The green thorns of Ulex europaeus play both defensive and photosynthetic roles: consequences for predictions of the enemy release hypothesis

Abstract

The widespread invasive success of Ulex europaeus, a thorny shrub native to NW Europe, remains to be understood from a functional perspective. According to the Enemy Release Hypothesis (ERH), lower pressure by vertebrate herbivores in the invaded areas should lead to lower investment in (costly) physical defenses, allowing plants to invest more in growth and/or reproduction. While U. europaeus seedlings have spines, adult plants have thorns, which are the main photosynthetic tissue (leaves are reduced to small phyllodes). Therefore, reduced biomass investment in thorns could compromise photosynthesis and growth in the invaded range. We hypothesized that U. europaeus plants in invaded ranges should show a reduction in the defensive components of thorns (e.g., softer and less fibrous tissues), but not reduced biomass allocation. We compared U. europaeus plants from the invaded (Chile) and native (Spain) distribution ranges regarding: (i) spinescence traits (thorn length, width, biomass, slenderness and bending strength) in adult plants, (ii) thorn fiber content and digestibility (proxies for palatability) in adult plants, and (iii) spine density in seedlings grown in a common garden. As expected, plants in the invaded range showed larger thorns, which contained less cellulose, were slenderer and easier to bend than those from plants in the native range. Likewise, seedlings from the invaded range showed lower spine density and more diameter growth, thus supporting the ERH. We found functional changes in spinescence traits between distribution ranges consistent with the dual role of thorns in U. europaeus, and these changes may partly explain its invasiveness.El generalizado éxito invasor de Ulex europaeus, un arbusto espinoso nativo del noroeste de Europa, sigue sin entenderse desde una perspectiva funcional. Según la hipótesis de la liberación de enemigos (ERH), una menor presión de vertebrados herbívoros en las zonas invadidas debería conducir a una menor inversión en las (costosas) defensas físicas, permitiendo a las plantas invertir más en el crecimiento y/o en la reproducción. Mientras que las plántulas de U. europaeus tienen espinas foliares (EF), las plantas adultas tienen espinas caulinares (EC), que son el principal tejido fotosintético (las hojas se reducen a pequeños filodios). Por lo tanto la reducción de la inversión de biomasa en las EC podría comprometer la fotosíntesis y el crecimiento en el área de distribución invadida. Nuestra hipótesis es que las plantas de U. europaeus en el área de distribución invadida deberían mostrar una reducción de los componentes defensivos de las EC (por ejemplo tejidos más blandos y menos fibrosos), pero no una menor asignación de biomasa. Se compararon plantas de U. europaeus de las áreas invadidas (Chile) y las nativas (España) con respecto a: (i) rasgos de espiniscencia (longitud de la EC, anchura biomasa, esbeltez y resistencia a la flexión) en plantas adultas (ii) el contenido de fibra de las EC y la digestibilidad (indicadores de palatabilidad) en plantas adultas, y (iii) densidad de EF en plántulas cultivadas en un jardín común. Como se esperaba, las plantas de la zona invadida mostraban EC más grandes, que contenían menos celulosa, eran más delgadas y más finas y fáciles de doblar que las de las plantas de las zonas nativas. Asimismo, las plántulas del área de distribución invadida mostraron una menor densidad de EF y un mayor crecimiento del diámetro, apoyando así la ERH. Encontramos cambios funcionales en los rasgos de espinosidad entre los rangos de distribución, en consonancia con el doble papel de las espinas en U. europaeus, lo que pueden explicar en parte su éxito invasor.