Global distribution of IRC7 alleles in Saccharomyces cerevisiae populations: a genomic and phenotypic survey within the wine clade

Abstract

The adaptation to the different biotic and abiotic factors of wine fermentation has led to the accumulation of numerous genomic hallmarks in Saccharomyces cerevisiae wine strains. IRC7, a gene encoding a cysteine-S-β-lyase enzyme related volatile thiols production in wines, has two alleles: a full-length allele (IRC7F) and a mutated one (IRC7S), harbouring a 38 bp-deletion. Interestingly, IRC7S-encoding a less active enzyme – appears widespread amongst wine populations. Studying the global distribution of the IRC7S allele in different yeast lineages, we confirmed its high prevalence in the Wine clade and demonstrated a minority presence in other domesticated clades (Wine-PDM, Beer and Bread) while it is completely missing in wild clades. Here, we show that IRC7S-homozygous (HS) strains exhibited both fitness and competitive advantages compared with IRC7F-homozygous (HF) strains. There are some pieces of evidence of the direct contribution of the IRC7S allele to the outstanding behaviour of HS strains (i.e., improved response to oxidative stress conditions and higher tolerance to high copper levels); however, we also identified a set of sequence variants with significant co-occurrence patterns with the IRC7S allele, which can be co-contributing to the fitness and competitive advantages of HS strains in wine fermentations.

La levadura Saccharomyces cerevisiae es uno de los microorganismos mejor estudiados por su importancia biotecnológica e industrial. Por ello, además, es un interesante modelo de estudio de los efectos de la domesticación en los microrganismos a nivel genómico, fenotípico y ecológico. Durante el proceso de domesticación a ambientes antrópicos, las cepas salvajes de S. cerevisiae han evolucionado hasta cepas altamente especializadas y adaptadas a las condiciones estresantes del contexto industrial que habitan, cambiando drásticamente su estilo de vida. En el caso del vino, las cepas de S. cerevisiae han acumulado gran cantidad de marcadores genómicos de domesticación, que les confieren ventajas fenotípicas que les permiten sobrevivir y desarrollarse eficientemente en el ambiente vínico. En este trabajo, realizado en el laboratorio de Ecología e interacciones microbianas (minelab.bioucm.es) de la Universidad Complutense de Madrid, con la colaboración de la Universidad Nova de Lisboa y el Instituto Ramón y Cajal de Investigación Sanitaria, exploramos la paradójica distribución de los alelos del gen IRC7 - codificante para una enzima β-liasa responsable de la producción de aromas frutales en el vino- en poblaciones salvajes y domesticadas de S. cerevisiae. Curiosamente, el alelo IRC7S, portador de una deleción y, por tanto, codificante para una enzima Irc7p menos funcional, se encuentra fijado en la población de cepas vínicas de S. cerevisiae. Estudiando la distribución global de este alelo en los diferentes linajes filogenéticos de S. cerevisiae confirmamos que, a pesar de su alta prevalencia en el linaje vínico, este alelo delecionado presenta una prevalencia minoritaria en otros linajes domesticados (cerveza o pan) y se encuentra completamente ausente en todos los linajes salvajes. A través de un fenotipado a gran escala demostramos que las cepas portadoras del alelo IRC7S presentan un patrón fenotípico específico, mostrando un mejor fitness, tanto a nivel de parámetros de crecimiento (menor fase de latencia y mayor tasa de crecimiento) como a nivel de capacidad competitiva. Por último, el estudio genómico permitió identificar una serie de variantes de secuencia con patrones de co-ocurrencia significativos con el alelo IRC7S, que podrían contribuir al fenotipo ventajoso y, por tanto, a la mayor prevalencia de las cepas portadoras de este alelo delecionado en el ambiente vínico; a pesar de que su presencia en homocigosis anula la capacidad de estas levaduras para liberar aromas tiólicos varietales, muy apreciados en vinos blancos.