. No obstante, el tejón podría equilibrar la pérdida de semillas dispersadas por los zorros dentro de los territorios de linces en zonas donde esta especie llegue a mayores densidades, como ocurre en algunas zonas de Doñana, donde el piruétano es principalmente dispersado por tejones. Los carnívoros no fueron los únicos frugívoros que consumieron frutos de piruétano, sin embargo, la mayoría del resto de animales involucrados fueron dispersores de semillas de baja calidad llegando a romper las semillas durante la masticación, como los ciervos. Por tanto, el zorro es el principal dispersor de semillas para el piruétano en la zona de estudio y la falta de este dispersor podría alterar la demografía y la estructura especial de este escaso árbol frutal. En un marco más amplio, las plantas dispersadas por mamíferos de mediano tamaño podrían experimentar limitaciones en su dispersión de semillas debido a cascadas tróficas desencadenadas por la reintroducción de grandes depredadores.